[nota 1]​ Las hipótesis más sustentadas son las siguientes: La diócesis se remonta al siglo V o al siglo VI, tras la derrota de los visigodos por los francos, que empujaron su reino más allá de los Pirineos y fundaron varias diócesis, entre ellas la de Lapurdum, la actual Bayona, que se menciona como civitas en un documento de finales del siglo VI.

Como todas las civitates de época romana, se concluye que Bayona también debió ser sede episcopal.

[3]​ Hay tres obispos conocidos que las fuentes llaman episcopi Vasconiae seu Vasconensis: Gombaldo, Arsio Raca y Raimundo el Viejo.

Tuvo que abandonar las diócesis que administraba; en Bayona fue sustituido por el homónimo Raimundo el Joven, a quien el papa Nicolás II confió la tarea de reorganizar la diócesis.

Desde el punto de vista geopolítico, hasta el siglo XV la diócesis estuvo compuesta por dos regiones: Labort bajo dominio inglés, y la Baja Navarra que dependía del Reino de Navarra.

La diócesis fue uno de los principales centros franceses simpatizantes del jansenismo que tuvo una gran influencia, especialmente en el siglo XVIII.

Basta decir que durante un cierto período el propio Cornelio Jansenio vivió en Bayona y tuvo entre sus principales alumnos a Jean Duvergier de Hauranne, canónigo de la catedral.

En 1728 el nuevo obispo Pierre-Guillaume de La Vieuxville prohibió a los seminaristas asistir al seminario dirigido por los padres doctrinarios; posteriormente se reanudaron los estudios, pero en 1774 los estudiantes fueron retirados nuevamente.

Para combatir el jansenismo, en el siglo XVIII se abrió otro seminario en Larressore.

La política anticlerical francesa después de 1905 impidió al obispo Gieure tomar posesión del palacio episcopal y requisó los seminarios y los bienes de la Iglesia.