Los teatros privados con aforo limitado habían existido en la ciudad durante muchos años, pero la llegada del Cardenal Spinelli, el nuevo enviado papal, alentó la construcción de un teatro público nuevo, dirigido por los arquitectos Cosimo Morelli y Antonio Foschini.
Sin embargo, sus desacuerdos les ocasionaron conflictos en el diseño de la forma elíptica del auditorio que se resolvió finalmente.
Durante la Segunda Guerra Mundial el teatro sufrió el bombardeo de los aliados y, aunque se abrió ocasionalmente en los años inmediatos de la posguerra, se cerró en 1956, para no reabrir hasta que se terminó la restauración en los primeros años 1960.
El auditorio del actual teatro tiene cinco pisos, y el techo muestra cuatro escenas de la vida de Julio César.
El director Claudio Abbado normalmente presenta una ópera cada cuatro meses.