Nació en Buenos Aires, hija de un escocés y una estadounidense, su familia se trasladó a Londres en 1911.

[1]​ A una edad temprana, Agar quedó fascinada por las imágenes de Edmund Dulac y Arthur Rackham.

Durante su infancia, la familia viajaba a Gran Bretaña cada dos años aproximadamente.

En su segunda escuela, Heathfield School en Ascot, su maestra, Lucy Kemp-Welch, la animó a continuar desarrollando su arte.

Allí se hizo amiga de Blair Hughes-Stanton y Gertrude Hermes, entre otros.

En 1925 se casó con Bartlett y destruyó la mayoría de sus primeros trabajos.

Más tarde, The Flying Pillar pasó a llamarse Tres Símbolos, y Agar lo describe como una referencia tanto al arte griego como a Gustave Eiffel y su famosa torre, el símbolo de la modernidad.

Fue miembro del Grupo de Londres desde 1934 en adelante; en el mismo año, hizo su primer collage.

En 1934, Agar y Bard tomaron una casa para el verano en Swanage, Dorset.

The Angel of Anarchy, del período 1946-1940, es un ejemplo de esta experimentación.

Visitó la casa de Picasso y Dora Maar en Mougins, en los Alpes Marítimos, junto con Lee Miller, quien la fotografió.

Eileen Agar falleció en Londres y se encuentra enterrada en el cementerio del Père Lachaise, en París, en la tumba N° 17606.