Ambos provenían de familias judías que habían emigrado desde Europa y llevaban dos generaciones haciendo fortuna en Estados Unidos.

"[1]​ Su madre, Florette Seligman, también tenía sus excentricidades; entre ellas, la costumbre de repetir tres veces todo lo que decía.

[cita requerida] Su padre, Benjamin, al fallecer en el hundimiento del Titanic, no llegó a amasar la fortuna de sus hermanos; por lo tanto, la cantidad que Peggy heredó fue poca, comparada con la gran riqueza de sus primos.

En esta estancia en Nueva York, conoció a Laurence Vail, el que sería su primer marido, en casa de Helen y Leon Fleischman.

Él había vivido en Francia toda su vida, tenía acento francés y arrastraba las erres.

Entre otros artistas, conoció a Tristan Tzara y varios dadaístas en estos primeros años de su estancia en París.

Peggy se volvió a quedar embarazada y durante este tiempo viajó a Nueva York y de regreso se quedó en Suiza, donde nació su hija, una niña que sería bautizada como Pegeen Vail Guggenheim.

En 1927, mientras estaba en París, Guggenheim conoció a Isadora Duncan, que pasaba por tiempos difíciles.

Probablemente, Isadora esperaba que Peggy le ayudara económicamente, pero si era así, la decepcionó enormemente.

A esta reunión asistieron Cocteau, Hemingway, Pound, Gide, Natalie Barney y Jules Pascin.

Cuando el plazo del alquiler de Hayford Hall terminó, la pareja se mudó a Londres.

Por supuesto, nunca pensé en las grandes cantidades de dinero que podría llegar a gastar."

Mucha gente estaba desconcertada, si no es que molesta, por este tipo de "arte nuevo" y pocos compraron los cuadros.

Peggy Guggenheim convocó a exposiciones de collage y escultura, con la participación de artistas como Antoine Pevsner, Henry Moore, Alexander Calder, Raymond Duchamp-Villon, Constantin Brancusi, Jean Arp, Max Ernst, Pablo Picasso, Georges Braque y Kurt Schwitters.

Peggy admiraba también el trabajo de John Tunnard y es acreditada como su descubridora en la historia modernista.

Su colección había sido almacenada en el granero de un amigo en la Francia central para salvaguardarla del pillaje nazi (Peggy estaba furiosa de que el Louvre se hubiera negado a almacenarla, argumentando que era demasiado moderna para guardarla).

Tras varios meses viviendo en Marsella, donde tuvo un "lujurioso amorío"[4]​ con Max, Peggy y los artistas rescatados escaparon a Estados Unidos en julio de 1941.

En octubre de 1942, Peggy abrió en Manhattan una nueva galería llamada Art of this Century.

De noche, organizaba fiestas a las cuales asistían invitados del medio artístico.

Peggy dijo que, durante cinco años, se fue a la cama en estado de ebriedad.

"[9]​ Mientras su colección viajaba por Italia, Peggy compró el Palazzo Venier dei Leoni y lo adecuó a su modo de vida.

La bodega del palacio fue convertida en un estudio de artista para los que quisieran trabajar ahí.

Su costumbre de organizar fiestas siguió vigente y en su casa se reunían celebridades como Yoko Ono o Truman Capote.

Poco antes de morir, Peggy escribió: "Veo hacia atrás en mi vida con gran alegría.

Legó su palazzo y su colección a la Fundación Guggenheim, a condición de que las obras de arte se mantuviesen juntas y expuestas en Venecia (Colección Peggy Guggenheim).

Ello explica que no hayan sido trasladadas a Nueva York, salvo para exposiciones temporales.

En 2000 la actriz Amy Madigan interpretó a la mecenas neoyorquina en el largometraje de Ed Harris Pollock.