Cuando entraron en servicio, en su momento estos buques fueron los destructores más avanzados y potentes del mundo.

[1]​ Tal es así que sirvieron como destructores de primera línea desde comienzo de los años 30 y todavía durante la Guerra del Pacífico se mantenían como unas formidables armas.

Poco después el Ayanami, junto con sus buques gemelos Uranami, Shikinami e Isonami, fue asignado a la 19.ª División de Destructores integrada en la 2.ª Flota Imperial.

[7]​ Posteriormente formó parte de la fuerza de escolta para los cruceros pesados Suzuya, Kumano, Mogami y Mikuma en apoyo de la "Operation L" (la invasión de Banka, Palembang y las Islas Anambas en las Indias Orientales Neerlandesas), durante la cual recibió daños menores en una pequeña refriega en las Islas Anambas que le obligaron retirarse Camranh, en la Indochina francesa, para efectuar reparaciones.

Poco después el Ayanami partió desde Amami-Ōshima a Singapur, Sabang y Mergui para un proyectado segundo raid en el Océano Índico, pero esta operación quedó automáticamente cancelada debido al inicio de la Campaña de Guadalcanal.

Entonces el USS Washington avistó al Ayanami y comenzó a dispararle.

Aquella misma noche, el Uranami echó a pique al abandonado e incendiado Ayanami con un torpedo que dio detrás del puente y este se hundió después de las 02:00.

El casco y la quilla de la nave parecen haber sido fracturadas por una ráfaga de torpedos a estribor, justo detrás del puente; el barco descendió al fondo marino partido en dos, con la popa en posición vertical, y el arco torcido y acostado sobre su lado de estribor.

[12]​ No es un caso aislado, ya que los nombres de otros personajes Asuka Langley Sōryū o Ritsuko Akagi también están inspirados en antiguos navíos de la Armada Imperial Japonesa.