Su trayectoria estuvo limitada a categorías regionales hasta que en la temporada 1987/88 debutó en Tercera División, al haberse creado un grupo específico para la Comunidad de Madrid.

[1]​ De las categorías inferiores han salido jugadores que más tarde despuntarían en Primera División, como Lucas y Theo Hernández.

También pasaron por el club Marcos Llorente, que comenzó sus andaduras en el Club Deportivo Las Rozas, y Munir El Haddadi que jugó en el equipo majariego en calidad de cedido llegado desde el Atlético de Madrid.

[3]​[4]​[5]​ En la temporada 1997/98 el Rayo Majadahonda debutó en Segunda División B gracias al descenso del Real Madrid C, si bien terminaría perdiendo la categoría ese mismo curso.

Desde su descenso como colistas, los majariegos permanecieron en el grupo VII de Tercera durante las siguientes once campañas.

[1]​ Además de apostar a largo plazo por Iriondo, se sumó la llegada en 2017 del exinternacional José María Movilla como director deportivo.

[6]​ El plantel madrileño dio la sorpresa en 2016/17 al finalizar en cuarto lugar la temporada, lo que les permitió disputar su primer playoff de ascenso a Segunda División.

En la temporada 2017/18 finalizó líder del grupo I y además derrotó al Fútbol Club Cartagena en la eliminatoria de campeones para ascender a Segunda División,[3]​ logrando así el ascenso a la categoría de plata por primera vez en su historia.

El filial del conjunto majariego competía en la Tercera RFEF bajo la nomenclatura "CD Paracuellos-Majadahonda "A"".

Para la temporada 2023/24, el Rayo Majadahonda ha firmado un acuerdo de filialidad con el CUC Villalba, equipo que compite en la Tercera Federación - Grupo VII.

El equipo disputa sus partidos como local en el estadio Cerro del Espino, con capacidad para 3800 espectadores y césped natural.