Por aquel entonces, las funciones se dividían en dos órganos directivos, la Dirección General de Cooperación con los Regímenes Autonómicos y la Dirección General de Administración Local.
[2] Según avanzaba la creación Estado de las Autonomías, se iban haciendo más complejos los temas a tratar, teniendo que ampliarse a cuatro direcciones generales en 1980 con las nuevas direcciones generales de Desarrollo Autonómico y de Cooperación Local.
[3] En 1987 se redujeron a tres, con una Dirección General de Cooperación Territorial que asumía todas las relaciones con las autonomías y los entes locales, otra para el régimen jurídico de éstos (directo antecesor de este órgano) y otra para temas económico-financieros.
En los años posteriores sus funciones se repartieron entre los diferentes órganos directivos existentes, normalmente dividos según si atendían temas de nivel autonómico o local.
De la Dirección General dependen los siguientes órganos directivos:[5]