[1]​[2]​ El estatuto oficial del SMERSH enumeraba las siguientes tareas que debía llevar a cabo la organización: contrainteligencia, contraterrorismo; prevención de cualquier otra actividad de inteligencia extranjera en el Ejército Rojo y lucha contra los «elementos antisoviéticos» en el mismo, como lo son traidores, desertores y autolesionados junto a su debida investigación; protección de las líneas del frente contra la penetración de espías, entre otros «elementos»; y control del personal militar y civil que regresaba de su cautiverio.

Originalmente centrada en combatir a los espías alemanes infiltrados en el ejército soviético, la organización amplió rápidamente su mandato: encontrar y eliminar a cualquier elemento subversivo, de ahí el nombre inclusivo que le dio Stalin.

El antiguo 4.º Departamento (OO) de la GUGB se dividió en tres secciones.

SMERSH había funcionado como una organización para movilizar a los jóvenes en la defensa nacional y algunos de sus prometedores jóvenes miembros, tal como Yuri Modin (Yuri Modin), fueron reclutados por la KGB.

El SMERSH también "filtró" a la población de los territorios conquistados en Europa Oriental.