La hinchazón sexual , piel sexual o tumescencia anogenital se refiere a la congestión localizada de la región del ano y la vulva de algunos primates hembras que varían en tamaño a lo largo del ciclo menstrual . [1] [2] [3] Se cree que es una señal honesta de fertilidad , [4] los primates machos se sienten atraídos por estas hinchazones; prefieren y compiten por las hembras con las hinchazones más grandes. [5]
Aunque se ha investigado mucho, la función última de las hinchazones sexuales sigue siendo desconocida. [6] [7] En los últimos 50 años, se han propuesto ocho explicaciones principales, cada una de las cuales afirma explicar la función de las hinchazones exageradas. Sin embargo, no se cree que una única hipótesis explique la función de las hinchazones sexuales; una combinación de estas teorías puede ser más apropiada. [8] En línea con este ideal, la explicación más reciente sobre la función de las hinchazones sexuales (la hipótesis de las señales graduadas) combina varias teorías existentes en el intento de proporcionar una explicación más completa de las hinchazones sexuales. [9]
Las hinchazones sexuales son concentraciones de tejido tumescente que aparecen cíclicamente en los genitales y las regiones posteriores adyacentes de los primates hembras. No se entiende por completo el propósito reproductivo exacto de las hinchazones sexuales, aunque se sabe que la sensibilidad erógena de este tejido motiva a las hembras a buscar el contacto sexual con los machos. [10] La posición de las hinchazones puede influir en gran medida en la ubicación del foco del macho durante el cortejo y en la penetración final. Entre los chimpancés , los bonobos , los babuinos y muchas especies de monos del Viejo Mundo , es común que las hinchazones se concentren en las regiones perineal , perianal y coccígea , en lugar de más ventralmente en el área de la vulva . [11] Por lo tanto, las posiciones de las hinchazones dorsales pueden correlacionarse con frecuentes montas penetrantes no conceptuales, lo que mejora las estrategias de apareamiento de las hembras de alto volumen/baja eficiencia, que protegen contra la impregnación incidental por parte de machos oportunistas de nivel inferior durante el pico de fertilidad. [12] [11]
Las hinchazones se pueden clasificar en dos grupos: pequeñas y exageradas. Las hinchazones pequeñas se caracterizan por un tamaño moderado y un color rosado del tejido anogenital, y se pueden encontrar en monos del Viejo Mundo, monos del Nuevo Mundo , prosimios y gibones . [13] [14] Por el contrario, las hinchazones exageradas son de mayor tamaño y su prevalencia se limita principalmente a las especies de primates del Viejo Mundo. [15] Por ejemplo, se presentan en todas las especies de Cercocebus , Mandrillus , Theropithecus , Papio y Pan , y en la mayoría de los macacos , colobinos y cercopitecos . [14]
Los investigadores han intentado determinar las características de las especies de primates que presentan estas hinchazones exageradas. Se ha identificado que las especies que presentan hinchazones sexuales exageradas viven predominantemente en sistemas sociales con varios machos , en los que las hembras se aparean de forma promiscua. [16] Las especies con tales hinchazones tienen el doble de machos por grupo que las que no las presentan. Además, mientras que el 71% de las especies de primates del Viejo Mundo que viven en grupos con varios machos muestran hinchazones exageradas, ninguna de las hembras que viven en grupos con un solo macho las presenta. [17] Sin embargo, en algunos casos, se pueden observar hinchazones sexuales en sociedades de primates con sistemas de apareamiento alternativos; por ejemplo, las hembras de monos langur presentan hinchazones pero viven en grupos polígamos con un solo macho. [18]
Los primates con hinchazones sexuales exageradas también muestran patrones reproductivos no estacionales, períodos de apareamiento más prolongados y ciclos de ovulación más largos. [19] En concreto, de las 23 especies que se reproducen de forma no estacional y viven en sociedades con varios machos, el 91% presenta hinchazones sexuales. [19] No obstante, los entornos reproductivos no estacionales no son un precursor necesario para la selección de hinchazones sexuales. De hecho, las hembras que se reproducen de forma estacional, como las hembras de macacos de Berbería , también muestran hinchazones sexuales exageradas. [20]
Las hinchazones sexuales exageradas varían tanto en tamaño como en ubicación focal a lo largo del ciclo de la hembra, comenzando después de la menstruación. [17] Por ejemplo, la investigación en babuinos mostró que después de 14 días de aumento gradual, las hinchazones alcanzaron su punto máximo durante 2 días antes de reducirse. [21] Las hembras de chimpancés exhiben un cambio en la prominencia de la hinchazón Estos cambios cíclicos en la apariencia de la piel sexual reflejan los cambios de las hormonas ováricas ( estrógeno y progestágeno ) durante el ciclo menstrual femenino. [21] Específicamente, el aumento en el tamaño de la hinchazón sexual durante la fase folicular se correlaciona con el aumento de los niveles de estrógeno, y la disminución del tamaño de la hinchazón durante la fase lútea se asocia con el aumento de los niveles de progesterona . [13] Se ha demostrado en chimpancés ovariectomizados que la hinchazón puede ser inducida por el estrógeno e inhibida por la progesterona. [21] Como resultado, el tamaño máximo de las hinchazones a menudo coincide con el potencial más alto de ovulación , aunque esta no es una asociación perfecta. [17] Por ejemplo, las investigaciones sobre chimpancés de África occidental mostraron que las mayores probabilidades de ovulación tendían a ocurrir entre 7 y 9 días después del inicio de la hinchazón máxima de la piel sexual. [22] Además, un estudio sobre gibones de manos blancas salvajes mostró que el tamaño máximo de la hinchazón y la ovulación se superponían estrechamente en el 80% de los ciclos menstruales . [14]
El tamaño de las hinchazones sexuales no solo varía dentro de cada ciclo, sino también entre los ciclos femeninos y entre las especies. En concreto, el tamaño máximo de la hinchazón aumenta de un ciclo a otro en las hembras de chimpancé y babuino. [21] [23] Además, la duración del tamaño máximo de las hinchazones sexuales varía considerablemente entre especies. Los babuinos, por ejemplo, tienen una hinchazón máxima que dura aproximadamente 15,1 días, mientras que la duración de la hinchazón máxima es de 10,9 días en los chimpancés. [24]
Al igual que el tamaño, la ubicación también varía considerablemente a lo largo del ciclo. Por ejemplo, en los chimpancés , el estado de máxima dorsalidad se correlaciona con el período de máxima hinchazón. [25]
Los primates machos se sienten muy atraídos por las hembras cuando sus hinchazones sexuales son mayores, y demuestran apareamiento preferencial durante los períodos de máxima hinchazón. [6] Los machos tienden a competir más por las hembras cuyas hinchazones están en su punto máximo. [17] La competencia entre machos alcanza su punto máximo, y los machos que intentan aparearse con las hembras con las hinchazones más grandes reciben mayores niveles de agresión de otros machos como resultado. [26] Las observaciones de chimpancés han revelado que la presencia de al menos una hembra que estaba máximamente hinchada provocó mayores niveles de agresión entre los machos en un grupo, así como mayores niveles de comportamiento sexual. [27]
En general, los machos reaccionan a las protuberancias sexuales de las hembras como si fueran indicadores de su fertilidad, y las utilizan para determinar su nivel de inversión y esfuerzo en el cortejo. [6] En los babuinos machos, el esfuerzo de apareamiento está determinado por el tamaño de las protuberancias de la hembra, lo que, a su vez, afecta los niveles de agresión, competencia y comportamientos de lucha entre machos, así como el tiempo invertido en acicalar y cortejar a la hembra. [26] La protuberancia máxima también se correlaciona con niveles más altos de comportamiento de protección de la pareja, ya que los machos prefieren proteger a aquellas hembras cuyas protuberancias están cerca o en el punto máximo de la protuberancia, además de realizar más inspecciones de sus áreas anogenitales. [17] [28]
El mayor acceso a las hembras más hinchadas generalmente se concede y se gana por los machos más dominantes del grupo. Los que están más abajo en la jerarquía tienden a ser capaces de obtener acceso y aparearse con hembras fuera de estos períodos de máxima hinchazón cuando la competencia por ellas se reduce y la atención de los machos más dominantes se ha desplazado a las hembras más hinchadas del grupo. [17] En los babuinos, los machos más maduros y dominantes se aparean más repetidamente con las hembras más receptivas en el pico de hinchazón. Los machos jóvenes tienen acceso para aparearse, aunque con mucha menos frecuencia, y solo dentro de los límites de la estrategia de apareamiento de las hembras de babuino, lo que favorece la monta no concepcional como defensa contra ellos. Los machos más jóvenes tienen una probabilidad ligeramente mayor de monta concepcional fuera del pico de hinchazón (por ejemplo, al principio del ciclo estral ). [29]
Aunque se sabe mucho sobre las características físicas de las hinchazones sexuales, su significado funcional exacto sigue siendo controvertido. [6] [30] El papel de la selección sexual en la evolución de estas hinchazones aparece en muchas hipótesis y, desde Darwin, se ha asumido que desempeña un papel importante. [6] [31] Las funciones hipotéticas de las hinchazones sexuales a menudo se centran en las hinchazones en términos de estrategias de apareamiento de las hembras. [32] Estas van desde la publicidad de la fertilidad y la calidad (por ejemplo, Indicador fiable), la maximización de parejas potenciales para confundir la paternidad de la descendencia (por ejemplo, Muchos machos), hasta la ayuda en la evaluación de una hembra de los mejores compañeros de apareamiento posibles (por ejemplo, Mejor macho), e incluso asegurar la certeza de la paternidad (por ejemplo, Ovulación obvia), y todas apuntan a explicar aspectos de las hinchazones sexuales exageradas. [32] [33] Esta sección cubre el rango de hipótesis que proporcionan explicaciones de las funciones propuestas para estas hinchazones.
Se cita una versión modificada del modelo de expulsión de Holland y Rice para explicar la función de las protuberancias sexuales. [13] [34] El modelo de expulsión se rige por la idea de la "explotación sensorial", [35] en la que los rasgos evolucionan para estimular en gran medida el sistema sensorial de los perceptores. [36] Como resultado, estos rasgos sirven para manipular el comportamiento de un perceptor a favor del emisor de señales. En el caso específico de las protuberancias sexuales, es la preferencia inherente de un macho por las protuberancias grandes como señal de fertilidad lo que se explota para combatir la resistencia masculina a aparearse. [37] [38] Por lo tanto, se cree que las protuberancias sexuales pequeñas se han exagerado como una forma de coevolución antagónica. [39] [40]
La asociación encontrada entre la fertilidad femenina y el tamaño de la hinchazón sexual en varias especies de macacos ofrece apoyo a esta hipótesis. [38] En concreto, las hembras de baja fertilidad, como las adolescentes, exhibieron hinchazones sustancialmente más grandes que los adultos con un nivel de fertilidad más alto. La investigación sigue siendo bastante consistente entre las especies animales; las hembras de babuinos amarillos ( Papio cynocephalus ) que tienen dificultades para concebir son, en promedio, las que muestran las hinchazones sexuales más prominentes. [39] En contraste, algunos han sido críticos con la teoría de la explotación sensorial; sostienen la creencia de que, si las hinchazones sexuales femeninas no fueran señales honestas de fertilidad femenina, los machos habrían evolucionado para identificar diferencias en la calidad femenina o para tener la misma preferencia sobre las hembras con diferentes tamaños de hinchazón. [41] [42]
Wrangham propuso la hipótesis del costo de la atracción sexual como resultado de comparar el número de ciclos sexuales entre las concepciones que experimentan tanto las hembras de chimpancé páridas como las nulíparas , así como los chimpancés occidentales y orientales páridos ( Pan troglodytes verus y Pan troglodytes schweinfurthii ), y el tamaño de las hinchazones sexuales que vinieron con estas diferencias . [43] Al observar estos grupos en ambas especies, sugirió que dos factores son los más importantes para determinar cuán obviamente una hembra muestra la etapa ovulatoria en su ciclo: el nivel de competencia que existe entre las hembras del grupo por recursos como la comida; y la diferencia en los costos de viaje para las hembras páridas y nulíparas. [43] [44]
Con la suposición de que las hembras requieren un cierto número de cópulas antes de poder concebir, esto sugeriría que pueden alcanzar este número más rápido ya sea teniendo un alto número de ciclos ovulatorios entre concepciones, [44] o pareciendo más atractivas para los machos alrededor del momento de la ovulación al tener hinchazones más grandes. [43] Sin embargo, una ovulación más obvia conduce a una mayor coerción masculina, lo que puede tener consecuencias negativas, como una consorte no deseada de un macho de bajo rango, o lesiones por apareamiento forzado. [45] [46] Por lo tanto, las hembras solo aceptarán este alto nivel de coerción si la competencia de lucha en su comunidad es alta, y si la coerción les permitirá alcanzar el número requerido de cópulas en poco tiempo. [43] Por ejemplo, los chimpancés orientales que previamente han producido descendencia tienden a experimentar una alta lucha dentro del grupo, y por lo tanto se ven impulsados a tener menos ciclos ovulatorios entre concepciones. [43] Por ello, necesitan aparearse con un gran número de machos durante cada período ovulatorio, por lo que necesitan parecer más atractivas durante estos períodos y, por lo tanto, desarrollan protuberancias sexuales más grandes. [43]
Aunque el modelo de Wrangham se justificaba con sus observaciones [43] , no ha habido mucho más apoyo a la hipótesis. Deschner y Boesch investigaron la hipótesis directamente observando la misma especie y descubrieron que no podía respaldar sus resultados, por lo que propusieron la hipótesis del pasaporte social como alternativa. [44]
La primera protuberancia sexual de una hembra de chimpancé ocurre cerca del momento en que comienzan a explorar diferentes territorios. [47] Este es un período potencialmente peligroso previo a la emigración permanente de una hembra fuera de su grupo social nativo. [47] Con base en esta observación, se cree que las protuberancias sexuales actúan como un "pasaporte social" que anuncia la receptividad sexual durante este período de transición entre comunidades. [48] La hipótesis propone que la protuberancia transforma la agresión potencial que los machos del nuevo grupo social pueden mostrar hacia la hembra en impulsos sexuales. [49] Se cree que esto hace que la hembra gane la aceptación de los machos que viven dentro del nuevo grupo social. [49] A su vez, esta aceptación masculina reduce la probabilidad de que la hembra sea atacada por los machos y aumenta la probabilidad de que los machos la protejan de las hembras residentes hostiles. Según la hipótesis del pasaporte social, las protuberancias sexuales permiten un paso relativamente seguro entre diferentes comunidades, lo que permite a las hembras adolescentes investigar a los competidores locales y los recursos de diferentes territorios antes de decidir dónde reasentarse y reproducirse permanentemente. [50] [51]
Según esta hipótesis, las hembras jóvenes que se han integrado con seguridad en la nueva comunidad siguen beneficiándose de los hinchazones sexuales. En concreto, se cree que las hembras jóvenes necesitan el apoyo de los machos adquiridos al integrarse en el nuevo grupo durante los conflictos con hembras de un rango social superior, o al proteger a sus crías de las peleas con los hijos de estas hembras de rango superior. [51] Por tanto, los hinchazones sexuales actúan como un pasaporte social que facilita las interacciones entre hembras. [44]
Las investigaciones sobre la hipótesis del pasaporte social han arrojado resultados contradictorios. Por ejemplo, las observaciones de chimpancés comunes ( Pan troglodytes ) en el bosque Tai llevaron al descubrimiento de que las hembras adolescentes estériles o las madres subordinadas exhiben hinchazones al emigrar a nuevas comunidades, lo que sugiere que las hinchazones realmente funcionan para eliminar cualquier estrés social que pudiera dirigirse hacia ellas durante el período de emigración. [52] Sin embargo, las investigaciones sobre monos colobos oliva ( Procolobus verus ) que residen en la misma región mostraron que las hembras emigran sin mostrar hinchazones sexuales. [53] Sobre la base de esta evidencia, se ha sugerido que la hipótesis del pasaporte social no es una explicación apropiada de la función de las hinchazones sexuales en esta especie.
La hipótesis de los servicios masculinos propone que las hinchazones sexuales conducen a beneficios directos para la hembra al alentar a los machos dominantes a participar en comportamientos de consorcio (es decir, formar una asociación). [54] Las hinchazones provocan comportamientos de protección de la pareja por parte de los machos que quieren aumentar sus posibilidades de engendrar la descendencia de la hembra hinchada, lo que resulta en que los machos dominantes actúen como guardaespaldas, para reducir y prevenir el acoso de otros machos en el grupo social. [55] Las hembras también pueden beneficiarse en que los machos dominantes pueden proteger más tarde a la descendencia resultante, reduciendo la amenaza de infanticidio de otros machos. [38] [56] Se ha observado que los primates machos intentarán monopolizar , u obtener acceso sexual exclusivo a, una hembra al principio de la duración de las hinchazones sexuales para asegurarse de tener acceso sexual en la hinchazón máxima cuando es más probable que esté ovulando. [57] Aunque los machos en estas situaciones protegen a las hembras para su propio beneficio (es decir, para asegurarse de que podrán engendrar la descendencia de la hembra), se ha observado en el macaco rhesus ( Macaca mulatta ) que las hembras también se benefician de estas relaciones conyugales y son menos acosadas por los machos subordinados cuando están con uno dominante. [58]
La hipótesis de los servicios masculinos es elogiada por su capacidad para explicar la evidencia de que las hinchazones no siempre indican con precisión la ovulación; es probable que la falta de precisión extienda la duración de las conductas de protección de la pareja y de consorte descritas por la hipótesis. [54] Sin embargo, algunas de sus predicciones no se cumplen. Por ejemplo, a pesar de los beneficios de una reducción del acoso por parte de los machos subordinados cuando están con machos dominantes, se ha observado que las hembras no siempre eligen aparearse con estos compañeros más fuertes y dominantes. [33] [59]
La hipótesis de la ovulación obvia (o confianza de paternidad) de las hinchazones sexuales fue sugerida por primera vez por Hamilton en 1984. [60] La hipótesis propone que las hinchazones exageradas indican el momento de la ovulación y, como resultado, aumentan la certeza paterna, lo que permite a los machos evaluar si han tenido éxito en engendrar la descendencia de esa hembra. [17] Esto tiene beneficios para la hembra y su descendencia, ya que la certeza paterna se ha asociado con frecuencia con el nivel de cuidado e inversión paternal. [61] Por lo tanto, la hipótesis de la ovulación obvia sugiere que las hinchazones sexuales funcionan como un indicador de ovulación para los machos, quienes luego pueden estar seguros de la paternidad de la descendencia, con el fin de alentar al macho a invertir preferentemente en la descendencia de esa hembra. [33] Esto es similar a la hipótesis del cuidado paternal, que propone que las hinchazones sexuales permiten a un macho determinar la probabilidad de haber engendrado la descendencia de una hembra en particular al señalar su estado de ovulación, lo que les permite posteriormente asignar la inversión en consecuencia en función de su evaluación de si han logrado la paternidad. [28]
La explicación obvia de la ovulación de las hinchazones sexuales es consistente con la observación de que la ovulación a menudo coincide con la hinchazón máxima. [62] Un respaldo adicional de que los machos usan las hinchazones de la manera establecida por esta hipótesis para evaluar el momento de la ovulación proviene de observaciones de que en macacos de cola larga salvajes ( Macaca fascicularis ): los machos están más excitados y encuentran a las hembras más atractivas en la hinchazón máxima. [63] Sin embargo, otros han sido críticos con esta hipótesis. Según la evaluación de Stallman y Froehlich, la hipótesis predice la monandria (es decir, que las hembras tendrán solo una pareja de apareamiento), lo que contradice las observaciones de especies como los macacos de Berbería ( Macaca sylvanus ), que tienen hinchazones sexuales exageradas, pero se ha visto que son promiscuos y poliándricos (es decir, se aparean con múltiples machos) en sus comportamientos de apareamiento. [6] [33] [64]
La hipótesis del mejor macho para las hinchazones sexuales [16] es una de las explicaciones más antiguas para la función de las hinchazones sexuales en primates. [33] La hipótesis propone que las hinchazones sexuales incitan la competencia entre machos por el acceso a una hembra al indicar su fertilidad y receptividad. [6] [17] Esto permite a la hembra identificar al eventual ganador como el "mejor macho", con mayor aptitud y los mejores genes para pasar a su descendencia. [33] Por lo tanto, la hipótesis propone que las hinchazones sexuales son señales por las cuales las hembras, al anunciar que son receptivas al apareamiento, buscan aumentar sus posibilidades de tener una descendencia de alta calidad al incitar la competencia entre los machos en un grupo. [65] Bajo la hipótesis del mejor macho, el macho con el que la hembra finalmente copula es el resultado de la elección indirecta de pareja , [17] ya que la hembra no tiene que evaluar directamente la aptitud de cada pareja potencial; más bien, su hinchazón sexual atrae a machos competidores y resulta en el beneficio de una mayor viabilidad de su descendencia. [66]
El apoyo a esta hipótesis argumenta que explica algunos de los correlatos y características de las hinchazones sexuales, como la proximidad de la hinchazón máxima a la ovulación y el aumento de la competencia entre machos por las hembras en la hinchazón máxima. [26] [27] [67] Sin embargo, la hipótesis del mejor macho ha sido criticada por su incapacidad para explicar la naturaleza exagerada de estas hinchazones. [42] Específicamente, Pagel argumentó que hinchazones más pequeñas serían suficientes para incitar la competencia entre machos, ya que se calculó que este comportamiento era una estrategia evolutivamente estable . [42] Otros han criticado la suposición de que el macho que tiene éxito en la competencia por las hembras hinchadas (es decir, el más dominante) también sería la elección de pareja de las propias hembras, ya que se ha observado que algunas hembras eligen aparearse con machos subordinados. [33] [59]
Según la hipótesis de los muchos machos de Hrdy, las protuberancias sexuales permiten a una hembra atraer a múltiples machos diferentes como compañeros de apareamiento. Esto se atribuye a que los machos tienen una atracción instintiva hacia las protuberancias. [68] Al aparearse con varios machos a lo largo de su ciclo menstrual de esta manera, una hembra puede aumentar la incertidumbre parental de los machos. [52] La incertidumbre parental describe la eventualidad en la que los machos no están seguros de si la descendencia de la hembra con la que se han apareado es genéticamente suya. Esta incertidumbre tiene dos resultados contrastantes: puede aumentar la cantidad total de cuidado parental que recibe su descendencia, al tiempo que reduce la posibilidad de que la descendencia de una hembra sufra infanticidio . [42] Por ejemplo, se descubrió que los lémures rizados machos cautivos ( Varecia variegata ) tenían menos probabilidades de matar a las crías que creían haber engendrado, lo que respalda la segunda propuesta de Hrdy.
Para asegurar con éxito la confusión paterna, Hrdy predijo que la ovulación debe distribuirse aleatoriamente a lo largo del término donde la hinchazón sexual es de máxima tumescencia . [8] Esto garantizaría que los machos no pudieran usar la hinchazón como señal de fertilidad femenina. Un ejemplo de esto proviene de la investigación sobre el mangabey hollín ( Cercocebus atys ); se ha descubierto que las hembras de esta especie producen hinchazones sexuales tanto cuando son fértiles como cuando están embarazadas. [69] Además, las hinchazones sexuales solo se observan durante el período más fértil del ciclo menstrual de una hembra en 26-35 especies de primates antropoides, en contraste con la predicción de Hrdy. [70]
La hipótesis de las señales graduadas fue sugerida por primera vez por Nunn en 1999 [8] y sugiere que existen hinchazones sexuales exageradas en las hembras de los primates para indicar su período fértil a los machos de la especie. Una hinchazón más grande sugiere que es más probable que se produzca la ovulación , [71] indicando así la fase en la que la hembra es más fértil.
El conflicto intersexual se considera, dentro de esta hipótesis, como un factor clave en el desarrollo de hinchazones sexuales exageradas. [9] Como las estrategias reproductivas masculinas de coerción (incluido el infanticidio y la protección prolongada de la pareja ) [72] pueden ser costosas para las hembras, ha sido necesario que las hembras se resistan a ellas mediante el desarrollo de características o contraestrategias que las protejan al tiempo que permitan una reproducción exitosa. [9] [34] Esto se puede explicar a través de la combinación de una serie de hipótesis mencionadas anteriormente; las más notables son la ovulación obvia, el mejor macho y muchos machos. [9]
En términos de ovulación obvia, la hinchazón de la piel perineal se ha comparado con una curva de distribución que representaría la probabilidad de que la hembra ovule, con hinchazones más grandes sugiriendo que la ovulación es más probable que ocurra. [8] Como tal, las hembras tienen más probabilidades de atraer la atención de los machos dominantes, o "mejores", cuando el tamaño de su hinchazón alcanza su punto máximo, [8] y se ha demostrado que los machos dominantes tienden a proteger a la pareja solo en este punto máximo de hinchazón, lo que incluye la hipótesis de los mejores machos. [9] Esta protección de la pareja es costosa para el macho, por lo que tienden a monopolizar solo a una sola hembra durante el período más probable de ovulación; [68] una vez que sus hinchazones comienzan a disminuir, el macho se moverá hacia una hembra cuyas hinchazones aún estén creciendo para alcanzar su punto máximo. [8] En estos períodos antes y después del pico, las hembras aún continúan apareándose con machos de rango inferior, ya que su probabilidad de ovulación no es tan alta, pero la concepción aún es posible. [71] Esto sirve entonces para confundir la paternidad de la descendencia entre los machos, [73] vinculándose a la hipótesis de muchos machos, [9] y también resultando en una reducción del infanticidio por parte de los machos dentro de la especie. [73] Por lo tanto, el papel protector de las hinchazones contra la coerción masculina sirve, de alguna manera, para manipular el comportamiento masculino para beneficiar a la hembra y mejorar las posibilidades de la hembra de una reproducción exitosa. [21]
Como una de las hipótesis más recientes, la hipótesis de las señales graduadas aún cuenta con una investigación limitada que la respalde como la función evolutiva de las protuberancias sexuales. Sin embargo, la creciente base bibliográfica respalda la hipótesis; si bien no como la única razón detrás de la evolución de las protuberancias, tal vez en conjunción con la hipótesis del indicador confiable. [8] [21] [74]
Habiendo razonado que las hipótesis del mejor macho y de muchos machos no explicaban completamente por qué el estro debe ser anunciado tan prominentemente, Pagel propuso la hipótesis del indicador confiable, sugiriendo que las hinchazones exageradas evolucionaron a través de la selección sexual debido a la necesidad de una señal honesta de la calidad de la hembra (tanto su probabilidad de concepción como su calidad genética) [8] [68] [71] como resultado de la competencia hembra-hembra para atraer machos. [42] La hipótesis hace varias suposiciones: que las hembras compiten por el acceso a compañeros masculinos; que las hembras difieren en calidad; que las características de sus hinchazones sexuales reflejan honestamente estas diferencias; y que los machos usan ciertas características de la hinchazón para asignar sus esfuerzos de apareamiento a las hembras de mayor calidad. [8] [42] [75] Si este fuera el caso, las hinchazones deberían ocurrir en comunidades que consisten en múltiples adultos de ambos sexos , [42] en las que los machos son el sexo más selectivo debido a los altos costos de apareamiento de tales grupos, [21] [76] y cuando la competencia femenina es mayor. [9] Estas condiciones se han descrito como "selección sexual invertida", [9] [74] ya que son las hembras las que en última instancia toman la decisión de pareja en la mayoría de las especies, [77] y aparentemente sólo esta hipótesis sugiere lo contrario. [33]
Para que un sistema de señalización de este tipo sea un indicador fiable de calidad, debe cumplir dos criterios: que el rasgo sea costoso de producir, [71] [78] [79] y que el esfuerzo de apareamiento sea costoso para los machos del grupo. [5] En lo que respecta a las hinchazones sexuales, ambas son ciertas. En términos de costo, las hinchazones afectan el peso y el centro de gravedad de la hembra , [71] afectando su facilidad para viajar. [5] La piel en sí aumenta la vulnerabilidad a los depredadores debido a su notoriedad, así como a las infecciones. [5] [71] Además, la mayor atención de los machos también pone a las hembras en riesgo de lesiones por la agresión masculina. [71] En términos del costo para los machos, se ha descubierto que la protección de la pareja reduce significativamente la búsqueda de alimento en los babuinos machos, [5] reduciendo así su alimento disponible. Además, los machos gastan esfuerzo tanto en acicalar y aparearse con la hembra con la que se están apareando, como en protegerse de otros machos; Cuanto más atractiva sea la hembra, mayor será la competencia entre machos, aumentando así el riesgo para el macho, ya que las peleas entre babuinos son potencialmente letales. [5]
Aunque Pagel realizó un experimento de campo que encontró apoyo para todas las predicciones de la hipótesis a través de la observación de babuinos oliva ( Papio anubis ), [5] su metodología ha sido criticada desde entonces, [80] [81] y la investigación posterior no ha podido encontrar evidencia empírica de que las hinchazones sexuales indiquen de manera confiable la calidad femenina en esta, [82] y otras, especies (por ejemplo, chimpancés , [21] mandriles , [75] y macacos de Berbería ). [83] Por ejemplo, una de las principales predicciones es que las hembras de mayor calidad, y por lo tanto más fértiles, deberían mostrar consistentemente las hinchazones más grandes. [68] [84] Sin embargo, las hinchazones más grandes a menudo ocurren en las hembras menos fértiles, o aquellas con menos probabilidades de criar descendencia sobreviviente; [71] adolescentes, [85] aquellas que nunca han tenido descendencia, [82] y aquellas que han tenido varios ciclos de ovulación sin concebir. [86] [87]
A pesar de la falta de evidencia empírica de que esta hipótesis sea la única función evolutiva de la hinchazón sexual exagerada, se ha sugerido que la hipótesis del indicador confiable puede funcionar junto con la hipótesis de las señales graduadas. [8] [21] [74] Esta sugerencia se basa en evidencia de que el tamaño de la hinchazón anuncia el nivel de fertilidad, y por lo tanto la calidad reproductiva, entre los ciclos de ovulación de una hembra, en lugar de entre la calidad general de cada hembra. [82] [88] Por lo tanto, los machos pueden usar inicialmente el tamaño de la hinchazón como una señal para identificar qué hembras están cerca de la ovulación (como lo predicen las señales graduadas), [8] [89] antes de considerar el tamaño de la hinchazón de cada hembra como un indicador de su calidad, y luego elegir a la hembra con la hinchazón más grande (como lo predice el indicador confiable). [42] [74] Esto también explicaría los patrones variables en la fluctuación del tamaño de la hinchazón entre especies y poblaciones. [74]