En 1936 hizo un pequeño papel como fotógrafo en el film The King Steps Out, protagonizado por Grace Moore y Franchot Tone para Columbia Pictures.

En 1937 hizo el papel masculino protagonista en dos películas, Public Wedding, con Jane Wyman, y Over the Goal.

También fueron significativos sus papeles en The Footloose Heiress (1937) junto a Ann Sheridan y Mystery House (1938).

Hopper también trabajó en el clásico de ciencia ficción 20 Million Miles to Earth (1957).

Su principal logro como actor fue su papel regular como el detective privado Paul Drake en la serie de TV Perry Mason (1957-1966), con Raymond Burr en el papel de Mason y Barbara Hale como la secretaria Della Street.

Entre sus actuaciones como artista invitado figuran apariciones en las series Gunsmoke, Studio 57, The Millionaire, Schlitz Playhouse of Stars, y On Trial.