Billingsley ganó prominencia por su papel más conocido de June Cleaver, la madre en la serie de televisión Leave It to Beaver (1957-1963) y su secuela The New Leave It to Beaver (1983-1989).
Luego en 1945, obtuvo un contrato con MGM Studios y después en 1946, se mudó con su esposo a Los Ángeles.
En 1952, Billingsley tuvo su primer papel como estrella invitada en un episodio de The Abbott and Costello Show.
En 1955, ganó un papel coprotagonista en la comedia Professional Father, protagonizada por Stephen Dunne y Beverly Washburn.
[cita requerida] Después de firmar un contrato con Universal Studios[cita requerida] en 1957, Billingsley tuvo un gran impacto televiviso con su papel de June Cleaver en la comedia Leave It to Beaver.
Se transmitió durante las siguientes cinco temporadas y en más de 100 países.
El actor más joven consideraba a Billingsley una mentora, una segunda madre, y una amiga profesional cercana:
Cuando terminó la producción del programa en 1963, Billingsley se había encasillado y tuvo problemas obteniendo trabajos de actuación para años.
Dijo que el papel le dio tanta publicidad como Beaver y revivió su carrera.
[14] Volviendo a la televisión, apareció en episodios de Mork & Mindy y The Love Boat.
Hugh Beaumont había muerto el año anterior de un infarto, así que interpretó a su viuda.
[cita requerida] Después de que The New Leave It to Beaver terminó su corrida en 1989, Billingsley apareció en papeles invitados en Parker Lewis Can't Lose, Empty Nest y Murphy Brown.
[cita requerida] Después de la cancelación del programa en 1963, Mathers siguió siendo su amigo cercano.
Billingsley, Mathers, Dow, Frank Bank y Ken Osmond celebraron juntos el 50 aniversario del programa en Good Morning America.
Sus negocios incluían Billingsley's Golden Bull, Billingsley's Bocage, los restaurantes Outrigger Polynesian en Los Ángeles y un Stork Club en Key West, Florida, donde vivieron brevemente después de su boda.
[18] El tercer y último matrimonio de Billingsley fue con William S. Mortensen en 1959; permanecieron juntos hasta su muerte en 1981.