Tokimune era un ferviente seguidor del Zen y el templo se erigió para honrar a los caídos en ambos bandos de la guerra y para que sirviera como un centro desde el que extender la influencia del Zen.
La forma actual del templo se debe al sacerdote budista Seisetsu, que lo reconstruyó y consolidó hacia el final del período Edo.
En el período Meiji, Engaku-ji se convirtió en el principal centro de educación Zen en la región de Kantō; Kosen Roshi y Soyen Shaku fueron abades en este período y Daisetsu Teitaro Suzuki estudió bajo su dirección.
Los incendios han dañado varios de los edificios en diferentes ocasiones, y las fechas que se ofrecen a continuación se refieren a la construcción de las estructuras en su forma actual.
Entre los edificios y demás monumentos se encuentran: De todos ellos, Shari-den y Ōgune han sido declarados Tesoros Nacionales de Japón.