Sus colecciones contienen más de 600 000 documentos y objetos, representativos del patrimonio bretón desde los primeros vestigios dejados por el ser humano hasta nuestros días.

[3]​[5]​ Es una construcción de estilo neoclásico que se bautiza en 1856 como Palacio Universitario.

El primer inventario que cataloga los objetos del Museo de Rennes se inició en 1845.

En 1946, este último propuso al ayuntamiento un proyecto museográfico centrado en Bretaña y las naciones celtas.

[3]​ Entre 1960 y 1975, se abren seis salas que presentan, cronológicamene, la historia de Bretaña desde la prehistoria.

Las colecciones que atañen al territorio bretón pasan a manos del Museo de Bretaña, salvo algunas excepciones.

Jean-Yves Veillard fue conservador y, más tarde, director del museo (1967-2000).

En 2018, la agrupación metropolitana de Rennes, «Rennes Métropole», fue premiada por los Prix Territoriaux La Gazette-GMF (Premios Territoriales La Gazette-GMF) por su portal para la difusión en línea de las colecciones Des collections en partage (compartiendo las colecciones).

Los objetos proceden del territorio histórico de Bretaña, incluyendo al departamento Loira Atlántico, si bien las colecciones de este último origen son menos numerosas.

[3]​ Desde el siglo XIX hasta la mitad del XX, las colecciones se enriquecen con hallazgos durante las obras en la red viaria, que aportaron piezas como distintos fragmentos (alfarería, vidrio, cerámica), ánforas, elementos arquitectónicos, armas y objetos de uso cotidiano.

[3]​ Ciertas compras puntuales permitieron enriquecer las colecciones con piezas más concretas y espectaculares.

[3]​ Las colecciones numismáticas del Museo de Bretaña suman unas 35 000 monedas, medallas y fichas.

[3]​ El fondo numismático es especialmente interesante por la constancia del museo en su política de adquisiciones.

[3]​ Las colecciones de los siglos XVI al XVIII, las fichas de las instituciones del Antiguo Régimen y diversas medallas acuñadas en los siglos XIX y XX tienen también interés.

Las colecciones etnográficas del Museo de Bretaña están muy diversificadas.

[3]​ La formación de las colecciones etnográficas es relativamente tardía, principalmente acaecida a lo largo del siglo XX.

[3]​ La colección más antigua se estructura alrededor de vistas de ciudades, monumentos, lugares destacados, personalidades aristocráticas, todo ello ligado a Bretaña.

[3]​ La fotografía ocupa un lugar notable en el conjunto de las colecciones, con unos 400 000 negativos en vidrio o película.

[3]​ Este proceso dividió a Francia y suscitó interés nacional e internacional, llamando la atención del conservador del museo que recopiló un pequeño fondo compuesto por artículos de prensa y documentos iconográficos.

Tras la exposición L'Affaire Dreyfus, une affaire toujours actuelle («El Caso Dreyfus, un asunto siempre actual») (1973), Jeanne Lévy, la hija de Alfred Dreyfus, hizo una donación al museo,[3]​ a la que seguirán otras donaciones familiares y compras a coleccionistas en ventas públicas.

[3]​ Este fondo agrupa unas 6800 piezas, incluyendo numerosa correspondencia, fotografías, artículos y algunos objetos.

La programación cubre un conjunto de temas muy diverso y un enfoque multidisciplinar, estableciendo a menudo puentes entre la perspectiva histórica y la actualidad de un tema social.