El crítico Langdon Hammer, de la Universidad de Yale, escribió en 2008: «No hay figura tan grande en la poesía estadounidense en los últimos 50 años como John Ashbery» y «ningún poeta estadounidense ha tenido un vocabulario más amplio, más diverso, ni Whitman, ni Pound».
Se crio en una granja cerca del lago Ontario; su hermano murió cuando eran niños.
Por entonces inició una gran amistad con Gerard Malanga, un poeta que era asistente de Warhol.
Es miembro fundador de The Raymond Roussel Society junto con Miquel Barceló, Joan Bofill-Amargós, Michel Butor, Thor Halvorssen y Hermes Salceda.
Tres poemas (Three poems, 1972), supone un cambio en su poesía, empezando por la forma, pues se trata de tres extensos poemas en prosa, y afectando a toda la concepción del volumen.
El discurso del poema pretende introducir diversas voces, diversas perspectivas, de modo que forman un conglomerado de palabras, como el ser humano, un mosaico dialógico.
Del tiempo va oscilando hacia la meditación sobre el arte, y de ahí al cuadro.
Otros libros destacables serán Una ola (A Wave, 1984) y Secretos chinos (Chinese Whispers, 2002), que continúan en la indagación existencial, hasta llegar al poemario más reciente, Un país mundano (A Wordly Country, 2007), en el que, continuando con los rasgos de estilo que le son característicos, se explica el momento a través del lugar, y, lo que es más importante, a través de las palabras (no por nada es un “wordy country”), del aluvión sin sentido que supone la poesía, se descifran los jirones de vida.
Cuando era prácticamente un desconocido, W. H. Auden comentó así el manuscrito de Unos árboles, su primer libro.