Está situada en la orilla meridional del lago Béloye, que le da nombre.
La primera mención escrita sobre Belozersk aparece en la Crónica de Néstor y remonta al año 862.
Beloziorsk fue la quinta ciudad rusa después de Stáraya Ládoga, Nóvgorod, Pólotsk y Rostov.
En el siglo XI, la ciudad estaba poblada sobre todo por habitantes de tribus ugrofinesas que resistieron fuertemente a la cristianización.
A principios del siglo XVII, la ciudad pierde gradualmente su importancia, siendo parcialmente destruida por las tropas polacas.