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Un hongo liquenícola es un miembro de un grupo especializado de hongos que viven exclusivamente en líquenes como organismos hospedadores . Estos hongos, que comprenden más de 2000 especies conocidas en 280 géneros , exhiben una amplia gama de estrategias ecológicas, que incluyen parasitismo , comensalismo y mutualismo . Se pueden encontrar en diversos entornos en todo el mundo, desde regiones tropicales hasta polares , y desempeñan papeles importantes en la ecología y la biodiversidad de los líquenes . Los hongos liquenícolas se clasifican en varios grupos taxonómicos, la mayoría pertenecientes a Ascomycota y una porción más pequeña a Basidiomycota . Sus interacciones con los líquenes hospedadores varían desde un parasitismo leve hasta una patogenicidad grave , a veces causando daños significativos a las comunidades de líquenes.
Si bien el estudio de los hongos liquenícolas se remonta a mediados del siglo XVIII, en las últimas décadas se han producido avances significativos a través de métodos de investigación modernos, que incluyen técnicas moleculares , metagenómica e imágenes sofisticadas . Estos hongos muestran distintos niveles de especificidad del huésped, y algunas especies se limitan a un solo género o especie de liquen, mientras que otras pueden colonizar múltiples huéspedes. Un subconjunto único, conocido como líquenes liquenícolas, inicia su ciclo de vida como parásitos, pero finalmente se liqueniza a través de un proceso llamado cleptosimbiosis . Varios factores ecológicos y ambientales, como la altitud, la disponibilidad de microhábitat y la especificidad del huésped, influyen en la diversidad y distribución de los hongos liquenícolas.
El estudio de los hongos liquenícolas presenta desafíos únicos debido a su tamaño microscópico y a su íntima asociación con sus hospedadores. Los investigadores emplean diversos métodos, desde técnicas de cultivo tradicionales hasta enfoques moleculares avanzados. El aislamiento y el cultivo de estos hongos puede ser difícil, y a menudo requiere medios y condiciones de crecimiento especializados. Los métodos moleculares han revolucionado el campo, permitiendo una identificación y un análisis filogenético más precisos. Sin embargo, distinguir las hifas extrañas dentro de los talos de líquenes del micobionte propiamente dicho (el componente fúngico del liquen) sigue siendo un desafío importante.
Investigaciones recientes han ampliado nuestra comprensión de los hongos liquenícolas, en particular dentro de grupos como los hongos negros y el género Cladophialophora . Estos estudios no solo han revelado nuevas especies, sino que también han resaltado el potencial de los líquenes para servir como refugios para organismos fúngicos especializados. Los avances en técnicas de aislamiento, métodos de cultivo y análisis moleculares han hecho avanzar significativamente el campo. El número real de especies de hongos liquenícolas puede ser mucho mayor que el descrito actualmente, alcanzando potencialmente entre 3000 y 5000 especies.
Los hongos liquenícolas son un grupo especializado de hongos que viven exclusivamente en líquenes como organismos hospedadores . El término "liquenícola" proviene del latín, donde "liquen" se refiere al hospedador y "cola" significa "habitante". [1] Estos hongos son distintos del componente fúngico de los propios líquenes, que se conocen como hongos liquenizados. [2] El estudio de los hongos liquenícolas se remonta a mediados del siglo XVIII, antes del reconocimiento de los líquenes como organismos simbióticos. [3]
Los hongos liquenícolas representan un grupo muy diverso, con más de 2000 especies conocidas en 280 géneros, lo que refleja una amplia gama de estrategias ecológicas y relaciones con sus huéspedes líquenes. En 1981, se estimó que podría haber hasta 300 géneros y 1000 especies de hongos liquenícolas. [3] Estas relaciones varían ampliamente, incluido el parasitismo , donde el hongo daña al liquen; el comensalismo , donde el hongo se beneficia sin afectar al liquen; y el mutualismo , donde ambos organismos se benefician. [1] Los talos de líquenes proporcionan un hábitat complejo y variado para los hongos liquenícolas, caracterizado por gradientes biológicos que van desde partes en crecimiento activo hasta partes en descomposición. Esta diversidad dentro de un solo talo crea un espectro de microambientes, que pueden contribuir a la diversificación de las estrategias de vida de los hongos. Por ejemplo, ciertos hongos asociados a líquenes se especializan en colonizar capas epinecrales o epicórtices , estructuras que carecen de células huésped vivas. Otros prefieren partes en descomposición de los líquenes, vinculando estilos de vida necróticos a sapróbicos . La presencia de estos gradientes biológicos dentro de los talos de líquenes puede actuar como un catalizador para la evolución y adaptación de los hongos liquenícolas, explicando potencialmente la amplia gama de relaciones ecológicas observadas, desde el comensalismo hasta el parasitismo. Esta complejidad dentro del hábitat de los líquenes ha llevado a algunos investigadores a sugerir que los líquenes pueden servir como una "cuna" para la evolución de los hongos, fomentando el desarrollo de diversas estrategias de vida de los hongos. [4] Algunos hongos liquenícolas son patógenos , mientras que otros son saprotróficos y descomponen los tejidos muertos de los líquenes. Algunos hongos liquenícolas eventualmente se liquenizan ellos mismos, integrándose en la estructura del liquen. [1] Los hongos liquenícolas pueden ser no liquenizados o liquenizados, obligados o facultativos, y pueden o no inducir síntomas en el huésped. [5] Son parte del complejo microbioma asociado con los líquenes, que incluye bacterias , algas y otros hongos. [6]
Los basidiomicetos liquenícolas , que representan aproximadamente el 5% de todos los hongos liquenícolas conocidos a partir de 2018, incluyen tanto homobasidiomicetos como heterobasidiomicetos . [7] Los homobasidiomicetos suelen tener basidios (estructuras productoras de esporas) que carecen de septos (particiones internas) y basidiomas no gelatinosos (cuerpos fructíferos), mientras que los heterobasidiomicetos tienen basidios septados y basidiomas gelatinosos. [7]
Morfológicamente , los hongos liquenícolas pueden adoptar diversas formas. Pueden producir cuerpos fructíferos visibles en la superficie del liquen hospedante o existir como hifas dentro del talo hospedante . Algunas especies pueden causar estructuras similares a agallas u otras deformaciones en sus hospedantes. [3]
En 2018, había 2.319 especies aceptadas de hongos liquenícolas, incluidas alrededor de 1.250 especies de ascomicetos liquenícolas en 280 géneros y 62 especies de basidiomicetos liquenícolas en 10 géneros. [8] Estas pueden clasificarse en tres grupos principales: [8]
Los avances en técnicas moleculares y una mayor exploración han ampliado significativamente la diversidad conocida de basidiomicetos liquenícolas, casi duplicando el recuento de especies desde 2018. [7]
La diversidad conocida de hongos liquenícolas ha aumentado significativamente en los últimos años. Este crecimiento en la diversidad conocida refleja un resurgimiento del interés en los hongos liquenícolas a fines del siglo XX. [3] Por ejemplo, Clauzade y Roux recopilaron 457 especies en 1976, [9] que aumentaron a 686 especies en 1989. [10] En 1997, había 894 especies aceptadas de hongos liquenícolas obligados. Para 2018, este número había aumentado a más de 1800, [8] con un ritmo rápido de descubrimiento, con un promedio de 45 nuevos taxones infragenéricos agregados por año durante las últimas dos décadas. En total, se han agregado alrededor de 1170 taxones infragenéricos desde 1990. [5]
Los basidiomicetos liquenícolas , un grupo diverso dentro de Basidiomycota, se encuentran principalmente en las subdivisiones Agaricomycotina y Pucciniomycotina . Estas subdivisiones abarcan una amplia gama de formas fúngicas, incluidas aquellas que producen cuerpos fructíferos complejos y aquellas con formas más simples, a menudo parásitas. [7]
Dentro de Agaricomycotina, las especies liquenícolas están presentes en dos clases . En Agaricomycetes , las especies liquenícolas se encuentran en cinco de sus dieciocho órdenes : Agaricales , Atheliales , Boletales , Cantharellales y Corticiales . En Tremellomycetes, las especies liquenícolas se encuentran en dos de sus cinco órdenes: Filobasidiales y Tremellales . Dentro de Pucciniomycotina, las especies liquenícolas se encuentran en tres clases: Agaricostilbomycetes , Cystobasidiomycetes y Microbotryomycetes . [7]
En 2018, se conocían 93 especies de basidiomicetos liquenícolas (más 7 taxones facultativamente liquenícolas). [8] Los estudios publicados desde entonces han informado del descubrimiento de muchas especies nuevas e incluso nuevos géneros. Para 2022, el número de especies conocidas casi se había duplicado hasta casi 200. [7] Para poner esta diversidad en contexto, los 300 géneros y 1000 especies estimados de hongos liquenícolas (en 1981) se pueden comparar con los 150 géneros y 700 especies de Gasteromycetes , o los 90 géneros y 600 especies de Pezizales . [3]
La descripción del nuevo género Crittendenia en Pucciniomycotina representa un desarrollo taxonómico significativo, ya que redefine la clasificación de varias especies parásitas específicas del huésped previamente ubicadas bajo Chionosphaera . [13] Otro desarrollo es el reconocimiento de varios complejos de especies , como Syzygospora physciacearum y Tremella parmeliarum , que se han dividido en múltiples especies distintas, a menudo con alta especificidad del huésped. [7]
Las especies liquenícolas también se encuentran entre los hongos negros , un grupo caracterizado por micelios de color oscuro debido a la melanina en sus paredes celulares. Estos hongos, conocidos por su capacidad para colonizar hábitats extremos, incluidos los talos de líquenes, están representados por el género Cladophialophora . En 2023, se describieron nueve nuevas especies de Cladophialophora a partir de líquenes recolectados en China, lo que ejemplifica el descubrimiento en curso de nuevos hongos liquenícolas. Estas especies se aislaron de los tejidos medulares de varios huéspedes de líquenes, lo que sugiere posibles relaciones biotróficas o comensales. Cladophialophora representa un linaje significativo de hongos liquenícolas, con muchas especies probablemente esperando ser descubiertas. Esta investigación subraya la diversidad de hongos liquenícolas y destaca el papel de los líquenes como refugios para estos organismos especializados. [14]
Un análisis biológico de los géneros de hongos liquenícolas revela tendencias distintas. Una proporción significativa de géneros con representantes liquenícolas son exclusivamente liquenícolas, mientras que otros incluyen también especies saprofitas o formadoras de líquenes. Por ejemplo, entre los liquenícolas Hyphomycetes, el 43% de los géneros se limitan a los líquenes, mientras que para los liquenícolas Coelomycetes , esta cifra aumenta al 75%. [3]
Si bien el número de especies conocidas de basidiomicetos liquenícolas ha aumentado significativamente en los últimos años, se cree que aún quedan muchas más especies por descubrir. En 2022, las estimaciones de la diversidad global sugieren que existen más de 1000 especies de heterobasidiomicetos liquenícolas, más de 60 especies de homobasidiomicetos liquenícolas y más de 30 especies de homobasidiomicetos endoliquenicos. Estas estimaciones se basan en análisis de la especificidad del hospedador, las lagunas de conocimiento actuales y la tasa de descubrimiento de nuevas especies. El número real de especies puede ser incluso mayor, especialmente en regiones y grupos taxonómicos poco explorados. [7] Algunos investigadores estiman que el número total de especies de hongos liquenícolas podría llegar a 3000. [5]
La taxonomía y nomenclatura de los hongos liquenícolas han cambiado significativamente con la adopción del principio de "un hongo, un nombre" en el Código Internacional de Nomenclatura para algas, hongos y plantas (Código de Melbourne). Este principio tiene implicaciones importantes para la clasificación y denominación de los hongos liquenícolas. [5] Bajo las nuevas reglas, todos los nombres legítimos de hongos son tratados por igual para establecer la prioridad , independientemente de la etapa del ciclo de vida. Este cambio es significativo para los hongos liquenícolas, ya que muchas especies se describían anteriormente por separado en sus estados sexual ( teleomorfo ) y asexual (anamorfo). [5]
La implementación de este principio ha llevado a varios cambios taxonómicos. Cuando teleomorfos y anamorfos genéticamente idénticos tienen nombres diferentes, el nombre más antiguo tiene prioridad, a menos que se conserve el nombre más reciente. Para las especies conocidas solo en su estado anamórfico, si se descubre el teleomorfo, la especie se describe o se combina en el género teleomorfo apropiado, incluso si no se mencionan los caracteres teleomorfos. Las especies anamórficas reconocidas como no descritas ahora se colocan en géneros teleomorfos cuando se conoce su ubicación filogenética, en lugar de en géneros anamórficos separados. [5]
Estos cambios han reorganizado varios grupos de hongos liquenícolas. Por ejemplo, el género Vouauxiomyces , que incluía anamorfos de especies de Abrothallus , ha sido reducido a sinonimia con Abrothallus . [5] Se ha descubierto que varios hongos liquenícolas similares a Phoma pertenecen a varios linajes dentro de Dothideomycetes y han sido reclasificados en consecuencia. Por ejemplo, algunas especies que antes se ubicaban en Phoma ahora se reconocen como miembros de Didymocyrtis en Phaeosphaeriaceae . [5]
Estos cambios taxonómicos y nomenclaturales plantean desafíos, pero también oportunidades para una clasificación más precisa y filogenéticamente informada de los hongos liquenícolas. Sin embargo, es necesario tener cuidado al describir nuevos géneros, ya que es posible que ya existan nombres en la sinonimia genérica tradicional. [5]
Los hongos liquenícolas presentan diversas relaciones ecológicas con sus huéspedes líquenes, que van desde el parasitismo dañino hasta el comensalismo neutral e interacciones potencialmente beneficiosas (mutualistas). La especificidad del huésped, las condiciones ambientales y la adaptabilidad de los hongos dan forma colectiva a estas relaciones. Si bien muchos hongos liquenícolas a menudo se consideran parásitos o comensales, investigaciones recientes sugieren que algunas especies pueden desempeñar importantes funciones ecológicas dentro del talo del liquen. Ciertos hongos asociados con el liquen podrían contribuir al ciclo de nutrientes al degradar y reciclar partes más antiguas del liquen. Este proceso podría beneficiar potencialmente al liquen huésped al facilitar la redistribución de nutrientes dentro del talo. Además, estos hongos pueden estar involucrados en la descomposición de la materia orgánica muerta, lo que contribuye a la dinámica general de nutrientes de la comunidad de líquenes. El alcance y la importancia de estas posibles funciones ecológicas aún se están investigando, pero resaltan las relaciones complejas y potencialmente mutualistas que pueden existir entre los hongos liquenícolas y sus líquenes huéspedes. Estos hallazgos sugieren que el impacto ecológico de los hongos liquenosos puede ser más matizado y potencialmente beneficioso de lo que se creía anteriormente, contribuyendo a la salud y longevidad de las comunidades de líquenes en diversos entornos. [4]
Los hongos liquenícolas se pueden clasificar en dos tipos principales según su impacto en el huésped: [15]
Si bien muchos hongos liquenícolas son parásitos, otros establecen relaciones comensales o potencialmente mutualistas. Algunas especies, los líquenes liquenícolas, pueden incluso desarrollar sus propios talos liquenizados utilizando el fotobionte del liquen hospedador. [8] Ciertos hongos liquenícolas pueden desempeñar papeles importantes en el ciclo de nutrientes dentro del talo del liquen, beneficiando potencialmente al hospedador al degradar y reciclar partes más antiguas del liquen. [6]
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La especificidad del hospedador es un factor crucial en la distribución y ecología de los hongos liquenícolas. Se estima que el 95% de las especies se asocian con una sola especie o género de líquenes, lo que sugiere posibles relaciones coevolutivas. [15] Este alto grado de especificidad tiene implicaciones evolutivas significativas, lo que indica adaptaciones a largo plazo entre los hongos y sus hospedadores liquenicos. Sin embargo, el rango de especificidad del hospedador puede variar mucho entre los hongos liquenícolas. Si bien muchos son altamente específicos, otros pueden colonizar múltiples especies de líquenes no relacionadas. [3]
Los diferentes niveles de especificidad del hospedador tienen importantes implicaciones evolutivas. Los parásitos muy específicos corren el riesgo de coextinguirse con sus hospedadores, mientras que los generalistas pueden tener perspectivas más estables a largo plazo. Esto puede explicar por qué es inusual que un solo género de hongos liquenícolas incluya más de una especie que ataque a un liquen hospedador en particular. Cuando esto ocurre, los síntomas suelen ser distintos, posiblemente reflejando diferentes estrategias ecológicas. [3]
Dentro de un mismo género, una especie puede ser parásita de un huésped mientras que otra es parasimbiótica del mismo huésped. Esta variación en las relaciones, incluso entre especies estrechamente relacionadas, pone de relieve la naturaleza compleja de la ecología de los hongos liquenícolas. [3]
Los estudios moleculares sugieren que algunos hongos liquenícolas pueden tener una gama de hospedadores más amplia de lo que se creía anteriormente basándose únicamente en observaciones morfológicas. Se ha descubierto que algunas especies están presentes en líquenes asintomáticos o incluso en especies de líquenes que no se sabía que albergaran estos hongos. [8]
Los hongos liquenícolas también pueden estar involucrados en casos complejos de hiperparasitismo , donde ocurren múltiples niveles de relaciones parasitarias. En algunos casos, los hongos no liquenizados pueden parasitar líquenes liquenícolas. Por ejemplo, se ha observado que especies como Stigmidium arthrorhaphidis , Cercidospora trypetheliza y C. soror infectan a Arthrorhaphis citrinella , que a su vez crece de manera parasitaria en Baeomyces , Cladonia squamules o líquenes en descomposición. Existen relaciones aún más intrincadas donde los líquenes se desarrollan de manera hiperparasitaria en líquenes liquenícolas. Un ejemplo es Rhizocarpon diploschistidina , que parasita a Diploschistes muscorum , un liquen liquenícola que inicialmente parasita especies de Cladonia . Estas relaciones parasitarias de múltiples niveles resaltan la compleja red ecológica que puede desarrollarse dentro de las comunidades de líquenes. [4]
La distribución de los hongos liquenícolas está influenciada por diversos factores ecológicos y ambientales. Por ejemplo, la cordillera Koralpe en Austria, con sus condiciones estables y variedad de microhábitats , sustenta una alta diversidad tanto de líquenes como de hongos liquenícolas. La presencia de rocas y acantilados expuestos proporciona numerosos micronichos para que estos hongos los exploten, que van desde la corteza externa hasta la médula interna de los talos de líquenes. [16]
En las regiones alpinas y polares , la estabilidad y longevidad de los talos de líquenes proporcionan microhábitats consistentes, lo que permite que los hongos liquenícolas establezcan poblaciones a largo plazo. Estas condiciones ambientales contribuyen a los patrones observados de diversidad beta , la variación en la composición de especies entre diferentes hábitats. La investigación en el área de la montaña Koralpe reveló una alta diversidad beta debido a numerosas condiciones microambientales que sustentan varias especies de hongos. Se encontró que la diversidad alfa (diversidad dentro de las subparcelas) era mayor que la diversidad beta (diversidad dentro de las parcelas), lo que indica una diferenciación sustancial del hábitat incluso dentro de áreas pequeñas. [16]
Los factores ambientales como la contaminación también pueden influir en la distribución de los hongos liquenícolas, afectando tanto a los líquenes como a los hongos asociados. Esto puede provocar cambios en las comunidades de líquenes y hongos liquenícolas en respuesta a los cambios ambientales. [3]
El impacto de los hongos liquenícolas sobre sus huéspedes varía ampliamente, desde efectos menores y localizados hasta daños extensos o incluso la muerte del liquen huésped. Estos efectos pueden manifestarse en diversas formas, incluidas decoloraciones, daños en el talo y malformaciones similares a agallas.
Los hongos liquenícolas pueden causar distintos tipos de decoloraciones en los líquenes que los hospedan. Estas pueden aparecer como manchas necróticas de color marrón o blanquecino, y la extensión y el patrón de la decoloración a menudo dependen de la interacción específica entre el hongo y el hospedador. Por ejemplo, Nectriella tincta en Anaptychia fusca y Nesolechia oxyspora en Parmelia saxatilis pueden causar un blanqueamiento extenso del talo. Las decoloraciones de color marrón son características de otras especies, como las causadas por Lichenoconium echinosporum en Heterodea muelleri . [3]
Algunos hongos pueden causar decoloraciones extensas cuando se desarrollan de manera exuberante. Un ejemplo sorprendente es Xanthoriicola physciae en Xanthoria parietina , que puede dar al huésped un aspecto salpicado de hollín y potencialmente reducir su área fotosintética hasta el punto de causar la muerte local. [3]
En cambio, otros hongos liquenícolas tienen efectos muy localizados. Por ejemplo, algunas especies solo afectan a los apotecios (cuerpos fructíferos) de sus hospedadores, como Vouauxiella lichenicola y V. verrucosa en especies de Lecanora de frutos rojos , lo que puede dar lugar a un aspecto pinto de los discos apoteciales. [3]
Algunos hongos liquenícolas pueden causar daños significativos a sus hospedadores. Por ejemplo, se sabe que el patógeno de amplio espectro Athelia arachnoidea causa daños extensos en las comunidades de líquenes europeas, particularmente en aquellas afectadas por la contaminación del aire. [8] Esta especie, junto con otras como Erythricium aurantiacum , Marchandiomyces corallinus y Parmeliicida panicida , pueden dañar gravemente o matar poblaciones enteras de líquenes. [7]
Un grupo importante de hongos liquenícolas son los taxones cecidogénicos (inductores de agallas). Se sabe que aproximadamente 40 especies de ascomicetos y basidiomicetos liquenícolas inducen la formación de agallas en los talos de sus hospedadores, a menudo de manera específica para cada especie. Algunos de estos hongos estimulan el crecimiento tanto del micobionte como del fotobionte, aunque los mecanismos exactos no se comprenden por completo, mientras que otros parasitan al fotobionte. [15] [3]
Las malformaciones similares a agallas pueden adoptar diversas formas, desde pequeñas hinchazones hasta estructuras complejas. Por ejemplo, Lichenomyces lichenum forma agallas similares a apotecios estipitados en las especies de Lobaria y Pseudocyphellaria , a veces incluso con márgenes talinos . [3] La formación de agallas por hongos liquenícolas exhibe una considerable diversidad en estructura y patrones de desarrollo. Estas estructuras inducidas por hongos pueden crear microhábitats complejos, a menudo iniciando una intrincada sucesión ecológica de varios organismos dentro de la agalla. Por ejemplo, estudios histoquímicos detallados de infecciones por Biatoropsis usnearum en talos de Usnea han revelado que el proceso de infección se inicia en la capa cortical del huésped. A medida que la agalla se desarrolla, el parásito forma haustorios tremelloides , principalmente en la parte central de las agallas maduras. Estas agallas completamente desarrolladas pueden luego servir como microhábitats para otros colonizadores de líquenes, como especies del género Cyphobasidium . [4]
Las malformaciones en forma de agallas en los líquenes no siempre son causadas por hongos. Otros organismos, como los ácaros ( Acari , Eriophyoidea ) y los nematodos , también pueden inducir la formación de agallas en los líquenes, lo que aumenta la complejidad de las interacciones entre líquenes y microorganismos. [3]
Los efectos de los hongos liquenícolas en sus hospedadores pueden verse influenciados por varios factores, incluyendo las especies involucradas, las condiciones ambientales y la salud del liquen hospedador. Algunos homobasidiomicetos, como Athelia arachnoidea , muestran picos estacionales en su desarrollo y pueden sobrevivir como pequeños esclerocios o bulbillos en la corteza o musgos después de matar a sus hospedadores liquenicos, pareciendo tener un estilo de vida facultativamente liquenícola. [7]
Los hongos liquenícolas demuestran una notable adaptabilidad en sus estrategias ecológicas. Si bien muchos son exclusivamente liquenícolas, algunas especies pueden realizar la transición entre diferentes estilos de vida. Por ejemplo, Chaenothecopsis consociata ( Mycocaliciales ) generalmente invade los talos de Chaenotheca chrysocephala ( Caliciaceae , Lecanorales ), pero también puede asociarse con Dictyochloropsis symbiontica para formar su propio talo crustoso. De manera similar, Athelia arachnoidea es necrotrófica en varios taxones de líquenes, algas de vida libre y briofitas , pero también se ha identificado como el estado sexual de Rhizoctonia carotae , una enfermedad poscosecha de las zanahorias. [15]
Los líquenes liquenícolas, un subconjunto de los hongos liquenícolas, comienzan como parásitos de otros líquenes y finalmente se liquenizan. Este proceso, llamado cleptosimbiosis , implica que el hongo adquiera fotobiontes de su liquen huésped. Diploschistes muscorum ejemplifica este fenómeno. [17] Los líquenes liquenícolas son relativamente comunes; un estudio en Italia encontró que 189 de 3005 especies liquenizadas (alrededor del 6%) eran liquenícolas. [18]
Estos líquenes muestran características biológicas y ecológicas distintivas. Son predominantemente crustosos, en su mayoría tienen algas verdes no trentepohloides como fotobiontes y se reproducen principalmente de forma sexual. Ecológicamente, tienden a ocupar nichos específicos, siendo en su mayoría saxícolas (creciendo sobre rocas) y prefiriendo hábitats secos y bien iluminados en varias altitudes. Esta preferencia puede explicar su estrategia de "robar" fotobiontes, posiblemente una adaptación a entornos hostiles donde la formación de nuevas simbiosis es un desafío. [18] Los líquenes liquenícolas pueden tener su componente de algas posicionado de dos maneras: ya sea internamente dentro del liquen huésped, o externamente como talos distintos en la superficie del huésped. [19] Un ejemplo del primero es Tetramelas pulverulentus , que crece en Physconia distracta . [20] En contraste, se ha documentado que Erichansenia epithallina crece en la superficie de más de una docena de especies de líquenes huéspedes diferentes. [21]
Aunque a menudo se los llama "parásitos", muchos líquenes liquenícolas no encajan estrictamente en esta definición, ya que con el tiempo desarrollan su propio talo. [18] El parasitismo verdadero ocurre con frecuencia en líquenes liquenícolas de los géneros Acarospora , Diploschistes , Rhizocarpon y Verrucaria . [19] Los investigadores sugieren que los líquenes liquenícolas conocidos son solo una pequeña parte del número total, y que esta estrategia podría estar más extendida de lo que se reconoce actualmente. Estudios de secuenciación de ADN adicionales podrían revelar más especies de líquenes liquenícolas, que van desde formas obligadas a ocasionales. [18]
Los basidiomicetos liquenícolas están distribuidos globalmente y habitan en diversos ambientes de todos los continentes. Su presencia se extiende desde los trópicos hasta las regiones polares, lo que demuestra su notable adaptabilidad. Los descubrimientos recientes se extienden incluso a los duros climas de la Antártida, lo que demuestra los amplios nichos ecológicos que ocupan estos hongos. El conocimiento actual de su distribución está muy influenciado por los diferentes niveles de exploración e investigación en las diferentes regiones. Europa, América del Norte y, en menor medida, América del Sur parecen ser las regiones más exploradas. Sin embargo, esto puede reflejar el esfuerzo de investigación más que la diversidad real. Por ejemplo, si bien Europa tiene menos especies conocidas que América del Norte, tiene una menor proporción de especies recién descritas, lo que sugiere que puede ser estudiada más a fondo. América del Sur, a pesar de tener un número significativo de especies conocidas, se considera poco explorada. Los estudios sistemáticos de los hongos liquenícolas en esta región recién comenzaron alrededor del año 2000, y los expertos anticipan un aumento sustancial de la diversidad conocida en los próximos años. En África y gran parte de Asia aún no se han explorado bien los basidiomicetos liquenosos, y es probable que el reducido número de especies conocidas en la actualidad no represente la verdadera diversidad de estas regiones. De manera similar, si bien Oceanía tiene un número moderado de especies conocidas, la mayoría de los descubrimientos han sido incidentales, y se espera que las exploraciones exhaustivas en Australia y Nueva Zelanda permitan obtener muchas más especies. [7]
Los estudios han demostrado que los hábitats naturales no contaminados, como las regiones alpinas, sustentan una gran diversidad de hongos liquenosos. Por ejemplo, la zona montañosa de Koralpe en Austria alberga numerosas especies debido a sus condiciones ambientales estables y a la variedad de microhábitats. Un estudio realizado en esta región identificó 63 especies de líquenes y 41 especies de hongos liquenosos en un área relativamente pequeña, lo que ilustra la rica biodiversidad de estas comunidades. [16]
La diversidad de hongos liquenícolas no se distribuye de manera uniforme en todos los ambientes. Los hábitats que han permanecido impolutos y estables durante largos períodos son particularmente ricos en estos hongos. En regiones como Hungría, India y partes del Holártico, incluyendo América del Norte, Rusia y Suecia, las listas nacionales han documentado numerosas especies de hongos liquenícolas. Estas listas, basadas en el reconocimiento morfológico detallado de muestras ambientales, muestran la diversidad de especies en diferentes ambientes y en diferentes huéspedes líquenes. [16]
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Además, las regiones alpinas y polares, que sirvieron como refugios durante eventos climáticos pasados, también muestran una alta diversidad de hongos liquenícolas. La estabilidad y longevidad de los talos de líquenes en estas regiones crean nichos adecuados para las diversas comunidades de hongos. Por ejemplo, las comunidades de líquenes alpinos del macizo de Koralpe en Austria, que es un área de nunataks , sustentan una diversidad de especies de líquenes excepcionalmente rica debido a los variados microhábitats proporcionados por los afloramientos de gneis y mármol dispersos por todo el paisaje. [16]
El enfoque del análisis entre taxones ha demostrado que la abundancia y diversidad de líquenes influyen significativamente en los patrones de diversidad de los hongos liquenícolas. Este método ha demostrado que las comunidades de líquenes pueden servir como sustitutos confiables para predecir la diversidad de hongos liquenícolas, lo que ayuda a la conservación y el estudio de estos hongos especializados. [16]
Las relaciones evolutivas entre los líquenes y los hongos liquenícolas ofrecen información sobre el desarrollo de las simbiosis y el parasitismo fúngicos. Si bien no se comprenden por completo todos los aspectos de su coevolución, se han observado varias tendencias y patrones que arrojan luz sobre los procesos evolutivos en juego.
El alto grado de especificidad de hospedador observado en muchos hongos liquenícolas sugiere una larga historia de coevolución con sus hospedadores líquenicos. Esta relación coevolutiva probablemente haya llevado al desarrollo de adaptaciones especializadas tanto en los hongos liquenícolas como en sus hospedadores. Sin embargo, la trayectoria evolutiva no siempre es sencilla, como lo demuestra la existencia de especies generalistas que pueden colonizar múltiples hospedadores líquenicos no relacionados. [3]
La evolución de los hongos liquenícolas parece favorecer estrategias que aseguren la supervivencia a largo plazo sin eliminar la población hospedadora. Esto se refleja en el número relativamente bajo de hongos liquenícolas altamente patógenos en comparación con aquellos que establecen relaciones más estables y menos destructivas con sus hospedadores. Esta estrategia evolutiva tiene sentido, ya que los hongos que matan rápidamente a sus hospedadores corren el riesgo de extinguirse si son muy específicos de ellos. [3]
Dentro de los géneros de hongos liquenícolas, se han observado tendencias interesantes en términos de rango de hospedadores y los síntomas que producen. Es relativamente poco común que un solo género incluya más de una especie que ataque a un liquen hospedador en particular. Cuando esto ocurre, los síntomas producidos por cada especie son casi invariablemente distintos. Esta diferenciación en los síntomas puede representar adaptaciones evolutivas para explotar diferentes nichos dentro del mismo hospedador, reduciendo la competencia directa entre especies estrechamente relacionadas. [3]
Por ejemplo, dentro del género Lichenoconium , L. lecanorae hace que los discos apoteciales de Lecanora conizaeoides se ennegrezcan mientras que el talo conserva su color normal. Por el contrario, L. erodens hace que los discos apoteciales del mismo hospedador se decoloren ligeramente y se formen extensas lesiones blanquecinas en el talo. Esta diferenciación en los síntomas permite que ambas especies coexistan en la misma especie hospedadora explotando diferentes partes del talo del liquen. [3]
Otra tendencia evolutiva observada es la tendencia de un hongo de un género a ser parasimbiótico y otro parásito cuando se encuentra en el mismo huésped. Por ejemplo, Corticifraga peltigerae es parásito de los talos de Peltigera , formando manchas circulares blanqueadas, mientras que Corticifraga fuckelii es aparentemente parasimbiótico en el mismo huésped. Esto sugiere que incluso dentro de un mismo género, diferentes especies pueden desarrollar distintos grados de patogenicidad o mutualismo con sus huéspedes. [3]
El estudio de los hongos liquenícolas se remonta a mediados del siglo XVIII, antes de que se reconociera a los líquenes como organismos simbióticos. Sin embargo, el campo ha experimentado un crecimiento y desarrollo significativos en las últimas décadas. [8]
Una de las primeras observaciones documentadas de un hongo liquenícola fue Biatoropsis usnearum , un heterobasidiomiceto que forma estructuras similares a agallas en los talos de Usnea . Johann Jakob Dillenius ilustró este fenómeno en su obra Historia Muscorum de 1742. Erik Acharius analizó e ilustró más a fondo los especímenes de Usnea infectados por B. usnearum en 1795. [23] En 1810, Acharius publicó ilustraciones detalladas en color que distinguían entre los apotecios normales en forma de disco y las estructuras abultadas similares a nódulos que denominó cefalodios en Usnea . [24] Estos "cefalodios" ahora se reconocen como los basidiomas de Biatoropsis usnearum . [25]
En el siglo XIX se produjo un aumento en la descripción de especies de hongos liquenícolas. William Lauder Lindsay presentó la primera descripción general del grupo en 1869. Friedrich Wilhelm Zopf proporcionó una lista de huéspedes de líquenes y sus hongos asociados en 1896. [26] Varios investigadores hicieron contribuciones significativas durante este período, preparando relatos críticos ilustrados detallados tanto de la taxonomía como de la biología de especies seleccionadas. Entre los trabajos notables se incluyen los de Charles Tulasne (1852), William Lauder Lindsay (1869), [27] y Friedrich Wilhelm Zopf (1897). Henri Olivier proporcionó un relato detallado de los hongos liquenícolas de Francia (1905-1907), mientras que Léon Vouaux publicó una flora mundial con claves y descripciones de todas las especies conocidas (1912-1914). Karl von Keissler revisó las especies de Europa central en 1930. [3] [4]
Henri Olivier hizo un relato detallado de los hongos liquenícolas de Francia (1905-1907), mientras que Léon Vouaux publicó una flora mundial con claves y descripciones de todas las especies conocidas (1912-1914). [28] [29] [30] Karl von Keissler revisó las especies de Europa central en 1930. [23]
A principios del siglo XX, Werner y sus colaboradores llevaron a cabo investigaciones biológicas y de desarrollo sobre algunas especies, lo que contribuyó al creciente conjunto de conocimientos sobre los hongos liquenícolas. [3] A pesar del interés inicial, los hongos liquenícolas a menudo se pasaban por alto debido a su naturaleza discreta y al conocimiento especializado necesario para estudiarlos. Esto condujo a un período de relativo abandono a mediados del siglo XX. [3] El estudio de estos organismos fue un desafío, ya que los investigadores necesitaban experiencia tanto en micología como en liquenología para identificarlos y caracterizarlos con precisión.
A finales del siglo XX se produjo un resurgimiento del interés por los hongos liquenícolas. Georges Clauzade y Claude Roux recopilaron 457 especies en 1976 [9] , cifra que aumentó a 686 especies en 1989 [10]. La publicación de David Hawksworth en 1983 [31] de claves para 218 especies liquenícolas de las Islas Británicas estimuló la investigación. A continuación se realizaron revisiones exhaustivas de los grupos principales, incluidos los hifomicetos liquenícolas (Hawksworth 1979 [32] ), los celomicetos (Hawksworth 1981), [33] y los heterobasidiomicetos (Diederich 1996). [3] [23]
La inclusión de los hongos liquenícolas en las listas nacionales de líquenes, a partir del trabajo de Rolf Santesson de 1993 sobre Suecia y Noruega, [34] alentó aún más su estudio. De 1989 a 2003, el número de especies conocidas en este grupo aproximadamente se duplicó. [23] En su libro de 2024 The Lives of Lichens , los liquenólogos Robert Lücking y Toby Spribille destacaron la creciente comunidad en torno a la investigación de los hongos liquenícolas: "La búsqueda, recolección e identificación de hongos liquenícolas es una subcultura de la liquenología propia, con su propia literatura, sitios web y grupos de redes sociales". [35]
Las primeras investigaciones sobre líquenes y hongos liquenícolas se enfrentaron a importantes desafíos a la hora de distinguir entre los conidiomas del micobionte liquen y los de los hongos liquenícolas. David L. Hawksworth resumió la complejidad de estas estructuras y el potencial de interpretación errónea. [36]
Los conidiomas en los líquenes pueden adoptar diversas formas, entre ellas, los más o menos esféricos (" globosos ") o con forma de matraz (" picnidios "), cupuliformes (" acervulares " ), con forma de cojín (" esporodoquios "), encapuchados o peltados (" campilidios ") o erectos (" sinnemas ", " hifóforos "). El tipo más común en los hongos formadores de líquenes son los conidiomas picnidiales, que se abren por un solo poro. Estas estructuras se denominaban a menudo " espermogonios " en la literatura antigua cuando se presumía que tenían una función sexual. [36]
Hawksworth señaló que el estudio de los conidióforos y las células conidiógenas era un desafío debido a su pequeño tamaño. Los avances en las técnicas de microscopía , como el uso de detergentes biológicamente activos antes de la fijación y el secado en punto crítico para la microscopía electrónica de barrido , han permitido realizar exámenes más detallados de estas estructuras. [36]
Un problema importante en los primeros estudios fue la posible confusión entre los conidiomas del micobionte del liquen y los de los hongos liquenícolas. Esto era particularmente problemático cuando el hongo invasor causaba poco o ningún daño al liquen huésped. En algunos casos, los nuevos nombres para los hongos conidiales se basaban erróneamente en los conidiomas normales del liquen huésped. Por ejemplo, el género Pyrenotrichum se basaba en lo que ahora se sabe que son los campylidia de varios líquenes foliícolas (que viven en las hojas). Estos desafíos históricos enfatizan cómo nuestra comprensión de estos organismos ha evolucionado con el tiempo, y muchos conceptos erróneos iniciales se corrigieron a través de investigaciones posteriores. [36]
El estudio de los hongos liquenícolas emplea una variedad de metodologías, desde técnicas de cultivo tradicionales hasta enfoques moleculares avanzados. Cada método aporta conocimientos únicos sobre la biología, la ecología y la diversidad de estos organismos.
Los métodos micológicos tradicionales forman la base para estudiar los hongos liquenícolas. Estas técnicas son cruciales para comprender su biología e interacciones con los huéspedes líquenes. Los investigadores suelen comenzar recolectando tejidos de líquenes infectados del campo. Identifican los parásitos fúngicos por sus estructuras fructíferas o la decoloración que causan en los talos de líquenes. En el laboratorio, estas estructuras se aíslan y se cultivan en medios de agar sólidos como el medio de Sabouraud , el agar dextrosa de papa o el agar de harina de maíz. Para reducir la contaminación , a menudo es necesaria la esterilización de la superficie con etanol o hipoclorito de sodio . [37] Para una identificación y estudios genéticos precisos, los investigadores prefieren cultivos de una sola espora o de un solo conidio . Este proceso implica:
Algunos hongos liquenícolas requieren condiciones de crecimiento específicas, como medios con bajo contenido de nitrógeno o la presencia de tejidos de líquenes. Estos hongos cultivados son valiosos para diversos experimentos, incluidos estudios sobre capacidades degradativas, interacciones con metabolitos secundarios de líquenes y análisis genéticos . Para garantizar la disponibilidad futura y la verificación de identidad, los investigadores a menudo depositan cultivos en colecciones de cultivos de hongos reconocidas . [37]
El estudio de los hongos liquenícolas emplea una variedad de metodologías, desde técnicas de cultivo tradicionales hasta enfoques moleculares avanzados. Los investigadores suelen comenzar recolectando tejidos de líquenes infectados en el campo. Identifican los parásitos fúngicos por sus estructuras fructíferas o la decoloración que causan en los talos de líquenes. En el laboratorio, estas estructuras se aíslan y se cultivan en medios de agar sólidos como el medio de Sabouraud , el agar dextrosa de papa o el agar de harina de maíz. Para reducir la contaminación , a menudo es necesaria la esterilización de la superficie con etanol o hipoclorito de sodio . [37]
Para realizar estudios genéticos e identificaciones precisas, los investigadores prefieren cultivos de una sola espora o de un solo conidio . Este proceso implica:
Algunos hongos liquenícolas requieren condiciones de crecimiento específicas, como medios con bajo contenido de nitrógeno o la presencia de tejidos de líquenes. Estos hongos cultivados son valiosos para diversos experimentos, incluidos estudios sobre capacidades degradativas, interacciones con metabolitos secundarios de líquenes y análisis genéticos . Para garantizar la disponibilidad futura y la verificación de identidad, los investigadores a menudo depositan cultivos en colecciones de cultivos de hongos reconocidas . [37]
En los últimos años, los métodos independientes del cultivo, en particular los que emplean técnicas moleculares, han revolucionado el estudio de los hongos liquenáceos. Entre ellos se incluyen:
Secuenciación de ADN : permite la identificación precisa y el análisis filogenético de especies. Análisis de ADN ambiental (eDNA): permite la detección de hongos liquenícolas en muestras ambientales, incluso cuando no son visibles. Metagenómica : proporciona información sobre toda la comunidad microbiana asociada con los líquenes.
Estas técnicas modernas han revelado una gran diversidad de hongos asociados a líquenes, muchos de los cuales no se detectan con los métodos tradicionales. Por ejemplo, las técnicas de identificación de ADN han mostrado una gran diversidad de hongos asociados a líquenes que no se correlaciona necesariamente con la presencia de hongos liquenícolas visibles externamente. [38] Los estudios de secuenciación de próxima generación de micobiomas de líquenes en varios hábitats, desde el Ártico hasta los entornos alpinos, han ampliado aún más nuestra comprensión de la diversidad y distribución de estos hongos. [39] [40]
La aplicación de estos métodos avanzados sugiere que el número real de especies de hongos liquenícolas puede superar con creces las estimaciones actuales, llegando potencialmente a 3.000–5.000 especies. Esto indica un potencial sustancial para descubrir nuevas especies y géneros mediante la aplicación continua de métodos moleculares. [8] [5]
A pesar de estos avances, la microscopía tradicional sigue siendo esencial en el estudio de los hongos liquenícolas, en particular para comprender sus interacciones físicas con los líquenes hospedantes. Sin embargo, distinguir las hifas extrañas dentro de los talos de líquenes del micobionte propiamente dicho sigue siendo un desafío importante, lo que resalta la necesidad de integrar los enfoques de investigación tradicionales y modernos. [15]
El análisis entre taxones es un método de investigación utilizado para estudiar la correlación entre diferentes grupos taxonómicos mediante el análisis de sus patrones de diversidad. [41] En el contexto de los hongos liquenícolas, este método ayuda a comprender cómo se relaciona la diversidad de estos hongos con sus huéspedes líquenes. Al recopilar datos tanto sobre líquenes como sobre hongos liquenícolas de los mismos hábitats, los investigadores pueden identificar patrones y relaciones entre los dos grupos. Por ejemplo, los estudios realizados en las montañas Koralpe de Austria han demostrado que la diversidad de hongos liquenícolas sigue de cerca la diversidad de sus huéspedes líquenes, lo que sugiere que los líquenes pueden usarse como indicadores para predecir la presencia y diversidad de estos hongos. [16]
Este enfoque utiliza técnicas estadísticas como el análisis de co-correspondencia para crear modelos predictivos , que han demostrado que ciertas especies de líquenes, especialmente aquellas que son abundantes y están ampliamente distribuidas, pueden indicar de manera confiable la diversidad de hongos liquenícolas. Este método no solo mejora nuestra comprensión de las relaciones ecológicas entre los líquenes y los hongos liquenícolas, sino que también proporciona una herramienta práctica para la conservación de la biodiversidad. Al usar líquenes como indicadores sustitutos, los investigadores pueden identificar y proteger de manera más eficiente las áreas con alta biodiversidad, particularmente en regiones poco exploradas. [16]
Los estudios moleculares han revelado que los hongos liquenícolas pueden poseer una gama de hospedadores más amplia que la que se había inferido anteriormente a partir de observaciones morfológicas únicamente. Los investigadores han detectado algunas especies en líquenes asintomáticos e incluso en especies de líquenes que no se sabía que hospedaran estos hongos. [8]
Estimaciones recientes indican que el número real de especies de hongos liquenícolas puede superar con creces las descripciones actuales, alcanzando potencialmente entre 3.000 y 5.000 especies. [8] Esto sugiere un potencial sustancial para descubrir nuevas especies y géneros mediante la aplicación de métodos moleculares. [5]