Las plantas están expuestas a muchos factores de estrés, como enfermedades, cambios de temperatura, herbivoría, lesiones y más. [1] Por lo tanto, para responder o estar listas para cualquier tipo de estado fisiológico, necesitan desarrollar algún tipo de sistema para su supervivencia en el momento y/o para el futuro. La comunicación de las plantas abarca la comunicación mediante compuestos orgánicos volátiles, señalización eléctrica y redes micorrízicas comunes entre las plantas y una gran cantidad de otros organismos como microbios del suelo , [2] otras plantas [3] (de la misma u otra especie), animales, [4] insectos, [5] y hongos. [6] Las plantas se comunican a través de una gran cantidad de compuestos orgánicos volátiles (VOC) que se pueden separar en cuatro amplias categorías, cada una producto de distintas vías químicas: derivados de ácidos grasos , fenilpropanoides / bencenoides , derivados de aminoácidos y terpenoides . [7] Debido a las limitaciones físicas/químicas, la mayoría de los VOC son de baja masa molecular (<300 Da), son hidrófobos y tienen altas presiones de vapor. [8] Las respuestas de los organismos a los COV emitidos por las plantas varían desde atraer al depredador de un herbívoro específico para reducir el daño mecánico infligido a la planta [5] hasta la inducción de defensas químicas de una planta vecina antes de que sea atacada. [9] Además, la cantidad de COV emitidos varía de una planta a otra, donde, por ejemplo, la Venus atrapamoscas puede emitir COV para apuntar específicamente y atraer a presas hambrientas. [10] Si bien estos COV generalmente conducen a una mayor resistencia a la herbivoría en las plantas vecinas, no hay un beneficio claro para la planta emisora en ayudar a las plantas cercanas. Como tal, si las plantas vecinas han desarrollado la capacidad de "escuchar a escondidas" o si existe una compensación desconocida en curso es tema de mucho debate científico. [11] En relación con el aspecto de la creación de significado, el campo también se identifica como fitosemiótica . [12]
En Runyon et al. 2006, los investigadores demuestran cómo la planta parásita , Cuscuta pentagona (cuscuta de campo), utiliza COV para interactuar con varios huéspedes y determinar ubicaciones. Las plántulas de cuscuta muestran un crecimiento directo hacia las plantas de tomate ( Lycopersicon esculentum ) y, específicamente, los compuestos orgánicos volátiles de las plantas de tomate. Esto se probó cultivando una plántula de cuscuta en un entorno contenido, conectado a dos cámaras diferentes. Una cámara contenía COV de tomate mientras que la otra tenía plantas de tomate artificiales. Después de 4 días de crecimiento, la plántula de cuscuta mostró un crecimiento significativo hacia la dirección de la cámara con COV de tomate. Sus experimentos también mostraron que las plántulas de cuscuta podían distinguir entre COV de trigo ( Triticum aestivum ) y volátiles de plantas de tomate. Como cuando una cámara se llenó con cada uno de los dos COV diferentes, las cuscutas crecieron hacia las plantas de tomate ya que uno de los COV del trigo es repelente. Estos hallazgos muestran evidencia de que los compuestos orgánicos volátiles determinan las interacciones ecológicas entre especies de plantas y muestran significancia estadística de que la cuscuta puede distinguir entre diferentes especies de plantas al detectar sus COV. [13]
La comunicación entre plantas de tomate se examina más a fondo en Zebelo et al. 2012, que estudia la respuesta de las plantas de tomate a la herbivoría. Tras la herbivoría de Spodoptera littoralis , las plantas de tomate emiten COV que se liberan a la atmósfera e inducen respuestas en las plantas de tomate vecinas. Cuando los COV inducidos por la herbivoría se unen a los receptores de otras plantas de tomate cercanas, las respuestas se producen en cuestión de segundos. Las plantas vecinas experimentan una rápida despolarización del potencial celular y un aumento del calcio citosólico. Los receptores de las plantas se encuentran más comúnmente en las membranas plasmáticas, así como en el citosol, el retículo endoplasmático, el núcleo y otros compartimentos celulares. Los COV que se unen a los receptores de las plantas a menudo inducen la amplificación de la señal por la acción de mensajeros secundarios, incluido el influjo de calcio, como se observa en respuesta a la herbivoría vecina. Estos volátiles emitidos se midieron por GC-MS y los más notables fueron el acetato de 2-hexenal y 3-hexenal. Se encontró que la despolarización aumentó con el aumento de las concentraciones de volátiles en las hojas verdes . Estos resultados indican que las plantas de tomate se comunican entre sí a través de señales volátiles transportadas por el aire, y cuando las plantas receptoras perciben estos COV, se producen respuestas como la despolarización y la entrada de calcio en cuestión de segundos. [14]
Los terpenoides facilitan la comunicación entre plantas e insectos, mamíferos, hongos, microorganismos y otras plantas. [16] Los terpenoides pueden actuar como atrayentes y repelentes para varios insectos. Por ejemplo, los escarabajos de los brotes de pino ( Tomicus piniperda ) se sienten atraídos por ciertos monoterpenos ((+/-)- a-pineno , (+)- 3-careno y terpinoleno) producidos por los pinos silvestres ( Pinus sylvestris ), mientras que son repelidos por otros (como la verbenona ). [17]
Los terpenoides son una gran familia de moléculas biológicas con más de 22.000 compuestos. [18] Los terpenoides son similares a los terpenos en su esqueleto carbonado, pero a diferencia de los terpenos, contienen grupos funcionales . La estructura de los terpenoides se describe mediante la regla biogenética del isopreno , que establece que se puede pensar que los terpenoides están formados por subunidades de isoprenoides , dispuestas de forma regular o irregular. [19] La biosíntesis de los terpenoides se produce a través de las vías del metileritritol fosfato (MEP) y del ácido mevalónico (MVA) [7], que incluyen el difosfato de isopentenilo (IPP) y el difosfato de dimetilalilo (DMAPP) como componentes clave. [20] La vía del MEP produce hemiterpenos , monoterpenos , diterpenos y derivados volátiles de carotenoides , mientras que la vía del MVA produce sesquiterpenos . [7]
Muchos investigadores han demostrado que las plantas tienen la capacidad de utilizar señales eléctricas para comunicarse desde las hojas hasta el tallo y las raíces. A partir de finales del siglo XIX, científicos como Charles Darwin examinaron los helechos y las plantas atrapamoscas porque mostraban patrones de excitación similares a los nervios animales. [21] Sin embargo, los mecanismos detrás de esta señalización eléctrica no se conocen bien y son un tema actual de investigación en curso. [22] Una planta puede producir señalización eléctrica en respuesta a heridas, temperaturas extremas, condiciones de alta salinidad, condiciones de sequía y otros estímulos diversos. [22] [23]
Existen dos tipos de señales eléctricas que utiliza una planta. La primera es el potencial de acción y la segunda es el potencial de variación .
De manera similar a los potenciales de acción en los animales, los potenciales de acción en las plantas se caracterizan como “todo o nada”. [24] Este es el mecanismo conocido por el cual se inician los potenciales de acción en las plantas: [25] [26] [24] [27] [28] [29] [30]
Los potenciales de membrana en reposo de las plantas varían de -80 a -200 mV. [26] [25] Una alta actividad de H+-ATPasa corresponde con hiperpolarización (hasta -200 mV), lo que dificulta la despolarización y el disparo de un potencial de acción. [25] [24] [27] [31] Por eso es esencial que los iones de calcio inactiven la actividad de H+-ATPasa para que se pueda alcanzar la despolarización. [24] [27] Cuando se activan los canales de cloruro dependientes del voltaje y se produce la despolarización completa, los iones de calcio se bombean fuera de la célula (a través de una calcio-ATPasa) después para que la actividad de H+-ATPasa se reanude y la célula pueda repolarizarse. [24] [27]
La interacción del calcio con la H+-ATPasa se produce a través de una quinasa . [27] Por lo tanto, la entrada de calcio provoca la activación de una quinasa que fosforila y desactiva la H+-ATPasa para que la célula pueda despolarizarse. [27] No está claro si toda la concentración intracelular aumentada de iones de calcio se debe únicamente a la activación del canal de calcio. Es posible que la activación transitoria de los canales de calcio provoque una entrada de iones de calcio en la célula que active las reservas intracelulares de iones de calcio que se liberan y, posteriormente, provoque la despolarización (a través de la inactivación de la H+-ATPasa y la activación de los canales de cloruro dependientes del voltaje). [27] [28] [29] [30]
Los potenciales de variación han demostrado ser difíciles de estudiar y su mecanismo es menos conocido que el de los potenciales de acción. [32] Los potenciales de variación son más lentos que los potenciales de acción, no se consideran "todo o nada" y ellos mismos pueden desencadenar varios potenciales de acción. [26] [32] [31] [33] El conocimiento actual es que tras una herida u otros eventos estresantes, la presión de turgencia de una planta cambia, lo que libera una onda hidráulica en toda la planta que se transmite a través del xilema . [26] [34] Esta onda hidráulica puede activar canales controlados por presión debido al cambio repentino de presión. [35] Su mecanismo iónico es muy diferente de los potenciales de acción y se cree que implica la inactivación de la H+-ATPasa de tipo P. [26] [36]
La señalización eléctrica de larga distancia en las plantas se caracteriza por la señalización eléctrica que se produce en distancias mayores que la extensión de una sola célula. [37] En 1873, Sir John Burdon-Sanderson describió los potenciales de acción y su propagación a larga distancia a lo largo de las plantas. [33] Los potenciales de acción en las plantas se llevan a cabo a través de una red vascular de las plantas (en particular el floema ), [38] una red de tejidos que conecta todos los diversos órganos de la planta, transportando moléculas de señalización a lo largo de la planta. [37] El aumento de la frecuencia de los potenciales de acción hace que el floema se vuelva cada vez más reticulado . [39] En el floema, la propagación de los potenciales de acción está dictada por los flujos de iones de cloruro, potasio y calcio, pero el mecanismo exacto de propagación no se entiende bien. [40] Alternativamente, el transporte de potenciales de acción en distancias locales cortas se distribuye por toda la planta a través de conexiones plasmodesmáticas entre células. [38]
Cuando una planta responde a estímulos, a veces el tiempo de respuesta es casi instantáneo, mucho más rápido que el que pueden viajar las señales químicas. Las investigaciones actuales sugieren que la señalización eléctrica puede ser la responsable. [41] [42] [43] [44] En particular, la respuesta de una planta a una herida es trifásica. [42] La fase 1 es un gran aumento inmediato en la expresión de genes diana. [42] La fase 2 es un período de latencia. [42] La fase 3 es una regulación positiva debilitada y retrasada de los mismos genes diana que la fase 1. [42] En la fase 1, la velocidad de regulación positiva es casi instantánea, lo que ha llevado a los investigadores a teorizar que la respuesta inicial de una planta es a través de potenciales de acción y potenciales de variación en oposición a la señalización química u hormonal, que es probablemente la responsable de la respuesta de la fase 3. [42] [43] [44]
Ante eventos estresantes, existe una variación en la respuesta de una planta. Es decir, no siempre es el caso de que una planta responda con un potencial de acción o potencial de variación . [42] Sin embargo, cuando una planta genera un potencial de acción o potencial de variación, uno de los efectos directos puede ser una regulación positiva de la expresión de un determinado gen. [43] En particular, los inhibidores de proteasa y la calmodulina muestran una rápida regulación positiva de la expresión genética. [43] Además, el etileno ha mostrado una rápida regulación positiva en el fruto de una planta, así como el jasmonato en las hojas vecinas a una herida. [45] [46] Además de la expresión genética, los potenciales de acción y los potenciales de variación también pueden provocar el movimiento de los estomas y las hojas. [47] [48]
En resumen, la señalización eléctrica en las plantas es una poderosa herramienta de comunicación y controla la respuesta de una planta a estímulos peligrosos (como la herbivoría ), ayudando a mantener la homeostasis .
Las plantas de Pisum sativum (guisante de jardín) comunican señales de estrés a través de sus raíces para permitir que las plantas vecinas no estresadas anticipen un estresor abiótico. Las plantas de guisante se cultivan comúnmente en regiones templadas en todo el mundo. [49] Sin embargo, esta adaptación permite que las plantas anticipen estreses abióticos como la sequía. En 2011, Falik et al. probaron la capacidad de las plantas de guisante no estresadas para detectar y responder a las señales de estrés induciendo estrés osmótico en una planta vecina. [50] Falik et al. sometieron la raíz de una planta inducida externamente a manitol para infligir estrés osmótico y condiciones similares a la sequía. Cinco plantas no estresadas se encontraban vecinas de ambos lados de esta planta estresada. Por un lado, las plantas no estresadas compartían su sistema de raíces con sus vecinas para permitir la comunicación de raíces. Por otro lado, las plantas no estresadas no compartían sistemas de raíces con sus vecinas. [50]
Falik et al. descubrieron que las plantas no estresadas demostraron la capacidad de detectar y responder a las señales de estrés emitidas desde las raíces de la planta estresada osmóticamente. Además, las plantas no estresadas pudieron enviar señales de estrés adicionales a otras plantas vecinas no estresadas para transmitir la señal. Se observó un efecto en cascada de cierre estomático en plantas vecinas no estresadas que compartían su sistema de raíces, pero no se observó en las plantas no estresadas que no compartían su sistema de raíces. [50] Por lo tanto, las plantas vecinas demuestran la capacidad de detectar, integrar y responder a las señales de estrés transmitidas a través de las raíces. Aunque Falik et al. no identificaron la sustancia química responsable de percibir las señales de estrés, la investigación realizada en 2016 por Delory et al. sugiere varias posibilidades. Encontraron que las raíces de las plantas sintetizan y liberan una amplia gama de compuestos orgánicos que incluyen solutos y volátiles (es decir, terpenos). [51] Citaron investigaciones adicionales que demuestran que las moléculas emitidas por las raíces tienen el potencial de inducir respuestas fisiológicas en las plantas vecinas, ya sea directa o indirectamente, modificando la química del suelo. [51] Además, Kegge et al. demostraron que las plantas perciben la presencia de sus vecinos a través de cambios en la disponibilidad de agua y nutrientes, exudados de las raíces y microorganismos del suelo. [52]
Aunque el mecanismo subyacente detrás de las señales de estrés emitidas por las raíces sigue siendo en gran parte desconocido, Falik et al. sugirieron que la hormona vegetal ácido abscísico (ABA) puede ser responsable de integrar la respuesta fenotípica observada (cierre estomático). [50] Se necesita más investigación para identificar un mecanismo bien definido y las posibles implicaciones adaptativas para preparar a los vecinos para los estreses abióticos venideros; sin embargo, una revisión de la literatura realizada por Robbins et al. publicada en 2014 caracterizó la endodermis de la raíz como un centro de control de señalización en respuesta a estreses ambientales abióticos, incluida la sequía. [53] Encontraron que la hormona vegetal ABA regula la respuesta endodérmica de la raíz bajo ciertas condiciones ambientales. En 2016, Rowe et al. validaron experimentalmente esta afirmación al demostrar que el ABA regulaba el crecimiento de la raíz en condiciones de estrés osmótico. [54] Además, los cambios en las concentraciones de calcio citosólico actúan como señales para cerrar los estomas en respuesta a las señales de estrés por sequía. Por lo tanto, es probable que el flujo de solutos, volátiles, hormonas e iones esté involucrado en la integración de la respuesta a las señales de estrés emitidas por las raíces.
Otra forma de comunicación entre plantas se produce a través de sus redes de raíces. A través de ellas, las plantas pueden compartir muchos recursos diferentes, como carbono, nitrógeno y otros nutrientes. Esta transferencia de carbono subterráneo se examina en Philip et al. 2011. Los objetivos de este trabajo eran comprobar si la transferencia de carbono era bidireccional, si una especie tenía una ganancia neta de carbono y si se transfería más carbono a través de la vía del suelo o la red micorrízica común (CMN). Las CMN se producen cuando los micelios fúngicos unen las raíces de las plantas. [55] Los investigadores siguieron las plántulas de abedul papelero y abeto Douglas en un invernadero durante 8 meses, donde los enlaces hifales que cruzaban sus raíces se cortaron o se dejaron intactos. El experimento midió las cantidades de carbono marcado intercambiado entre las plántulas. Se descubrió que efectivamente había un intercambio bidireccional de carbono entre las dos especies de árboles, y que el abeto Douglas recibía una ligera ganancia neta de carbono. Además, el carbono se transfirió a través del suelo y de las vías CMN, ya que la transferencia ocurrió cuando se interrumpieron los enlaces CMN, pero hubo mucha más transferencia cuando los CMN se dejaron intactos.
Este experimento demostró que a través de la unión de micelios fúngicos de las raíces de dos plantas, las plantas pueden comunicarse entre sí y transferir nutrientes, así como otros recursos a través de redes de raíces subterráneas. [55] Estudios posteriores continúan argumentando que este "habla de los árboles" subterráneo es crucial en la adaptación de los ecosistemas forestales. Los genotipos de las plantas han demostrado que los rasgos de los hongos micorrízicos son hereditarios y juegan un papel en el comportamiento de las plantas. Estas relaciones con las redes de hongos pueden ser mutualistas, comensales o incluso parasitarias. Se ha demostrado que las plantas pueden cambiar rápidamente el comportamiento, como el crecimiento de las raíces, el crecimiento de los brotes, la tasa fotosintética y los mecanismos de defensa en respuesta a la colonización micorrízica. [56] A través de los sistemas de raíces y las redes micorrízicas comunes, las plantas pueden comunicarse entre sí bajo tierra y alterar los comportamientos o incluso compartir nutrientes dependiendo de diferentes señales ambientales.
Los estudios han demostrado que las plantas pueden responder a sonidos aéreos en frecuencias audibles [57] y que también producen sonidos aéreos en el rango ultrasónico , presumiblemente audibles para múltiples organismos, incluidos murciélagos, ratones, polillas y otros insectos. [58]
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