Sus primeros estudios los realizó en la escuela primaria católica St Joseph de Maulévrier, tras lo cual, entre 1961 y 1968, asistió al Lycée Colbert, en Cholet.

Asumió esta función hasta 1989, cuando se presentó como candidato al ayuntamiento de Nantes donde sucedió al alcalde saliente, el senador Michel Chauty (RPR, después UMP), que ya no se presentaba y que fue también su predecesor en el ayuntamiento de Saint-Herblain.

Fue elegido diputado a la Asamblea Nacional por primera vez en 1986, como representante del departamento Loire Atlantique, y fue reelegido sistemáticamente en las siguientes elecciones.

En 1989, fue elegido por el PS para conquistar la alcaldía de Nantes, en manos del partido Agrupación por la República (RPR), y ganó.

Ayrault fue partidario de François Hollande durante las 2011 elecciones primarias para elegir a su candidato presidencial.

Esto dura ya dos años y no hace más que empeorar..."[8]​ Durante su mandato, también se legalizó el matrimonio entre personas del mismo sexo.

Cuando su nombre se pronuncia correctamente en francés, suena «muy parecido a un término libanés moderadamente grosero» para un falo.

[9]​ Al-Arabiya decidió pronunciar el nombre correctamente y escribir su transliteración árabe «de forma que quede claro que no es la palabra ofensiva«; CNN Arabic decidió pronunciar el apellido Ayrault “poniendo voz a las dos últimas letras de la palabra escrita”.