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Proteína similar a la ubiquitina

Las proteínas similares a la ubiquitina (UBL) son una familia de proteínas pequeñas involucradas en la modificación postraduccional de otras proteínas en una célula , generalmente con una función reguladora . La familia de proteínas UBL deriva su nombre del primer miembro de la clase que se descubrió, la ubiquitina (Ub), mejor conocida por su papel en la regulación de la degradación de proteínas a través de la modificación covalente de otras proteínas. Después del descubrimiento de la ubiquitina, se describieron muchos miembros adicionales del grupo relacionados evolutivamente, que involucran procesos reguladores paralelos y una química similar. Las UBL están involucradas en una amplia gama de funciones celulares que incluyen autofagia , tráfico de proteínas , inflamación y respuestas inmunes , transcripción , reparación de ADN , empalme de ARN y diferenciación celular . [1] [2] [3]

Descubrimiento

La ubiquitina en sí fue descubierta por primera vez en la década de 1970 y originalmente llamada "polipéptido inmunopoyético ubicuo". [4] Posteriormente, otras proteínas con similitud de secuencia con la ubiquitina fueron reportadas ocasionalmente en la literatura, pero la primera que mostró compartir la característica clave de la modificación proteica covalente fue ISG15, descubierta en 1987. [5] Una sucesión de informes a mediados de la década de 1990 se reconoce como un punto de inflexión en el campo, [6] con el descubrimiento de SUMO (small u biquitin - like mo difier , también conocido como Sentrin o SENP1 ) reportado aproximadamente al mismo tiempo por una variedad de investigadores en 1996, [7] NEDD8 en 1997, [8] y Apg12 en 1998. [9] Desde entonces, una encuesta sistemática ha identificado más de 10,000 genes distintos para ubiquitina o proteínas similares a ubiquitina representadas en genomas eucariotas . [10]

Estructura y clasificación

Los miembros de la familia UBL son proteínas pequeñas, no enzimáticas que comparten una estructura común ejemplificada por la ubiquitina, que tiene 76 residuos de aminoácidos dispuestos en un pliegue proteico de "agarre beta" que consiste en una lámina beta antiparalela de cinco hebras que rodea una hélice alfa . [1] [11] [12] El pliegue de agarre beta está ampliamente distribuido en otras proteínas de origen tanto eucariota como procariota. [13] En conjunto, la ubiquitina y las proteínas similares a la ubiquitina a veces se denominan "ubiquitones". [3]

Los UBL se pueden dividir en dos categorías dependiendo de su capacidad para conjugarse covalentemente con otras moléculas. Los UBL que son capaces de conjugarse (a veces conocidos como Tipo I) tienen un motivo de secuencia característico que consiste en uno o dos residuos de glicina en el extremo C , a través del cual ocurre la conjugación covalente. Normalmente, los UBL se expresan como precursores inactivos y deben activarse mediante proteólisis del extremo C para exponer la glicina activa. [1] [12] Casi todos estos UBL están finalmente unidos a otra proteína, pero hay al menos una excepción; ATG8 está unido a fosfatidiletanolamina . [1] Los UBL que no exhiben conjugación covalente (Tipo II) a menudo ocurren como dominios proteicos fusionados genéticamente a otros dominios en una única cadena polipeptídica más grande, y pueden procesarse proteolíticamente para liberar el dominio UBL [1] o pueden funcionar como dominios de interacción proteína-proteína . [11] Los dominios UBL de proteínas más grandes a veces se conocen como dominios UBX . [14]

Distribución

La ubiquitina es, como su nombre lo sugiere, ubicua en eucariotas ; tradicionalmente se considera que está ausente en bacterias y arqueas , [11] aunque se han descrito algunos ejemplos en arqueas . [15] Las UBL también están ampliamente distribuidas en eucariotas, pero su distribución varía entre linajes; por ejemplo, ISG15 , involucrada en la regulación del sistema inmunológico , no está presente en eucariotas inferiores. [1] Otras familias exhiben diversificación en algunos linajes; un solo miembro de la familia SUMO se encuentra en el genoma de la levadura , pero hay al menos cuatro en los genomas de vertebrados , que muestran cierta redundancia funcional, [1] [2] y hay al menos ocho en el genoma de la planta modelo Arabidopsis thaliana . [16]

En los humanos

El genoma humano codifica al menos ocho familias de UBL, sin incluir la ubiquitina en sí, que se consideran UBL de tipo I y se sabe que modifican covalentemente otras proteínas: SUMO , NEDD8 , ATG8 , ATG12 , URM1 , UFM1 , FAT10 e ISG15 . [1] Una proteína adicional, conocida como FUBI, está codificada como una proteína de fusión en el gen FAU y se procesa proteolíticamente para generar un extremo C de glicina libre, pero no se ha demostrado experimentalmente que forme modificaciones proteicas covalentes. [1]

En las plantas

Se sabe que los genomas de las plantas codifican al menos siete familias de UBL además de la ubiquitina: SUMO , RUB (el homólogo vegetal de NEDD8 ), ATG8 , ATG12 , MUB, UFM1 y HUB1, así como una serie de UBL de tipo II. [17] Algunas familias de UBL y sus proteínas reguladoras asociadas en las plantas han experimentado una expansión espectacular, probablemente debido tanto a la duplicación del genoma completo como a otras formas de duplicación genética ; se ha estimado que las familias de ubiquitina, SUMO, ATG8 y MUB representan casi el 90% de los genes UBL de las plantas. [18] Las proteínas asociadas con la señalización de ubiquitina y SUMO están altamente enriquecidas en los genomas de los embriofitos . [15]

En procariotas

Superposición de las estructuras de la ubiquitina ( PDB : 1UBQ , verde) y SAMP1 ( PDB : 2L52 , naranja)

En comparación con los eucariotas, las proteínas procariotas con relaciones con las UBL están restringidas filogenéticamente. [19] [20] La proteína similar a la ubiquitina procariota (Pup) se presenta en algunas actinobacterias y tiene funciones muy análogas a la ubiquitina en el etiquetado de proteínas para la degradación proteasomal ; sin embargo, está intrínsecamente desordenada y su relación evolutiva con las UBL no está clara. [19] Recientemente se ha descrito una proteína relacionada, UBact, en algunos linajes gramnegativos . [21] Por el contrario, la proteína TtuB en las bacterias del género Thermus comparte el pliegue de agarre beta con las UBL eucariotas; se informa que tiene funciones duales como proteína transportadora de azufre y como modificación de proteína conjugada covalentemente. [19] En las arqueas , las pequeñas proteínas modificadoras arqueales (SAMP) comparten el pliegue de agarre beta y se ha demostrado que desempeñan un papel similar a la ubiquitina en la degradación de proteínas. [19] [20] Recientemente, en 2011 se identificó un conjunto aparentemente completo de genes correspondientes a una vía de ubiquitina similar a la eucariota en una arquea no cultivada , [22] [23] [24] y se cree que al menos tres linajes de arqueas—" Euryarchaeota ", Thermoproteota (anteriormente Crenarchaeota) y " Aigarchaeota "— poseen tales sistemas. [15] [25] [26] Además, algunas bacterias patógenas han desarrollado proteínas que imitan las de las vías UBL eucariotas e interactúan con las UBL en la célula huésped , interfiriendo con su función de señalización. [27] [28]

Regulación

Estructura cristalina del complejo formado por la proteína similar a la ubiquitina SUMO-1 (azul oscuro) y su enzima activadora (E1), un heterodímero entre SAE1 y SAE2 (azul claro, rosa). El extremo C de la proteína SUMO se encuentra cerca del sitio ATP (amarillo). De PDB : 1Y8R ​.

La regulación de las UBL que son capaces de conjugación covalente en eucariotas es elaborada pero típicamente paralela para cada miembro de la familia, mejor caracterizada para la ubiquitina misma. El proceso de ubiquitinación es una secuencia de tres pasos estrechamente regulada: activación, realizada por enzimas activadoras de ubiquitina (E1); conjugación, realizada por enzimas conjugadoras de ubiquitina (E2); y ligadura, realizada por ligasas de ubiquitina (E3). El resultado de este proceso es la formación de un enlace covalente entre el extremo C de la ubiquitina y un residuo (típicamente una lisina ) en la proteína objetivo. Muchas familias de UBL tienen un proceso similar de tres pasos catalizado por un conjunto distinto de enzimas específicas de esa familia. [1] [29] [30] La desubiquitinación o desconjugación, es decir, la eliminación de la ubiquitina de un sustrato proteico, es realizada por enzimas desubiquitinantes (DUB); Las UBL también pueden degradarse mediante la acción de las proteasas específicas de la ubiquitina (ULP). [31] La gama de UBL sobre las que pueden actuar estas enzimas es variable y puede ser difícil de predecir. Algunas UBL, como SUMO y NEDD8, tienen DUB y ULP específicos de la familia. [32]

La ubiquitina es capaz de formar cadenas poliméricas, con moléculas de ubiquitina adicionales unidas covalentemente a la primera, que a su vez está unida a su sustrato proteico. Estas cadenas pueden ser lineales o ramificadas, y las diferencias en la longitud y ramificación de la cadena de ubiquitina pueden enviar diferentes señales reguladoras. [31] Aunque no se sabe que todas las familias de UBL formen cadenas, se han detectado experimentalmente cadenas SUMO, NEDD8 y URM1. [1] Además, la ubiquitina puede ser modificada por las UBL, como se sabe que ocurre con SUMO y NEDD8. [31] [33] Las intersecciones mejor caracterizadas entre distintas familias de UBL involucran a la ubiquitina y SUMO. [34] [35]

Funciones celulares

Las UBL como clase están involucradas en una gran variedad de procesos celulares. Además, las familias individuales de UBL varían en el alcance de sus actividades y la diversidad de las proteínas a las que están conjugadas. [1] La función más conocida de la ubiquitina es identificar las proteínas que serán degradadas por el proteasoma , pero la ubiquitinación puede desempeñar un papel en otros procesos como la endocitosis y otras formas de tráfico de proteínas , la transcripción y regulación de factores de transcripción , la señalización celular , la modificación de histonas y la reparación del ADN . [11] [12] [36] La mayoría de las otras UBL tienen funciones similares en la regulación de procesos celulares, generalmente con un rango conocido más restringido que el de la propia ubiquitina. Las proteínas SUMO tienen la variedad más amplia de objetivos proteicos celulares después de la ubiquitina [1] y están involucradas en procesos que incluyen la transcripción , la reparación del ADN y la respuesta al estrés celular . [33] NEDD8 es mejor conocido por su papel en la regulación de las proteínas cullina , que a su vez regulan la degradación de proteínas mediada por ubiquitina, [2] aunque probablemente también tenga otras funciones. [37] Dos UBL, ATG8 y ATG12 , están involucrados en el proceso de autofagia ; [38] ambos son inusuales en que ATG12 tiene solo dos sustratos proteicos conocidos y ATG8 está conjugado no a una proteína sino a un fosfolípido , la fosfatidiletanolamina . [1]

Evolución

Superposición de las estructuras de la ubiquitina ( PDB : 1UBQ , verde) y MoaD ( PDB : 1FM0 , gris claro)

La evolución de las UBL y sus conjuntos asociados de proteínas reguladoras ha sido de interés desde poco después de que fueron reconocidas como una familia. [39] Los estudios filogenéticos de la superfamilia de plegamientos de proteínas beta-grasp sugieren que las UBL eucariotas son monofiléticas , lo que indica un origen evolutivo compartido. [13] Se cree que los sistemas reguladores de las UBL, incluidos los propios UBL y la cascada de enzimas que interactúan con ellos, comparten un origen evolutivo común con las vías de biosíntesis procariota para los cofactores tiamina y molibdopterina ; las proteínas bacterianas de transferencia de azufre ThiS y MoaD de estas vías comparten el pliegue beta-grasp con las UBL, mientras que la similitud de secuencia y un mecanismo catalítico común vinculan a los miembros de la vía ThiF y MoeB con las enzimas activadoras de la ubiquitina . [13] [17] [11] Curiosamente, la proteína eucariota URM1 funciona como una UBL y una proteína transportadora de azufre, y ha sido descrita como un fósil molecular que establece este vínculo evolutivo. [11] [40]

Los estudios genómicos comparativos de las familias UBL y las proteínas relacionadas sugieren que la señalización UBL ya estaba bien desarrollada en el último ancestro común eucariota y, en última instancia, se origina en las arqueas ancestrales , [15] una teoría respaldada por la observación de que algunos genomas arqueológicos poseen los genes necesarios para una vía de ubiquitinación en pleno funcionamiento. [25] [18] Se han identificado dos eventos de diversificación diferentes dentro de la familia UBL en linajes eucariotas, que corresponden al origen de la multicelularidad tanto en linajes animales como vegetales. [15]

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