Los camerinos que menciona Valerio Máximo como conquistados y reducidos a la esclavitud por (probablemente) Apio Claudio (cónsul en 268 a. C.) serían este pueblo, pero en realidad Apio Claudio sometió el Picenum y no hay constancia de que los camertes fueran nunca un pueblo esclavizado.

La ciudad (Oppidum) de lo Camertes no se menciona, pero debía ser la futura Camerino; fue nombrada antiguamente Camerinum, y estaba cerca del Picenum.

Fue ocupada por un general pompeyano con seis cohortes, que después salieron ante el avance de Julio César.

El emperador Septimio Severo recibió una delegación municipal que le agradeció la confirmación de sus antiguos derechos.

No obstante, algunos autores piensan que Camerinum y Oppidum Camertes fueron diferentes ciudades, pero esto tiene poca base.

En 1266 fue reconstruida por Gentile di Varano, que además pudo recuperar la reliquia del santo, y el poder local pasó a la familia Varano durante más de dos siglos, únicamente con un par de breves dominios directos del Papa, que duraron tres y diez años.

En 1534 quedó integrada en el Ducado de Urbino por el matrimonio de Julia con el duque de Urbino, pero la duquesa fue depuesta por el Papa en 1535 y fue dada a Ercole Varano, hasta 1539 en que retornó al Papa, que en 1540 la cedió a Octavio Farnesio, duque de Parma, el cual la poseyó hasta 1545, retornando una vez más al Papa, que la conservó cinco años, y en 1550 la infeudó a la familia Del Monte, representada por Baldovino del Monte, que fue duque cinco años.