Trabajó en la empresa Babcock & Wilcox hasta el comienzo de la guerra civil española.
Fue el hermano mayor del reconocido neuropsiquiatra y psicoanalista, Julián de Ajuriaguerra.
Franco no aceptó los términos del pacto y Ajuriaguerra, como otros dirigentes rendidos, ingresó en la cárcel, siendo condenado a muerte en 1937.
Durante ese periodo mantuvo contactos con otros miembros del partido en el interior, como Luis María Retolaza o Gerardo Bujanda.
Durante esta fase se dedicó a asegurar la pervivencia de su partido, destacando como el hombre fuerte del mismo.
Poco después fue visitado por Aguirre, Landáburu y Mitxelena, quienes le solicitaron su regreso.
Desde Francia realizaría numerosos viajes clandestinos hacia el interior tratando de reorganizar la lucha del PNV en el País Vasco, durante los cuales utilizó otros nombres en clave, como "Arteche" y "Ochoa".
Su papel tras la muerte de José Antonio Aguirre en 1960 fue decisivo, mostrando su apoyo incondicional y reforzando la autoridad del nuevo Lendakari Leizaola.
Se mantuvo firme a los principios tradicionales del PNV, incluso cuando surgió el nacionalismo radical, lo que le valió no pocas críticas.
Su muerte el viernes 25 de agosto en Estella provocó una importante conmoción en el seno del partido.