El altar mayor está consagrado en honor a la Dormición de la Santísima Virgen María.
La explosión que siguió provocó el colapso del techo, matando a todos.
No era inusual en la Rusia medieval que los civiles buscaran asilo en las iglesias cuando una ciudad era invadida, por lo que probablemente fueron civiles, y no defensores, quienes murieron en esa explosión.
En 1673 se autorizó al arzobispo de Smolensk a restaurar el tejado y las cúpulas sin dañar sus muros originales.
Los ladrillos antiguos, sin embargo, resultaron estar demasiado deteriorados para darles un buen uso.
Fue necesario casi un siglo para construir la nueva catedral, debido a fallos en el diseño original y en su edificación —en un momento uno de los muros se derrumbó—.
Después de 8 años, se completó la construcción del templo, coronado con siete cúpulas azules con estrellas doradas.
En 1767-1772, el arquitecto Pyotr Obukhov reconstruyó su parte superior, dejando la tradicional estructura de cinco cúpulas.
Según la leyenda local, durante la invasión napoleónica y las feroces batallas en la zona en 1812, cuando Napoleón Bonaparte entró en la catedral después de que Smolensk cayera en manos del ejército francés en 1812, miró hacia el muro del altar y proclamó que si alguno de sus soldados se atrevía a robar algo, él personalmente lo mataría.
Impresionado por la grandeza de la catedral, Napoleón ordenó que se colocaran guardias para protegerla.
El museo antirreligioso estaba ubicado en la parte central e izquierda del edificio.