La supresión reproductiva es la prevención o inhibición de la reproducción en individuos adultos por lo demás sanos. Se da en aves, mamíferos e insectos sociales . A veces va acompañada de cría cooperativa . Se mantiene mediante mecanismos conductuales como la agresión y mecanismos fisiológicos como la señalización por feromonas . En términos evolutivos, puede explicarse mediante la teoría de la aptitud inclusiva .
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La supresión reproductiva es la prevención o inhibición de la reproducción en individuos adultos sanos. [2] Incluye el retraso de la maduración sexual ( pubertad ) o la inhibición de la receptividad sexual, el intervalo entre nacimientos aumentado facultativamente mediante el retraso o inhibición de la ovulación o el aborto espontáneo o inducido, el abandono de crías inmaduras y dependientes, la protección de la pareja, la destrucción selectiva y la vigilancia de los huevos por parte de los trabajadores en algunos insectos eusociales o aves que se reproducen de forma cooperativa , y el infanticidio de las crías de hembras subordinadas, ya sea mediante la matanza directa por parte de hembras o machos dominantes en los mamíferos o indirectamente mediante la retención de la asistencia con el cuidado de los bebés en los titíes y algunos carnívoros. [3] [1]
El modelo de supresión reproductiva sostiene que "las hembras pueden optimizar su éxito reproductivo a lo largo de su vida suprimiendo la reproducción cuando es probable que las condiciones futuras (físicas o sociales) para la supervivencia de la descendencia mejoren considerablemente con respecto a las actuales". [2] Cuando la competencia intragrupal es alta, puede ser beneficioso suprimir la reproducción de otros, y para las hembras subordinadas suprimir su propia reproducción hasta un momento posterior, cuando la competencia social se reduce. Esto conduce a un sesgo reproductivo dentro de un grupo social, en el que algunos individuos tienen más descendencia que otros. El costo de la supresión reproductiva para el individuo es más bajo en las primeras etapas de un evento reproductivo y la supresión reproductiva suele ser más fácil de inducir en las etapas preovulatorias o más tempranas del embarazo en los mamíferos, y mayor después del nacimiento. Por lo tanto, las señales neuroendocrinas para evaluar el éxito reproductivo deberían evolucionar para ser confiables en las primeras etapas del ciclo ovulatorio. [4]
La supresión reproductiva ocurre en su forma más extrema en insectos eusociales como las termitas , las avispas de papel y las abejas , y en un mamífero, la rata topo desnuda , que dependen de una compleja división del trabajo dentro del grupo para sobrevivir y en la que genes específicos, epigenética y otros factores determinan si los individuos serán permanentemente incapaces de reproducirse o capaces de alcanzar la madurez reproductiva en condiciones sociales particulares. [4] [5] [6]
También se encuentra entre peces que se reproducen cooperativamente; [7] aves que se reproducen cooperativamente, como algunos pájaros carpinteros; [8] y mamíferos en los que una pareja reproductora depende de ayudantes cuya reproducción está suprimida. [9] [10] [11] [12]
En los animales eusociales y de reproducción cooperativa, la mayoría de los ayudantes no reproductores participan en la selección de parentesco, mejorando su propia aptitud inclusiva al asegurar la supervivencia de las crías con las que están estrechamente relacionados. [13] Las manadas de lobos suprimen la reproducción subordinada.
Los mamíferos hembras experimentan retrasos en el inicio de la pubertad o aumentan sus intervalos entre nacimientos en respuesta a condiciones ambientales que están asociadas con baja abundancia y mala calidad de alimentos. El estrés nutricional aparentemente está vinculado al sistema endocrino femenino y al ciclo feromonal ovulatorio . Por ejemplo, los orangutanes ( Pongo pygmaeus ) experimentan altos niveles de cetonas (debido a la quema de grasa) y bajos niveles de estrógeno durante épocas de baja disponibilidad de alimentos y mala calidad de los mismos, pero bajos niveles de cetonas y altos niveles de estrógeno que estimulan el inicio de la ovulación durante las temporadas de fructificación que ocurren aproximadamente cada cuatro años en Sumatra. [14] Dado que las hembras adultas de orangutanes son solitarias, se puede descartar la interferencia de otras hembras como influencia en su supresión reproductiva temporal y sus intervalos entre nacimientos facultativamente largos. Los babuinos amarillos poliginandros ( Papio cynocephalus ) en Kenia tenían muchas menos probabilidades de ovular o concebir durante períodos de sequía o calor extremo, especialmente si vivían en grupos grandes, lo que resultaba en intervalos más largos entre nacimientos durante períodos de estrés nutricional y térmico. [15] [16]
Una alta densidad de población puede provocar una supresión reproductiva. Por ejemplo, cuando un gran número de hembras de babuino amarillo (Papio cynocephalus) se encuentran simultáneamente en celo en el Parque Nacional Mikumi, Tanzania, las hembras dominantes forman coaliciones que atacan a las hembras subordinadas, alterando su ciclo reproductivo e impidiendo la concepción. [2] Esto impone restricciones al número de crías que nacen en una sola generación. Dado que la mortalidad infantil en estos babuinos depende en parte del número y las edades de otras crías nacidas en el grupo, las hembras preovulatorias, que son más susceptibles al retraso o inhibición de la ovulación inducidos por el estrés, son los blancos más frecuentes de los ataques de la coalición de hembras. Las hembras atacantes suelen estar en etapas avanzadas de embarazo y son las que más tienen que perder si el número de crías en el grupo alcanza un nivel insostenible. Un estudio similar sobre babuinos Chacma ( Papio ursinus ) observó altos niveles de agresión entre hembras alrededor de la temporada de apareamiento, cuando el número de hembras ovulantes era alto (indicado por hinchazones sexuales) y esa agresión estaba dirigida a suprimir las oportunidades de apareamiento de las hembras ovulantes. [17]
Entre los elefantes marinos ( Mirounga ), la alta mortalidad neonatal ocurre cuando el número de cachorros nacidos en una temporada es alto, con muertes resultantes de lesiones e inanición. [2] Para contrarrestar la pérdida de sus cachorros, los elefantes marinos conciben la descendencia del año siguiente inmediatamente después de dar a luz a las crías de este año, pero retrasan la implantación durante 4 meses. Los ratones rayados hembra ( Rhabdomys pumilio ) en grupos sociales monógamos no experimentan supresión reproductiva, pero aquellos que viven en grupos de reproducción comunitaria con alta densidad de población y un gran número de hembras reproductoras viejas sí lo hacen. [12]
Se cree que el estrés fisiológico crónico resultante de la agresión de los individuos dominantes hacia los subordinados es una de las principales causas de la maduración tardía y la ovulación suprimida en los individuos subordinados de una amplia gama de especies. [11] [18] [19] [20] En respuesta al estrés, se activa el eje HPA (eje hipotálamo-hipofisario-adrenocortical), produciendo altas concentraciones de glucocorticoides suprarrenales circulantes que, cuando están presentes de forma crónica, influyen negativamente en la salud de un animal y pueden conducir a la supresión reproductiva en marmotas macho ( Marmota marmota ), y bloqueos de los ciclos ovulatorios de monos talapoin hembras ( Miopithecus talapoin ), suricatas ( Suricata suricatta ) y marmotas. [11] [18] [19] [20]
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En la cría cooperativa de suricatas ( Suricata suricatta ), la hembra reproductora dominante es la hembra más vieja y pesada, que es muy agresiva con las hembras subordinadas durante la temporada de cría y expulsa temporalmente a las hembras subordinadas del grupo. [11] Las subordinadas expulsadas sufren repetidos ataques durante las últimas etapas del embarazo de la hembra reproductora y mostraron niveles de glucocorticoides dos veces normales. Aproximadamente 3 días después de dar a luz, las hembras subordinadas regresan al grupo para ayudar a criar a las crías de la hembra reproductora, momento en el que la hembra dominante ya no es agresiva con ellas. Al inducir la respuesta de estrés en las subordinadas, la hembra reproductora interrumpe el ciclo ovulatorio y evita el apareamiento de las hembras subordinadas, o hace que los embarazos de las subordinadas fracasen si se producen. Si su grupo social es pequeño, la hembra reproductora expulsa a todas las hembras subordinadas, pero si es grande, se dirige a las hembras mayores, las hembras embarazadas y las que no son parientes. [11]
Sin embargo, la supresión reproductiva a través del estrés no se aplica a muchas especies, incluyendo los orangutanes para los cuales los machos subordinados tienen niveles de GC más bajos que los dominantes, [21] los titíes para los cuales no se encontró que las hembras subordinadas no reproductoras tuvieran niveles de GC más altos que las hembras reproductoras dominantes, [22] carnívoros sociales y otros animales. [23] [24] Sin embargo, la correlación entre los niveles de glucocorticoides y la posición en la jerarquía social es dudosa. [25] Los machos y hembras reproductores dominantes a menudo tienen niveles de glucocorticoides más altos entre la mangosta enana ( Helogale parvula ), los perros salvajes africanos ( Lycaon pictus ) y los lobos grises ( Canis lupus ) en los que los individuos más viejos y pesados constituyen los individuos reproductores en el grupo con individuos más jóvenes ayudando a criar a sus cachorros. [23]
La supresión feromonal de la reproducción de machos y hembras subordinados es el mecanismo por el cual las parejas reproductoras dominantes suprimen la reproducción de los no reproductores en especies que se reproducen en comunidad y cooperativamente, especialmente en ausencia de estrés. [9] Los lobos ( Canis lupus ), los coyotes ( Canis latrons ) y los perros salvajes africanos ( Lycaon pictus ) viven en manadas con una pareja reproductora dominante que hace la mayor parte del marcaje territorial con orina en el grupo. Durante la temporada de reproducción, el macho dominante orina sobre la orina de la hembra dominante, posiblemente para ocultar el estado reproductivo de la hembra de otros machos. Las feromonas en la orina están implicadas como un posible mecanismo para cerrar el ciclo reproductivo del subordinado. Solo la pareja dominante se aparea y tiene crías, produciendo una camada por año. Las hembras subordinadas no exhiben cambios hormonales estrales o ocurren de manera irregular. Ocasionalmente, un animal subordinado abandona la manada y forma una nueva pareja de apareamiento cuando luego exhibe el comportamiento de marcaje territorial con orina y apareamiento que fue suprimido cuando vivía en presencia de la pareja reproductora dominante. [9]
Las mangostas amarillas, rayadas y enanas viven en familias similares a las manadas de lobos, en las que el marcaje de olor lo realiza casi exclusivamente la pareja dominante. Las mangostas enanas muestran un estro sincrónico, pero solo la hembra dominante da a luz con regularidad. Las hembras subordinadas no conciben ni abortan de forma temprana, pero sí lactan después de que la hembra dominante da a luz y participan en la lactancia comunitaria. Cuando las hembras subordinadas abandonan la manada parental, se vuelven completamente activas reproductivamente en los nuevos grupos que ayudan a establecer. En cautiverio, más de una mangosta enana de un grupo puede dar a luz, pero las crías de las subordinadas no sobreviven. Sin embargo, si se aumenta el tamaño de su jaula y se reduce la densidad, se reanuda la actividad reproductiva de las subordinadas. Al igual que en los lobos, el control feromonal sobre el ciclo reproductivo de la mangosta está implicado como el mecanismo de supresión reproductiva. [9]
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El ratón doméstico ( Mus musculus ) es territorial y un solo macho dominante marca su límite territorial con orina, mientras que los machos subordinados no lo hacen. [26] La tasa de marcaje con orina de una hembra aumenta en respuesta al marcaje con orina de un macho dominante, y su orina contiene feromonas que aceleran su ovulación. La presencia de un macho adulto dominante y su orina son cruciales para que las hembras jóvenes inicien la pubertad. Las hembras aisladas de los machos a menudo no experimentan la pubertad o tienen ciclos ovulatorios inestables. El contacto con la orina de una hembra dominante envía señales a una hembra joven prepúber para retrasar el inicio de la pubertad. Cuando se alojan solo con un macho adulto, los ratones hembra alcanzan la pubertad en 25 días, pero la pubertad no ocurrirá hasta los 40-50 días si se alojan con hembras adultas. Estar agrupado con otras hembras suprime la hormona luteinizante sérica de la hembra joven y la prolactina . La exposición al macho eleva sus niveles de hormona luteinizante seguido de un aumento de estradiol sérico. Las hembras tienen un ciclo ovulatorio corto cuando viven con machos y un ciclo largo cuando viven sólo con otras hembras. [26]
Las feromonas de la reina se encuentran entre los mensajes químicos más importantes que regulan las sociedades de insectos, pero aún no se han aislado. [27] En las colonias naturales de la avispa sajona, Dolichovespula saxonica , las reinas emiten señales químicas confiables de su verdadera fertilidad, pero a medida que las señales de la reina disminuyen, aumenta la incidencia de la reproducción de las obreras. [28] En las colonias de Bombus terrestris , la reina puede controlar la ovogénesis y la puesta de huevos de las obreras regulando las concentraciones de hormona juvenil (JH) en las obreras. Esto probablemente se logra a través de las feromonas de la reina. [29]
La teoría de juegos sugiere que los subordinados suprimen su propia reproducción para evitar el costo social que se les impone si se reproducen, incluyendo la expulsión del grupo y el infanticidio contra su progenie por parte de los individuos reproductores dominantes. [24] La dispersión forzada del grupo puede ser extremadamente peligrosa, involucrando altos niveles de depredación y dificultad para encontrar comida y sitios para dormir. En ausencia de estrés o feromonas como mecanismo, se propuso un modelo de "autoinhibición" que sugiere que los subordinados pueden elegir inhibir su propia reproducción en grupos de reproducción cooperativa para permanecer flexibles y compartir la productividad del grupo. Cuando los miembros del grupo están estrechamente relacionados, las oportunidades de reproducción independiente son escasas y la detección de apareamiento y embarazo es alta, los subordinados eligen suprimir su propia reproducción. [24] El modelo de autoinhibición se ha aplicado a las hembras de tití común (Callithrix jacchus). Cuando se las introduce en un nuevo grupo, las hembras de tití son inmediatamente subordinadas, experimentan una caída en la gonadotropina coriónica (CG) y dentro de los primeros cuatro días y dejan de ovular. [1] [30] Los ovarios de las hembras subordinadas son más pequeños que los de las dominantes y secretan poco estrógeno. [30] Las hembras de tití mayores están menos sujetas a la autocontrol ovulatoria y el olor de una hembra dominante desconocida no afecta su ovulación. Sin embargo, la exposición continua a la hembra dominante puede representar una señal social, más que biológica, que hace que las subordinadas suspendan su ovulación. [30]
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Limitar el acceso a parejas reproductivas mediante la protección de la pareja es una forma de supresión reproductiva. En la mangosta rayada ( Mungos mungo ) los machos más viejos tienen la mayor cantidad de crías. Sin embargo, el apareamiento en esta especie es altamente promiscuo. [32] Los machos mayores aumentan su éxito reproductivo al proteger a las hembras más viejas y fértiles, ya que no pueden proteger a todas las hembras del grupo. [32] Por lo tanto, los machos mayores que se reproducen con éxito son altamente selectivos en su protección de pareja y ejercen la selección de pareja. La protección de pareja es también un mecanismo de supresión reproductiva de los subordinados en los mandriles ( Mandrillus sphinx ) en el que los machos mayores de 8 años protegen a la pareja, y los machos alfa realizan el 94% de la protección de la pareja y son responsables de engendrar el 69% de la descendencia. [31]
La activación de los ovarios en las abejas obreras es inhibida por las feromonas de la reina. [5] En el Cabo, los parásitos sociales de las abejas obreras entran en la colonia y matan a la reina residente, activan sus propios ovarios y producen partenogenéticamente crías hembras diploides ( telitoquia ), comportamientos vinculados a un solo locus en el cromosoma 13. Los parásitos produjeron feromonas similares a las de la reina, señalando falsamente la presencia de una reina, suprimiendo la reproducción de las obreras nativas de la colonia y vigilando o destruyendo estos huevos. [5] El corte alternativo de un gen homólogo al factor de transcripción gemini de Drosophila controla la esterilidad de las obreras. La eliminación de un exón da como resultado una rápida activación del ovario de las obreras. Una deleción de 9 nucleótidos del genoma normal de una obrera altruista puede convertir a una abeja melífera en un parásito. [5] Como ocurre con muchos insectos eusociales, las termitas obreras son totipotentes y rara vez producen crías, aunque son capaces de reproducirse cuando la pareja reproductora muere. Los investigadores plantearon la hipótesis de que el gen Neofem2, que está implicado en la comunicación de las cucarachas , desempeña un papel fundamental en la comunicación entre reina y obrera. Experimentalmente, sacaron al rey o a la reina de la colonia. Algunas obreras mostraron un comportamiento de cabezazos antes del apareamiento y pueden llegar a ser reproductivas, mientras que otras no. Sin embargo, cuando se suprimió el gen Neofem2, el comportamiento de cabezazos no se produjo, lo que indica que el gen es esencial para permitir que la reina suprima la reproducción de las obreras. [4] Neofem2 puede desempeñar un papel en las feromonas de los huevos de cucaracha. [4]
Las ratas topo desnudas se parecen a los insectos eusociales en que se vuelven no reproductoras reversibles al nacer. Las ratas topo que viven bajo tierra tienen una elaborada división del trabajo, altas densidades a medida que las colonias maduran, altos niveles de endogamia y un despotismo reproductivo permanente extremo . Ayudar a criar a las hembras dominantes puede ser la única forma en que pueden asegurar la supervivencia de un individuo. [2] [6] [33]
En aves que se reproducen en forma cooperativa, como los pájaros carpinteros belloteros ( Melanerpes formicivorus ), se ha documentado la destrucción de huevos de tal manera que solo sobreviven los de una hembra. Alrededor del 25 % de los grupos de pájaros carpinteros belloteros contienen dos o más hembras que anidan juntas y cooperan para criar a las crías, pero las hembras cooperativas destruyen los huevos de las demás antes de poner los suyos. Estos huevos son comidos por otros miembros del grupo, incluida la madre. [8]
En las abejas melíferas del Cabo ( Apis mellifera capensis ), el apareamiento múltiple de la reina y la existencia de medios hermanos crean subfamilias dentro de la colonia. A veces, la reina no logra controlar la reproducción de las obreras. En respuesta, las obreras eliminan los huevos puestos por otras obreras, lo que lleva a que menos del 1% de las crías sean puestas por obreras. [5] La vigilancia de los huevos de las obreras ocurre en las abejas melíferas y avispas del avispón europeo (Vespa crabo). [34] [35]
El estrés social y la limitación de recursos pueden llevar a altas tasas de aborto espontáneo como mecanismo de supresión reproductiva. Las hembras subordinadas de suricatas que han concebido antes de ser expulsadas del grupo por la hembra reproductora durante la temporada de cría no logran llevar a cabo sus embarazos como resultado del aumento del estrés (niveles más altos de GC) y el acceso reducido a alimentos y otros recursos. [10] [11] Las hembras expulsadas copulan regularmente con machos de grupos vecinos Las hembras subordinadas tienen bajas tasas de concepción y mayores tasas de aborto en respuesta a la baja disponibilidad de alimentos y al alto riesgo de depredación. [11] Las mangostas enanas muestran estro sincrónico pero solo la hembra dominante pare crías regularmente. Si las hembras subordinadas logran concebir, abortan el embarazo. [9]
El infanticidio es un mecanismo de éxito reproductivo en muchas especies. Las mangostas enanas hembras alfa y los perros salvajes africanos matan a sus crías, pero los machos alfa no lo hacen. [23] Esto puede deberse a que la hembra alfa reproductora puede haber engendrado la descendencia de una hembra subordinada poco común. Las hembras subordinadas programan sus embarazos de tal manera que den a luz varios días después que la hembra alfa, para reducir el riesgo de infanticidio. Las suricatas subordinadas embarazadas matan a las crías de la hembra reproductora dominante. [11] Nunca se ha observado que se mate a ninguna cría de hembra dominante después de su cuarto día de vida. Las hembras subordinadas expulsadas se mantienen fuera durante 3 días después de que la hembra reproductora haya dado a luz. Se han observado ocho infanticidios en los que la hembra reproductora mató a la descendencia de una hembra subordinada, así como dos casos de infanticidio en los que la hembra subordinada crió y luego mató a los bebés de la hembra reproductora. Las hembras de tití infanticidas suelen estar en el último trimestre de gestación, pero las hembras posparto no cometen infanticidio. [1]