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Nicrophorus pustulatus

Nicrophorus pustulatus , también conocido como escarabajo carroñero pustulado [1] o escarabajo enterrador ampollado , [2] es una especie de escarabajo enterrador que fue descrita por Johann Karl Wilhelm Illiger en 1807. [3] Esta especie es originaria de América del Norte . [4] N. pustulatus exhibe una utilización de hábitat y un comportamiento reproductivo únicos en relación con otros miembros del género. [5] [6] Esta especie puede ser el único ejemplo descrito de un verdadero parasitoide dirigido a unhuésped vertebrado . [7] [8] [9]

Taxonomía

Filogenia

N. pustulatus es una de las más de 60 especies existentes del género Nicrophorus . [7] Este género pertenece a la subfamilia Nicrophorinae ( escarabajos sacristán ), que es una de las dos subfamilias de la familia Silphidae ( escarabajos carroñeros , escarabajos carroñeros grandes o escarabajos enterradores ). [10] La familia Silphidae pertenece a la superfamilia Staphylinoidea , al infraorden Staphyliniformia , al suborden Polyphaga y al orden Coleoptera . [11] Se supone que el género Nicrophorus evolucionó en el período Cretácico hace aproximadamente 99-127 millones de años y luego experimentó la mayor parte de su especiación en el período hace aproximadamente 40-60 millones de años. Este fue el período en el que también irradiaban los vertebrados de cuerpo pequeño que estos escarabajos utilizan como carroña . [12]

Una filogenia molecular reciente del género Nicrophorus colocó a N. pustulatus como especie hermana de N. hispaniola . Se supone que el clado que contiene N. pustulatus y N. hispaniola es hermano del clado que contiene N. tomentosus , N. hybridus , N. semenowi , N. nigrita , N. mexicanus , N. interruptus , N. investigador , N. encaustus , N. argutor y N. sepultor . [12] Esta ubicación se basó en secuencias de las regiones de los genes mitocondriales COI ( Subunidad I del citocromo C oxidasa ) y COII ( Subunidad II del citocromo C oxidasa ), y la región nuclear D2 del gen del ARN ribosómico 28S y la proteína que codifica CAD (carbamoilfosfato sintetasa) . ) gen. [12]

Se puede acceder a los diagramas de línea de tiempo de filogenia general y divergencia evolutiva a través de Timetree. [13]

Descripción de la especie

A veces se hace referencia a la especie como N. pustulatus Herschel, en honor a Johann Dietrich Herschel. Hershel publicó un artículo que describe dos escarabajos Nicrophorus , al que Johann Karl Wilhelm Illiger añadió una nota a pie de página nombrando una de las especies N. pustulatus . El artículo enumera 1807 en la portada, pero es posible que se haya publicado en 1808. El nombre científico ahora se atribuye en algunos lugares a Illiger, 1808. [3] Sin embargo, el nombre válido para esta especie registrada en el Sistema Integrado de Información Taxonómica ( ITIS) y el Catalogue Of Life (COL) sigue siendo Nicrophorus pustulatus Herschel, 1807. [11] [14] La publicación original que describe esta especie está disponible a través de Biodiversity Heritage Library , con la nota a pie de página correspondiente en la página 271. [ 15 ] El presunto espécimen holotipo recolectado por Herschel fue parte de la colección de insectos Hellwig y Hoffmannsegg adquirida por el Museum für Naturkunde Berlin en 1817, y es uno de los muchos especímenes tipo históricos alojados en su colección de Escarabajos y Strepsiptera. [3] [16]

Descripción física

Vista de arriba hacia abajo de un escarabajo adulto de tamaño mediano sobre un fondo de malla blanca. El escarabajo es brillante y negro, con seis pequeñas manchas de color naranja oscuro en los élitros y antenas en forma de maza que son de color naranja en la punta. Tiene ojos grandes y brillantes y espinas y espolones tibiales visibles en las piernas.
Escarabajo Nicrophorus pustulatus adulto encontrado en Maryland, Estados Unidos

N. pustulatus es un escarabajo de tamaño mediano, con una longitud promedio de 14,0 a 22,2 mm. Como otros escarabajos de la familia Silphidae , tiene un cuerpo semiaplanado, espolones tibiales notables, antenas en forma de maza y una forma distintiva de élitros que es más ancha en el extremo posterior. [10] [17] Esta especie puede identificarse como parte de la subfamilia Nicrophorinae debido a sus antenas claramente aporreadas y aparentemente de 10 segmentos, así como a sus élitros acortados que exponen 3-4 segmentos abdominales posteriores. [10]

El cuerpo de N. pustulatus es brillante y predominantemente de color negro, con pequeñas manchas anaranjadas distintivas en los élitros. Cada élitrón tiene un punto a mitad de camino hacia abajo en el borde lateral y dos puntos más pequeños en el ápice posterior. [10] Estos puntos brillantes actúan como señales aposemáticas . [10] El pronoto tiene forma ovalada, en relación con el pronoto más circular visto en otras especies de Nicrophorus . [18] Cada antena termina en una maza laminada que se divide en un segmento basal negro y tres segmentos terminales naranjas. A diferencia de otros miembros del género, N. pustulatus no tiene setas largas en la superficie dorsal de los élitros. [10] Esta especie tiene pubescencia (pelos) escasa, de color amarillo a marrón en la superficie ventral del metatórax , y es glabra en el metepimeron en el lado del metatórax. [4] Los escarabajos N. pustulatus también tienen una tibia trasera recta con un lóbulo en el ápice de la mesotibia, [4] [19] y un epipleuron completamente negro con una larga cresta epipleural en los élitrones que se extiende hacia adelante, hacia el escutelo . [10]

Hay más fotografías de esta especie disponibles a través del Proyecto de Biodiversidad de Maryland e iNaturalist. [20] [21]

Rango geográfico

N. pustulatus se distribuye en América del Norte. Está presente en el sur de Canadá, al este de las Montañas Rocosas , abarcando Alberta , Saskatchewan , Manitoba , Ontario , Quebec , Nuevo Brunswick , Nueva Escocia y la Isla del Príncipe Eduardo . [4] [22] [23] N. pustulatus se ha encontrado tan al norte como cerca de Marten Falls en el distrito Kenora de Ontario y la isla Akimiski de Nunavut en la Bahía de Hudson . [24] Se envió una posible observación a iNaturalist desde la isla de San Pedro y Miquelón , frente a Terranova , Canadá, aunque es necesario confirmar la presencia de una población de N. pustulatus en esta región. [25] La gama se extiende hacia el sur en el este de los Estados Unidos , desde el sur de Dakota del Norte hasta Florida y la región oriental de Texas . [10] [22] Actualmente no se sabe que N. pustulatus se encuentre fuera de América del Norte. [4] [10] [22] [23]

Los mapas de la distribución actual de las observaciones de N. pustulatus están disponibles a través de iNaturalist y el Fondo de Información sobre Biodiversidad Global (GBIF). [22] [26] El Catalogue Of Life (COL) proporciona una lista de provincias canadienses y estados americanos donde esta especie está presente. [14]

Hábitat

Diagrama en blanco y negro de una trampa para escarabajos, con un contenedor descansando en una cavidad excavada bajo tierra para atrapar los escarabajos que son atraídos. Hay un trozo de madera que descansa parcialmente sobre la abertura al nivel del suelo, y tres escarabajos están atrapados dentro. la trampa.
Ejemplo de trampa subterránea; Las trampas de caída dirigidas a los escarabajos Nicrophorus están cebadas con carroña en descomposición.

Anteriormente se consideraba que los escarabajos N. pustulatus eran raros en su área de distribución, con requisitos de hábitat desconocidos. Las trampas terrestres cebadas con carroña (que suelen ser eficaces para otras especies de Nicrophorus ) son ineficaces para capturar esta especie; N. pustulatus representa aproximadamente del 0 al 6 % de los especímenes de Nicrophorus capturados en las trampas. [5] Sin embargo, los esfuerzos recientes con trampas con cebo desplegadas sobre el suelo en el dosel han tenido mucho más éxito en la captura de esta especie. Ahora se cree que N. pustulatus es un especialista común en el dosel de los bosques templados , que se encuentra en bosques maduros caducifolios y mixtos en toda su área de distribución. [6] [27] Esto es consistente con observaciones anecdóticas previas de escarabajos adultos de N. pustulatus que se encuentran principalmente en los bosques. [4]

N. pustulatus se ha detectado en bosques urbanos, suburbanos y rurales. [28]

Historia de vida

Reproducción

La estrategia reproductiva de N. pustulatus permaneció desconocida durante muchos años y todavía presenta varias lagunas de conocimiento. Investigaciones y observaciones recientes apuntan a diferencias entre N. pustulatus y otros miembros del género. [5] [7]

N. pustulatus se reproduce sexualmente y tiene un sistema de reproducción variable que puede incluir monogamia , poligamia , poliandria o poliginandria . [29] [30] En Ontario , Canadá , esta especie es reproductivamente activa desde finales de abril hasta mayo o junio. [4] [31]

La reproducción de los escarabajos Nicrophorus se centra en el uso de carroña de pequeños vertebrados u otros recursos derivados de vertebrados para criar crías. El proceso de reproducción típico en este género comienza cuando los adultos emergen de pasar el invierno en la primavera y comienzan a buscar recursos de reproducción adecuados a través de la quimiorrecepción (ver Sentidos y comunicación: Quimiorrecepción a continuación). Los escarabajos evalúan la idoneidad de los cadáveres que encuentran probándolos y manipulándolos, determinando si tienen el tamaño y la frescura adecuados. [5] Los escarabajos Nicrophorus se dirigen a cadáveres pequeños (como ratones o pájaros) que están muy frescos y que aún no han sido utilizados por otros insectos, como los dípteros (moscas). [4] Los machos liberan feromonas para atraer a las hembras. Si el macho no ha localizado un cadáver, la pareja se apareará y se separará, permitiendo a la hembra utilizar el esperma más adelante. Si el macho ha encontrado un cadáver adecuado, la pareja puede copular repetidamente mientras prepara el cadáver quitando pelo o plumas, aplicando secreciones antimicrobianas, redondeándolo hasta formar una bola de cría y enterrando la bola bajo tierra cavando debajo de ella. La pareja puede encontrar competencia con congéneres o heteroespecíficos durante este tiempo, además de otras posibles oportunidades de apareamiento. Los escarabajos N. pustulatus son ovíparos y la hembra deposita sus huevos en el suelo junto al cadáver. [4] [10]

Este sistema reproductivo describe a N. pustulatus en su mayor parte, con algunas excepciones únicas. Por ejemplo, no se sabe que N. pustulatus utilice carroña ni entierre recursos de reproducción bajo tierra en la naturaleza (consulte Uso de recursos de reproducción a continuación). [5] [6]

La investigación sobre la especie relacionada N. vespilloides ha indicado que las parejas de escarabajos que se aparean y crían juntos pueden reconocerse entre sí utilizando el patrón de hidrocarburos presentes en sus cutículas. [32]

El tamaño de las crías y larvas de N. pustulatus depende del tamaño del cadáver, la densidad de población y la edad, el tamaño y la condición de la hembra. [30] [33] [34] [35] Se sabe que las parejas de N. pustulatus son hiperfecundas en comparación con otros miembros del género, criando crías de hasta 187 crías en cadáveres más grandes en cautiverio. [30]

Uso de recursos reproductivos.

Aún existe una brecha de conocimiento sobre qué conjunto de recursos de reproducción utiliza N. pustulatus en la naturaleza. A diferencia de la mayoría de los escarabajos Nicrophorus que utilizan y entierran pequeños cadáveres bajo tierra, N. pustulatus parece ser capaz de utilizar una gama más amplia de recursos de formas únicas. En la naturaleza, solo se ha observado que N. pustulatus se reproduce con éxito en huevos de serpiente (consulte Funciones y relaciones del ecosistema: parasitoidismo a continuación). [5] No se ha observado que la especie se reproduzca en cadáveres pequeños en la naturaleza (ni de forma natural ni experimentalmente); sin embargo, esto puede deberse a que los cadáveres experimentales se colocaron en el suelo y no en el dosel. [5] [6] El dosel del bosque es rico en recursos de carroña que potencialmente podrían ser utilizados por esta especie, incluidas fuentes de Sciuridae (ardilla), Aves (ave) y Chiroptera (murciélago). [6] Estudios recientes que colocan trampas con pollo y pescado crudos en el dosel han capturado con éxito N. pustulatus adultos. [6] En entornos de laboratorio, N. pustulatus entierra pequeños cadáveres de vertebrados (aproximadamente del tamaño de un ratón), como es típico del género, pero también se ha descubierto que utiliza cadáveres más grandes (aproximadamente del tamaño de una rata). [8] En experimentos que ofrecían cadáveres de ratón, huevos de serpiente y huevos de tortuga, N. pustulatus crió crías en parejas con éxito en los tres e incluso combinó recursos, utilizando carroña y huevos de serpiente al mismo tiempo. [5]

También se han encontrado escarabajos N. pustulatus asociados con nidos de pájaros. En un caso, se observó un escarabajo Nicrophorus pustulatus enterrando polluelos vivos de Tachycineta bicolor (golondrina de árbol) debajo del sustrato en una caja nido en la Estación Biológica de la Universidad Queen (QUBS) en las afueras de Kingston , Ontario, Canadá. Es posible que el escarabajo inicialmente se sintiera atraído por un polluelo muerto y procedió a enterrar a los vivos restantes. [36] En otro caso, se encontraron tres adultos en un nido fallido de Aegolius acadicus (búho sierra del norte). [37] Como especialista en el dosel, N. pustulatus puede estar utilizando nidos de aves como fuentes de alimento o sitios para la reproducción, y potencialmente incluso apuntando a nidos de aves rapaces que se alimentan de peces como fuentes de carroña de peces. [6]

Puede que no sea posible enterrar carroña en el dosel, a menos que los escarabajos utilicen nidos de pájaros. Además, los escarabajos N. pustulatus no parecen enterrar huevos de serpiente cuando los utilizan, mientras que sí entierran pequeños cadáveres en entornos de laboratorio. Por lo tanto, el comportamiento de entierro por el que se conoce a este género y subfamilia puede no ser característico de N. pustulatus . [5] [6]

Desarrollo

Los escarabajos N. pustulatus son holometábolos y tienen seis estadios de vida, incluido el huevo, el primer estadio larvario , el segundo estadio larvario, el tercer estadio larvario, la pupa y el adulto. La hembra oviposita aproximadamente entre 36 y 72 horas después de localizar una fuente de alimento adecuada, depositando sus huevos cerca de la carroña o los huevos del reptil. Estos huevos suelen eclosionar en 3 días. [38] Las larvas del primer estadio se arrastran hacia la carroña u otra fuente de alimento después de la eclosión y se alimentan durante aproximadamente 12 horas, momento en el que mudan al segundo estadio mediante el proceso de ecdisis . La segunda etapa larvaria dura aproximadamente 24 horas y la tercera, de 5 a 15 días. [4] Las larvas del tercer estadio se dispersan del área de incubación, deambulan durante varios días y luego pupan durante 3 a 4 semanas, y eventualmente emergen como nuevos adultos después de completar su metamorfosis. Estos adultos alcanzarán la madurez sexual en 1 mes. [38] Se cree que N. pustulatus pasa el invierno en la etapa adulta, antes de reanudar su actividad en la primavera para reproducirse. [4]

La fenología del desarrollo varía según la ubicación. En Ontario, Canadá, los adultos tenerales emergen a finales de julio o principios de agosto. [4]

Cuidado de padres

N. pustulatus exhibe un cuidado biparental o uniparental muy desarrollado, aunque parcialmente facultativo. Los padres brindan cuidado parental obligatorio antes de la eclosión suministrando alimento a las crías; esto implica adquirir un recurso adecuado, prepararlo (como hacer una bola de cría o abrir cáscaras de huevo), predigerir el material utilizando secreciones orales y proteger el recurso tanto de congéneres como de heteroespecíficos. Una vez que los huevos eclosionan, los escarabajos N. pustulatus brindan cuidado parental después de la eclosión regurgitando alimentos para las larvas del primer estadio directamente desde sus mandíbulas en respuesta a la súplica de las larvas, y luego preparando alimentos para los estadios posteriores utilizando sus secreciones orales. Los padres de N. pustulatus gestionan el tamaño de la cría para garantizar el éxito de las larvas restantes, ya sea controlando el número de huevos o eliminando las larvas según la disponibilidad de recursos. [10] [30] [39] Este tipo de canibalismo intencional de la descendencia para gestionar la capacidad de carga de recursos limitados es relativamente poco común entre los insectos. [10] Tanto el macho como la hembra defenderán físicamente a las crías contra intrusos y depredadores, lo que puede implicar un riesgo considerable para los padres. [39]

El cuidado de los padres después de la eclosión es facultativo en N. pustulatus porque la cría puede sobrevivir y desarrollarse exitosamente con el cuidado uniparental, o incluso en ausencia de cuidado de los padres después de la eclosión. El cuidado uniparental puede ser proporcionado por el progenitor o la progenitora, y ambos sexos aumentarán su inversión parental para compensar la pérdida de una pareja. [10] Sin embargo, las larvas de esta especie pueden desarrollarse exitosamente por sí solas después de que los padres les hayan proporcionado y preparado una fuente de alimento. [32] Se sabe que las larvas de N. pustulatus son más independientes que las larvas de especies relacionadas y, posteriormente, las larvas invierten menos energía en la mendicidad. [40] Debido a que los padres y las larvas deben compartir la carroña finita o los huevos de reptil como fuente de alimento durante el período reproductivo, el cuidado biparental puede incluso ser costoso bajo ciertas condiciones. La contribución del macho al cuidado de sus padres se compara con la cantidad de alimento que ingiere, y la hembra se beneficia enérgicamente cuando el macho abandona temprano. [41]

Esperanza de vida

Aún no se ha estudiado la esperanza de vida de los individuos de N. pustulatus en la naturaleza. La investigación sobre la especie relacionada N. orbicollis sugiere que los escarabajos generalmente viven durante un año y se reproducen sólo una vez, pero ocasionalmente pueden sobrevivir un segundo invierno y una segunda temporada reproductiva. [35]

Comportamiento

Los adultos de N. pustulatus son nocturnos. Los adultos son frecuentemente observados alrededor de las luces por la noche. [4]

Competencia intraespecífica

Las especies de Nicrophorus generalmente compiten intensamente con sus congéneres por el acceso a recursos de reproducción escasos, ya que los cadáveres a menudo solo son utilizados por una pareja en la naturaleza. Los adultos reproductores pueden intentar apoderarse del cadáver de otra pareja, lo que implica peleas físicas e infanticidio. Los intrusos normalmente matan y consumen la mayoría de las larvas de la pareja anterior, pero algunas pueden criarse junto con la nueva cría. [10] Los intrusos pueden ser parejas o escarabajos solteros, macho o hembra; Los intrusos solteros exitosos generalmente se aparean con el residente restante del sexo opuesto, produciendo su propia prole. Las intrusiones y el infanticidio generalmente ocurren mientras la descendencia del escarabajo residente son huevos o larvas de primer estadio, y se vuelven menos frecuentes cuando las larvas alcanzan su segundo estadio y la fuente de alimento está más agotada. [39] El tamaño corporal influye en el resultado de las interacciones competitivas. [42]

Hábitos alimenticios

Los adultos y las larvas de N. pustulatus son necrófagos. [10] Los escarabajos adultos de N. pustulatus pueden consumir larvas de dípteros (mosca), larvas de competidores y carroña de los cadáveres, así como otros recursos alimenticios como estiércol y hongos en descomposición. [4] La carroña se consume mediante digestión extraoral, aplicando secreciones orales que contienen proteinasas y otras enzimas y luego consumiendo el líquido resultante. [43] Los adultos visitan cadáveres más grandes y más descompuestos para alimentarse antes del período de reproducción, en contraste con las fuentes de alimento más pequeñas y frescas utilizadas para la reproducción. [5] Las larvas de N. pustulatus se especializan en la carroña predigerida u otros alimentos proporcionados por los padres. [10]

Roles y relaciones de los ecosistemas

parasitismo de cría

Se sabe que N. pustulatus es capaz de realizar parasitismo de cría facultativo , dirigido a otras especies de Nicrophorus . En experimentos de laboratorio, se ha demostrado que N. pustulatus parasita crías de N. orbicollis , poniendo huevos entre las crías de N. orbicollis criadas por los padres anfitriones. [44] Los escarabajos Nicrophorus parecen ser capaces de detectar parásitos de cría en algunos casos, pero a menudo solo seleccionan una parte de las larvas introducidas y crían las demás. El resultado de la competencia entre los escarabajos Nicrophorus por los escasos recursos de carroña generalmente está determinado por el tamaño corporal, por lo que el parasitismo de cría puede permitir que N. pustulatus se beneficie de la carroña incluso cuando las especies más grandes lo excluyen (consulte Competencia interespecífica a continuación). [45] [44] Este comportamiento también puede ser adaptativo porque permite que N. pustulatus se beneficie de las secreciones antimicrobianas de otras especies de Nicrophorus (ver Microbioma a continuación). [44] [46]

parasitoidismo

Vista de cerca, a la altura de los ojos, de una gran serpiente al aire libre, sobre musgo verde. La serpiente tiene escamas dorsalmente brillantes de color gris negruzco y escamas ventrales de color crema marcadas con grandes manchas grises. El cuerpo de la serpiente está doblado sobre sí mismo y tiene la lengua extendida.
Adulto Pantherophis spiloides (serpiente rata gris); Los escarabajos Nicrophorus pustulatus utilizan los huevos de los nidos comunales de estas serpientes para criar sus crías.

N. pustulatus es único entre los escarabajos del género Nicrophorus como la única especie que se ha demostrado que utiliza los huevos de reptiles ovíparos como fuente de alimento para criar larvas, además de carroña. Este es un ejemplo de un cambio de huésped en relación con la supuesta historia de vida ancestral de los escarabajos Nicrophorus . Los adultos de N. pustulatus localizan los huevos de los reptiles, los ovipositan junto a los huevos, abren agujeros en las cáscaras y luego alimentan a sus crías con este recurso, matando los huevos. Por lo demás, los huevos de los reptiles están vivos y viables cuando los escarabajos los atacan, lo que convierte a N. pustulatus en un parasitoide . [5] [8] El descubrimiento de este cambio de huésped puede haber sido el primer ejemplo científicamente publicado de un verdadero parasitoide que utiliza una especie de vertebrado como huésped. [7] [8]

Vista frontal de una pequeña serpiente adulta sobre un fondo de roca gris claro. La serpiente tiene escamas de color negro brillante y un anillo de color naranja brillante justo detrás de la cabeza.
Adulto Diadophis punctatus edwardsii (serpiente ringneck del norte); Se han encontrado escarabajos N. pustulatus utilizando huevos de esta especie.
Vista lateral/superior de una serpiente adulta grande entre hierba verde y hojarasca marrón. La serpiente tiene escamas de color marrón claro con grandes manchas de color marrón oscuro a lo largo de todo el cuerpo y una cara de color oxidado.
Adulto Pantherophis vulpinus (serpiente zorro); Se han encontrado escarabajos N. pustulatus utilizando huevos de esta especie.

En la naturaleza, se ha observado que N. pustulatus ataca principalmente los huevos de Pantherophis spiloides (serpiente rata gris). [5] [8] N. pustulatus parece apuntar comúnmente a esta especie, siendo significativamente mayor la abundancia de individuos de N. pustulatus capturados en trampas con cebo cerca de P. spiloides hibernacula . [47] Hasta ahora solo se ha observado que N. pustulatus utiliza huevos en nidos comunales (donde han ovipositado múltiples serpientes), lo que puede deberse a que los nidos comunales son más fáciles de localizar o porque proporcionan una mayor cantidad de alimento. [8] También ha habido observaciones individuales de escarabajos N. pustulatus dirigidos a huevos de Diadophis punctatus edwardsii (serpiente ringneck del norte) y P. vulpinus (serpiente zorro). [5] [8] [48] En entornos de laboratorio, N. pustulatus se ha reproducido con éxito en huevos de Lamprophis fuliginosus (serpiente doméstica marrón). Esto sugiere que N. pustulatus puede utilizar una amplia gama de huevos de serpiente, en lugar de comportarse como un parasitoide específico del huésped. [5] N. pustulatus también ha criado con éxito crías en huevos de Chelydra serpentina (tortuga mordedora común) y Chrysemys picta (tortuga pintada) en cautiverio, pero las respuestas reproductivas a los huevos de tortuga son menos rápidas y consistentes que a los huevos de serpiente. [5]

Se ha planteado la hipótesis de que esta asociación de parasitoides evolucionó a partir de comportamientos de parasitismo de cría, en los que los adultos excavaban el suelo para acceder a huevos de reptiles fallidos en lugar de a las bolas de cría de otras especies. A partir de este punto, es posible que los escarabajos hayan evolucionado para utilizar huevos vivos y frescos en lugar de huevos simplemente fallidos. [8] Muchos de los mismos comportamientos involucrados en la reproducción sobre carroña se aplican a los huevos de serpiente, incluida la oviposición cerca del recurso, la regulación del tamaño de la cría en función del tamaño del recurso y la manipulación del recurso (como abrir agujeros) para aumentar la accesibilidad de las larvas. Al mismo tiempo, otros comportamientos necesarios para la carroña ya no se aplican a los huevos de serpiente, como la eliminación del pelo, la formación de una bola de cría y el entierro en una cripta subterránea. [5] Estas diferencias sugieren que el cambio de huésped a huevos de serpiente puede tener beneficios adaptativos, dado que los huevos requieren menos inversión energética durante la preparación y el entierro y se encuentran en grandes cantidades en nidos comunales. Además, depositar huevos de escarabajo cerca de huevos de serpientes vivos puede ser menos riesgoso, debido a la ausencia de los llamados "microbios del suelo de las tumbas" que se encuentran alrededor de los cadáveres en descomposición y que pueden provocar la falla de los huevos de escarabajo. [5] [49] Se requiere un análisis que sopese los costos y beneficios potenciales del turno de acogida.

No está claro hasta qué punto las poblaciones silvestres utilizan huevos de reptiles en lugar de carroña para reproducirse. Es posible que N. pustulatus muestre cambios de hospedador en su área de distribución, aprovechando diferentes especies de huevos de reptiles o carroña dependiendo de la disponibilidad relativa local de estos recursos. Por ejemplo, la utilización de carroña o huevos de tortuga podría aumentar en la parte norte de la zona de distribución de N. pustulatus , donde no hay serpientes ovíparas. [5] [8]

En un experimento, N. orbicollis y N. defodiens no respondieron a los huevos de serpiente con el mismo comportamiento reproductivo que N. pustulatus , lo que sugiere que el cambio de huésped puede ser exclusivo de N. pustulatus . [5]

Descomposición

Alimentarse y potencialmente reproducirse con carroña de vertebrados hace que los escarabajos N. pustulatus sean importantes descomponedores, contribuyendo al ciclo de nutrientes en el ecosistema y gestionando la acumulación de cadáveres. Esto puede desempeñar un papel en la prevención de la propagación de enfermedades. [4] [10]

Competencia interespecífica

Otronicróforoespecies

En regiones donde se superponen múltiples especies de Nicrophorus , pueden competir entre sí por recursos limitados de carroña. En el sureste de Ontario, Canadá, hay siete especies simpátricas de Nicrophorus , incluidas N. pustulatus y N. orbicollis . Estas dos especies tienen hábitats, períodos de reproducción y requisitos de tamaño de carroña superpuestos. En experimentos de laboratorio, se ha demostrado que N. orbicollis es la especie con comportamiento dominante. N. orbicollis normalmente supera a N. pustulatus en competencias agresivas por recursos de carroña, y su mayor tamaño corporal le confiere una ventaja en la persecución, el agarre, la excavación y la lucha. [42]

Se cree que la competencia interespecífica por recursos limitantes compartidos fue una fuerza impulsora que influyó en las historias naturales de los escarabajos Nicrophorus . La divergencia ecológica de N. pustulatus en un especialista en el dosel puede representar una partición de nicho espacial , que fue seleccionada para reducir la competencia contra especies más grandes y dominantes. [6] [42] [31] Se cree que la división de nichos entre los escarabajos Nicrophorus ocurre mediante la división espacial en los especialistas del hábitat (como N. pustulatus ) y mediante la división temporal de los períodos de reproducción entre los generalistas del hábitat. [31]

Otros insectos

N. pustulatus puede competir con otros insectos que se reproducen en la carroña, como otras especies de Coleoptera (escarabajo) y Diptera (mosca). Los escarabajos Nicrophorus generalmente están adaptados para detectar y monopolizar los recursos de reproducción rápidamente antes de que otras especies puedan establecerse, y para depender de relaciones mutualistas con ácaros que se alimentan de otras larvas (ver Foresía a continuación). [10] [50] [51]

Vertebrados

N. pustulatus también compite con vertebrados carroñeros y depredadores por los recursos alimentarios, como las especies Corvus brachyrhynchos (cuervo americano), Procyon lotor (mapache), Didelphis virginiana (zarigüeya de Virginia) y Mephitis mephitis (zorrillo rayado). Enterrar carroña o utilizar huevos de serpiente previamente ocultos por la hembra que pone los huevos probablemente ayude a proteger los recursos de reproducción de otras especies. [5] [10]

Fenología estacional

Como especialistas del dosel, los escarabajos N. pustulatus han evolucionado para depender de pequeñas aves y mamíferos del dosel como fuentes importantes de carroña. [31] Un estudio en la región de Frontenac Arch en Ontario, Canadá, encontró que la mayor abundancia de escarabajos adultos de N. pustulatus se produjo durante el período en el que se reproducían la mayoría de las especies de aves y mamíferos pequeños, que es cuando la carroña estaría más disponible debido a la descendencia. mortalidad. Esto sugiere que la fenología de la historia de vida y la dinámica poblacional de esta especie han evolucionado para coincidir con la fenología de otras especies del dosel que podrían proporcionar recursos de carroña. [31]

Depredación

Los informes de depredación de N. pustulatus son raros. [52] Es probable que las aves insectívoras encuentren con frecuencia escarabajos adultos de N. pustulatus alrededor de los cadáveres, especialmente en el caso de especies de aves que se alimentan de carroña. [10] Se ha informado de N. pustulatus en el estómago de las aves Corvus brachyrhynchos (cuervo americano) y Anas platyrhynchos (ánade real). [52] Sin embargo, un ensayo experimental que ofreció insectos a ocho especies de aves insectívoras determinó que las aves evitan N. pustulatus y otros escarabajos Nicrophorus como fuentes de alimento. Esto puede deberse a la coloración aposemática de estos escarabajos, que advierte de secreciones anales nocivas. Se ha descubierto que la coloración aposemática naranja y negra es muy visible para las aves. [52] [53] [54]

Las criptas de carroña enterradas o los nidos de serpientes brindan protección a los huevos y larvas de N. pustulatus de la mayoría de los depredadores. Sin embargo, los huevos y las larvas pueden ser depredados por especies de Staphylinidae (escarabajos errantes) o Acari (ácaros). [10] [52] Las defensas antidepredadores exhibidas por los padres de N. pustulatus , incluida la lucha contra otras especies y la producción de secreciones anales nocivas, sugieren que la depredación pasada puede haber sido un factor determinante en la evolución de esta especie. [10] [52]

Foresia

Vista frontal de un ácaro adulto pequeño sobre un fondo blanco. El ácaro es brillante y de color marrón medio, con tres pares de patas y un par de antenas largas segmentadas. La imagen está ligeramente borrosa.
Ácaro adulto del género Poechilochirus

N. pustulatus ha coevolucionado con los ácaros, que son foréticos en los escarabajos huéspedes. Los ácaros en su etapa juvenil final se agarran a las patas de los escarabajos adultos y son transportados de regreso al alimento que el escarabajo está preparando para su descendencia. [50] Los ácaros utilizarán el alimento en la cámara de cría del escarabajo como recurso para completar sus etapas finales de desarrollo, alimentándose de carroña, huevos y larvas de otros insectos y microorganismos. Los ácaros completan su desarrollo hasta convertirse en adultos y se reproducen, dejando que nuevas crías de ácaros se dispersen en las crías de los escarabajos, o se dispersan temprano en los escarabajos adultos. [50] [51] [55] Reducir la competencia con larvas de moscas, nematodos y otros organismos en la carroña es beneficioso para los escarabajos enterradores, lo que hace que este aspecto de la relación sea mutualista. [50] [51] Sin embargo, los ácaros también pueden competir potencialmente por los recursos alimentarios o incluso consumir las larvas del escarabajo Nicrophorus . [56] [57] [58] El equilibrio entre mutualismo , comensalismo y explotación depende de la densidad de los ácaros, el tamaño de la cría de escarabajos y otras condiciones ambientales, aunque el mutualismo y el comensalismo parecen ser los tipos de relación predominantes. [50] [56] [57] [58] Se sabe que N. pustulatus alberga varias especies de ácaros generalistas que se asocian con múltiples hospedadores del escarabajo Nicrophorus y algunos hospedadores monoespecíficos especialistas que solo realizan foresía con esta especie, incluidos algunos ácaros en el género Poecilochirus . [50] [59]

microbioma

Al igual que otros escarabajos carroñeros de la familia Silphidae , los escarabajos N. pustulatus albergan comunidades características de endosimbiontes bacterianos y fúngicos en su intestino, así como en sus secreciones orales y anales. [60] [61] [62] Este microbioma facilita el uso de carroña o recursos similares para alimentar a las larvas, al ayudar a conservar el alimento, prevenir la colonización por otros microbios, desintoxicar compuestos que se encuentran en el tejido de los vertebrados (como la urea) y digerir. nutrientes que de otro modo serían inaccesibles para los escarabajos. [60] [61] [62] Los endosimbiontes que se sabe que se asocian con la subfamilia Nicrophorinae incluyen bacterias de los grupos Xanthomonadaceae , Enterobacteriaceae , Burkholderiaceae , Bacillaceae , Clostridiaceae , Bacteroidaceae , Ruminococcaceae, Lachnospiraceae , Erysipelotrichaceae , Oceanospirillaceae y Neisseriaceae , y especies de levadura relacionadas con Yarrowia lipolytica . [60] La composición del microbioma a nivel de especie varía según la ubicación. [62] A diferencia de otras especies de Nicrophorus , las secreciones producidas por N. pustulatus no tienen propiedades antimicrobianas, lo que puede deberse a la composición microbiana o enzimática. [44] [46] La falta de secreciones antimicrobianas puede estar correlacionada con la evolución del parasitismo de cría en N. pustulatus . [46]

Sentidos y comunicación.

estridulación

Todos los escarabajos del género Nicrophorus estridulan , utilizando una cresta estridulatoria en el lado dorsal del abdomen en el extremo posterior de los élitros. [10] La cresta estridulatoria consta de dos limas estriadas en el quinto terguito abdominal , que se raspan contra la parte inferior de los élitros; esto produce una serie de pulsos, a una frecuencia de aproximadamente 300-8000 hercios . [63] Estas vibraciones tienen una amplitud baja y viajan una distancia corta. [64] Las características del sonido no difieren entre sexos, pero sí difieren significativamente entre especies. [64] Tanto los machos como las hembras utilizan la estridulación como una forma de comunicación intraespecífica durante la preparación del nido, la cópula y las interacciones con la cría. [10] La estridulación también se puede utilizar como una forma de señal aposemática para defenderse de los depredadores; sin embargo, aún se necesitan más investigaciones experimentales que confirmen esto. [64] Además, algunas especies del género Nicrophorus son imitadores müllerianos que han desarrollado patrones estridulatorios que se asemejan al zumbido de los abejorros, aunque aún no se ha descrito una relación de mimetismo en N. pustulatus . [63] [65] [18]

Si bien se sabe que estos escarabajos utilizan la estridulación para comunicarse, aún no se ha identificado la estructura anatómica que utilizan para escuchar esas vibraciones. Aún se desconoce si perciben sonidos en el aire o vibraciones generadas en el sustrato. [64]

Charles Darwin analizó la estridulación de los escarabajos Nicrophorus en su libro " El origen del hombre y la selección en relación con el sexo ", donde planteó la hipótesis de que la estridulación era una característica sexual secundaria involucrada en las interacciones de apareamiento. [66]

Quimiorrecepción

Las mazas antenales de los escarabajos Nicrophorus tienen quimiorreceptores sensibles que pueden detectar compuestos orgánicos volátiles liberados por cadáveres frescos, como compuestos que contienen azufre. [67] [68] Los quimiorreceptores son un tipo de sensilla olfativa llamada sensilla coelosphaerica, que tiene una estructura en forma de saco. [4] [69] Esto permite a los adultos detectar cadáveres dentro del día siguiente de la muerte y localizarlos mediante quimiotaxis desde una distancia de hasta varios kilómetros. [67] Los adultos generalmente detectan señales olfativas mientras vuelan y luego aterrizan en el área del cadáver para realizar una quimiotaxis más sensible caminando y moviendo sus antenas hacia adelante y hacia atrás, acercándose a la ubicación precisa de una fuente de alimento. [5]

Los machos utilizan la comunicación química para atraer a las hembras, ya sea para aparearse y separarse o para aparearse y criar una cría juntos. Los machos realizan un movimiento de "pararse de cabeza" para exponer el último segmento abdominal, donde las células glandulares producen feromonas sexuales . Estas feromonas son recibidas de manera similar por las mujeres utilizando los quimiorreceptores antenales. [10]

Visión

N. pustulatus tiene dos grandes ojos compuestos y dos pequeños ocelos sin pigmentar en las porciones laterales de la cabeza. [4] Se ha demostrado que la visión es menos importante para localizar cadáveres y parejas que las señales olfativas en este género. [4] [10]

Genética

genoma

El genoma de N. pustulatus aún no se ha estudiado. Investigaciones anteriores sobre la especie relacionada N. vespilloides determinaron que la especie es diploide, con seis autosomas y un sistema de determinación del sexo XO . [70] También se sabe que N. sayi tiene esta estructura genómica. [71] Sin embargo, se requerirán más investigaciones sobre N. pustulatus para evaluar si este cariotipo es compartido, dado que los escarabajos exhiben una diversidad considerable en el número de cromosomas y el sistema de determinación del sexo debido a la fisión y fusión cromosómica. [ cita necesaria ]

Datos genéticos

Varios registros de especímenes y secuencias asociadas están disponibles para N. pustulatus en la base de datos del sistema Barcode of Life Database (BOLD), principalmente del Centro de Genómica de la Biodiversidad de la Universidad de Guelph en Ontario, Canadá. [72] Todos estos registros proporcionan secuencias de códigos de barras de ADN del locus 5' de la subunidad I del citocromo C oxidasa del genoma mitocondrial de N. pustulatus , que se dividen en un grupo genético con un número de índice de código de barras (BIN). [73] El repositorio GenBank del Centro Nacional de Información Biotecnológica (NCBI) también tiene registros genéticos disponibles para esta especie, [74] incluidas secuencias de la subunidad I del citocromo C oxidasa mitocondrial, la proteína nuclear que codifica el gen CAD (carbamoilfosfato sintetasa) y el gen nuclear 28S. gen del ARN ribosómico. [75] Actualmente no hay secuencias de referencia disponibles para todo el genoma o cromosomas individuales. [74] [76]

Las secuencias del genoma de referencia están disponibles para otros miembros del género, incluidos los genomas de referencia de N. vespilloides (195,3 megabases, Mb), [70] [77] N. orbicollis (192,6 Mb), [78] y N. investigador (202,3 Mb ) [79] así como el genoma mitocondrial completo de N. nepalensis (17.299 pares de bases, pb). [80] [81]

Estado de conservación

A diferencia de la especie en peligro crítico N. americanus (escarabajo enterrador americano), [82] N. pustulatus no tiene actualmente un estado de conservación en la Lista Roja de la UICN , [83] ni en las listas nacionales de estado de conservación en toda su área de distribución en América del Norte. incluidos los gestionados por el Comité sobre el estado de la vida silvestre en peligro de extinción en Canadá (COSEWIC) [84] y el Servicio de Pesca y Vida Silvestre de los Estados Unidos . [85] NatureServe clasifica la especie como segura a nivel mundial y dentro de Canadá. [86] Los esfuerzos recientes utilizando trampas de dosel dirigidas a N. pustulatus indican que la especie puede ser común en toda su área de distribución. [6] [47]

No se sabe que N. pustulatus sea una especie invasora importante fuera de su área de distribución nativa. [87]

Actualmente, N. pustulatus es más relevante para los esfuerzos de conservación en América del Norte como una amenaza para Pantherophis spiloides (serpiente rata gris) y otras poblaciones de serpientes ovíparas como parasitoide de huevos, lo que lleva a una reducción de la fecundidad. Los escarabajos pueden destruir hasta el 100% de los huevos en los nidos a los que se dirigen. [8] Las poblaciones de P. spiloides están actualmente clasificadas como Amenazadas (población de los Grandes Lagos/San Lorenzo) y En Peligro (población de Carolina) en Canadá por COSEWIC. [88] Esta especie no figura en la lista de estados de conservación del Servicio de Pesca y Vida Silvestre de los Estados Unidos. [85]

Importancia económica y humana

N. pustulatus ha sido el foco de estudios de investigación de laboratorio y de campo en muchas instituciones académicas, investigando la evolución, ecología, comportamiento y biología de la especie. [5] [6] [42] [27] [39] [43]

No se sabe que N. pustulatus sea una plaga agrícola importante, un agente de control biológico, una especie de mascota o un vector de enfermedades humanas. [89] [90] [91] [92]

Enterrar carroña la hace menos disponible para otros grupos de insectos que se reproducen en cadáveres de vertebrados; por lo tanto, la utilización de carroña por parte de N. pustulatus podría ayudar a reducir las poblaciones de especies de moscas nocivas que de otro modo se reproducirían en la carroña. [4]

Algunas especies de escarabajos carroñeros son útiles en aplicaciones forenses, ya que el intervalo post-mortem se puede estimar en función del tipo y etapa de desarrollo de las larvas en un cuerpo. [93] N. pustulatus puede ser una especie informativa para la entomología forense porque se sabe que coloniza cadáveres de vertebrados grandes. Esta especie fue observada en cadáveres de Sus scrofa L. (cerdo doméstico) en un estudio realizado por el Centro de Investigación de la Policía Canadiense que investiga la posible sucesión de artrópodos en cuerpos humanos. [94]

Ver también

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