La teoría de la evolución del hologenoma [1] [2] [3] [4] reformula al animal o planta individual (y otros organismos multicelulares) como una comunidad o un " holbionte ": el huésped más todos sus microbios simbióticos. En consecuencia, los genomas colectivos del holobionte forman un "hologenoma". Los holobiontes y hologenomas son entidades estructurales [5] que reemplazan a nombres inapropiados en el contexto de simbiosis huésped-microbiota como superorganismo (es decir, una unidad social integrada compuesta de congéneres), órgano y metagenoma . La variación en el hologenoma puede codificar la plasticidad fenotípica del holobionte y puede estar sujeta a cambios evolutivos causados por la selección y la deriva, si partes del hologenoma se transmiten entre generaciones con una fidelidad razonable. Uno de los resultados importantes de reformular al individuo como un holobionte sujeto a fuerzas evolutivas es que la variación genética en el hologenoma puede ser provocada por cambios en el genoma del huésped y también por cambios en el microbioma, incluidas nuevas adquisiciones de microbios, transferencias horizontales de genes y y cambios en la abundancia microbiana dentro de los huéspedes. Aunque existe una rica literatura sobre simbiosis binarias huésped-microbio, el concepto de hologenoma se distingue por incluir la vasta complejidad simbiótica inherente a muchos huéspedes multicelulares. Para consultar literatura reciente sobre holobiontes y hologenomas publicada en una plataforma de acceso abierto, consulte la siguiente referencia. [4]
Lynn Margulis acuñó el término holobionte en su libro de 1991 Simbiosis como fuente de innovación evolutiva: especiación y morfogénesis (MIT Press), [6] aunque esto no fue en el contexto de diversas poblaciones de microbios. El término holobionte se deriva del griego antiguo ὅλος (hólos, "todo"), y la palabra bionte significa unidad de vida. [7]
En septiembre de 1994, Richard Jefferson acuñó el término hologenoma cuando presentó la teoría de la evolución del hologenoma en una presentación en el Laboratorio Cold Spring Harbor . [1] [8] [9] En el Simposio CSH y anteriormente, la inquietante cantidad y diversidad de microbios que se estaban descubriendo a través de la poderosa herramienta de amplificación por PCR de los genes del ARN ribosómico 16S fue una interpretación emocionante, pero confusa, en diversos estudios. Varios oradores se refirieron a las contribuciones microbianas a muestras de ADN de mamíferos o plantas como "contaminación". En su conferencia, Jefferson argumentó que probablemente no se trataba de contaminación, sino de componentes esenciales de las muestras que reflejaban la composición genética real del organismo en estudio, parte integral del complejo sistema en el que vive. Esto implicaba que la lógica del desempeño y las capacidades del organismo estarían integradas únicamente en el hologenoma. Esta hipótesis se basó en observaciones sobre la ubicuidad de microbios en muestras de plantas y suelo, así como en trabajos de laboratorio sobre genética molecular de enzimas microbianas asociadas a vertebrados que influyen en la acción hormonal. [10] Se hicieron referencias al trabajo que indicaban que las feromonas de apareamiento solo se liberaban después de que la microbiota de la piel activaba los precursores. [11]
En el 14º Congreso Sudafricano de Bioquímica y Biología Molecular en 1997, [12] Jefferson describió cómo la modulación de los niveles de esteroides y otras hormonas por las glucuronidasas y arilsulfatasas microbianas impactó profundamente el desempeño de la entidad compuesta. Siguiendo el trabajo realizado aislando numerosas y diversas glucuronidasas de muestras microbianas de heces de animales africanos, [13] y su división diferencial de hormonas, planteó la hipótesis de que este fenómeno, la modulación hormonal mediada por microbios, podría ser la base de la evolución de las enfermedades y el comportamiento social, así como la aptitud del holobionte y la resiliencia del sistema. En sus conferencias, Jefferson acuñó y definió el término "Ecoterapéutica", refiriéndose al ajuste de la estructura poblacional de la composición microbiana en plantas y animales (el microbioma) y su ecosistema de apoyo para mejorar el rendimiento. [9] [12] En 2007, Jefferson siguió con una serie de publicaciones sobre la lógica de la teoría del hologenoma en la página Science as Social Enterprise de Cambia. [14]
En 2008, Eugene Rosenberg e Ilana Zilber-Rosenberg aparentemente utilizaron de forma independiente el término hologenoma y desarrollaron la teoría de la evolución del hologenoma. [15] Esta teoría se basó originalmente en sus observaciones del blanqueamiento del coral Oculina patagonica mediado por Vibrio shiloi . Desde su primera introducción, la teoría ha sido promovida como una fusión del lamarckismo y el darwinismo y se ha expandido a toda la evolución, no sólo a la de los corales. La historia del desarrollo de la teoría del hologenoma y la lógica que sustenta su desarrollo fue el tema central de un artículo de portada de Carrie Arnold en New Scientist en enero de 2013. [16] Un tratamiento integral de la teoría, que incluye actualizaciones de los Rosenberg sobre la neutralidad. , patogénesis y selección multinivel, se pueden encontrar en su libro de 2013. [2]
En 2013, Robert Brucker y Seth Bordenstein [17] revitalizaron el concepto de hologenoma al mostrar que los microbiomas intestinales de especies de avispas Nasonia estrechamente relacionadas son distinguibles y contribuyen a la muerte de los híbridos. Esto establece las interacciones entre huéspedes y microbios en un continuo conceptual con interacciones entre genes en el mismo genoma. En 2015, Bordenstein y Kevin R. Theis esbozaron un marco conceptual que se alinea con teorías preexistentes en biología. [4]
La vida multicelular es posible gracias a la coordinación de procesos distintos física y temporalmente, principalmente a través de hormonas . Las hormonas median actividades críticas en los vertebrados, incluida la ontogenia, la fisiología somática y reproductiva, el desarrollo, el rendimiento y el comportamiento sexual.
Muchas de estas hormonas (incluidas la mayoría de los esteroides y tiroxinas ) se secretan en forma inactiva a través de los sistemas endocrino y apocrino hacia corredores epiteliales en los que la microbiota está muy extendida y es diversa, incluidos el intestino, el tracto urinario, los pulmones y la piel. Allí, las hormonas inactivas pueden reactivarse mediante la escisión del residuo de glucurónido o sulfato, lo que permite su reabsorción. Por lo tanto, la concentración y biodisponibilidad de muchas de las hormonas se ve afectada por la escisión microbiana de los intermediarios conjugados, determinada a su vez por una población diversa con capacidades enzimáticas redundantes. Algunos aspectos de la circulación enterohepática se conocen desde hace décadas, pero se consideraban un efecto auxiliar de la desintoxicación y excreción de metabolitos y xenobióticos, incluidos los efectos sobre la vida útil de los productos farmacéuticos, incluidas las formulaciones anticonceptivas.
La premisa básica de la primera exposición de Jefferson de la teoría del hologenoma es que un espectro de hormonas puede reactivarse y reabsorberse a partir de los epitelios, modulando potencialmente las relaciones efectivas de tiempo y dosis de muchas hormonas de vertebrados. La capacidad de alterar y modular, amplificar y suprimir, difundir y reclutar nuevas capacidades como "rasgos" codificados microbianamente significa que el muestreo, la detección y la respuesta al entorno se convierten en características intrínsecas y capacidades emergentes del holobionte, con mecanismos que pueden proporcionar información rápida, cambios de rendimiento sensibles, matizados y persistentes.
Los estudios de Froebe et al. [18] en 1990, indicando que las feromonas de apareamiento esenciales, incluidos los androstenols, requerían activación mediante glucuronidasas y sulfatasas microbianas asociadas a la piel. En ausencia de poblaciones microbianas en la piel, no se liberó ninguna feromona aromática detectable, ya que la proferomona permaneció soluble en agua y no volátil. Esto significaba efectivamente que los microbios de la piel eran esenciales para producir una señal de apareamiento. [19]
La rearticulación posterior que describe la teoría del hologenoma por Rosenberg y Zilber-Rosenberg, publicada 13 años después de la definición de la teoría de Jefferson, se basó en sus observaciones de los corales y la hipótesis de los probióticos coralinos.
Los arrecifes de coral son las estructuras más grandes creadas por organismos vivos y contienen comunidades microbianas abundantes y altamente complejas. Una "cabeza" de coral es una colonia de pólipos genéticamente idénticos , que secretan un exoesqueleto cerca de la base. Dependiendo de la especie, el exoesqueleto puede ser duro, a base de carbonato cálcico , o blando y proteico. A lo largo de muchas generaciones, la colonia crea un gran esqueleto característico de la especie. Diversas formas de vida residen en una colonia de coral, incluidas algas fotosintéticas como Symbiodinium , así como una amplia gama de bacterias que incluyen fijadores de nitrógeno , [20] y descomponedores de quitina , [21], todos los cuales forman una parte importante del coral. nutrición. [22] La asociación entre el coral y su microbiota depende de la especie, y se encuentran diferentes poblaciones bacterianas en el moco, el esqueleto y el tejido del mismo fragmento de coral. [23]
En las últimas décadas se han producido importantes disminuciones en las poblaciones de coral. El cambio climático , la contaminación del agua y la sobrepesca son tres factores de estrés que, según se ha descrito, conducen a la susceptibilidad a las enfermedades. Se han descrito más de veinte enfermedades diferentes de los corales, pero de ellas, sólo en unas pocas se han aislado y caracterizado sus agentes causantes.
El blanqueamiento de los corales es la más grave de estas enfermedades. En el mar Mediterráneo, el blanqueamiento de Oculina patagonica se describió por primera vez en 1994 y, mediante una aplicación rigurosa de los Postulados de Koch , se determinó que se debía a una infección por Vibrio shiloi . [24] De 1994 a 2002, el blanqueamiento bacteriano de O. patagonica se produjo cada verano en el Mediterráneo oriental. Sin embargo, sorprendentemente, después de 2003, O. patagonica en el Mediterráneo oriental se ha vuelto resistente a la infección por V. shiloi , aunque otras enfermedades todavía causan blanqueamiento.
La sorpresa surge del conocimiento de que los corales viven mucho tiempo, con una esperanza de vida del orden de décadas, [25] y no tienen sistemas inmunológicos adaptativos . Sus sistemas inmunológicos innatos no producen anticuerpos y aparentemente no deberían poder responder a nuevos desafíos excepto en escalas de tiempo evolutivas. Sin embargo, varios investigadores han documentado variaciones en la susceptibilidad al blanqueamiento que pueden denominarse "tolerancia mediada por la experiencia". [26] [27] El enigma de cómo los corales lograron adquirir resistencia a un patógeno específico llevó a Eugene Rosenberg e Ilana Zilber-Rosenberg a proponer la hipótesis del probiótico coralino. [23] Esta hipótesis propone que existe una relación dinámica entre los corales y sus comunidades microbianas simbióticas. Pueden surgir mutaciones beneficiosas y propagarse entre los microbios simbióticos mucho más rápido que en los corales huéspedes. Al alterar su composición microbiana, el "holobionto" puede adaptarse a las condiciones ambientales cambiantes mucho más rápidamente que mediante mutación genética y selección en la especie huésped únicamente.
La extrapolación de la hipótesis de los probióticos coralinos a otros organismos, incluidas plantas y animales superiores, llevó a Rosenberg a apoyar y publicar publicaciones sobre la teoría de la evolución del hologenoma.
El marco de la teoría de la evolución del hologenoma es el siguiente (condensado de Rosenberg et al. , 2007): [28]
Algunos autores complementan los principios anteriores con uno adicional. Si un holobionte determinado debe considerarse una unidad de selección natural:
En PLOS Biology se presentaron diez principios de holobiontes y hologenomas: [4]
Muchos estudios de casos demuestran claramente la importancia de la microbiota asociada a un organismo para su existencia. (Por ejemplo, consulte los numerosos estudios de casos en el artículo Microbiome ). Sin embargo, se debe distinguir entre la transmisión horizontal y vertical de endosimbiontes . [31] Se puede considerar que los endosimbiontes cuya transmisión es predominantemente vertical contribuyen a la variación genética hereditaria presente en una especie huésped. [29]
En el caso de organismos coloniales como los corales, las asociaciones microbianas de la colonia persisten incluso aunque los miembros individuales de la colonia, que se reproducen asexualmente, vivan y mueran. Los corales también tienen un modo de reproducción sexual, dando como resultado larvas planctónicas ; No está tan claro si las asociaciones microbianas persisten durante esta etapa de crecimiento. Además, la comunidad bacteriana de una colonia puede cambiar con las estaciones. [23]
Muchos insectos mantienen relaciones de simbiosis obligada hereditaria con compañeros bacterianos. Por ejemplo, el desarrollo normal de las avispas hembras de la especie Asobara tabida depende de la infección por Wolbachia . Si se "curan" de la infección, sus ovarios degeneran. [32] La transmisión de la infección es vertical a través del citoplasma del óvulo.
Por el contrario, en la literatura se han descrito muchas relaciones de simbiosis obligada donde la transmisión de los simbiontes se realiza mediante transferencia horizontal. Un ejemplo bien estudiado es el calamar que se alimenta de noche, Euprymna scolopes , que camufla su contorno contra la superficie del océano iluminada por la luna emitiendo luz desde su parte inferior con la ayuda de la bacteria simbiótica Vibrio fischeri . [33] Los Rosenberg citan este ejemplo dentro del contexto de la teoría de la evolución del hologenoma. [34] El calamar y la bacteria mantienen una relación altamente coevolucionada. El calamar recién nacido recoge sus bacterias del agua de mar, y la transferencia lateral de simbiontes entre huéspedes permite una transferencia más rápida de mutaciones beneficiosas dentro de una especie huésped de lo que es posible con mutaciones dentro del genoma del huésped.
Otra distinción tradicional entre endosimbiontes ha sido entre simbiontes primarios y secundarios. [29] Los endosimbiontes primarios residen en células huésped especializadas que pueden organizarse en estructuras similares a órganos más grandes (en los insectos, el bacterioma ). Las asociaciones entre huéspedes y endosimbiontes primarios suelen ser antiguas, con una edad estimada de decenas a cientos de millones de años. Según la teoría endosimbiótica , los casos extremos de endosimbiontes primarios incluyen mitocondrias , plastidios (incluidos los cloroplastos ) y posiblemente otros orgánulos de células eucariotas. Los endosimbiontes primarios suelen transmitirse exclusivamente verticalmente y la relación es siempre mutualista y generalmente obligada para ambos socios. La endosimbiosis primaria es sorprendentemente común. Se estima que el 15% de las especies de insectos, por ejemplo, albergan este tipo de endosimbionte. [35] Por el contrario, la endosimbiosis secundaria es a menudo facultativa, al menos desde el punto de vista del huésped, y las asociaciones son menos antiguas. Los endosimbiontes secundarios no residen en tejidos especializados del huésped, sino que pueden habitar en la cavidad corporal dispersos en tejido adiposo, muscular o nervioso, o pueden crecer dentro del intestino. La transmisión puede realizarse mediante transferencia vertical, horizontal o tanto vertical como horizontal. La relación entre el huésped y el endosimbionte secundario no es necesariamente beneficiosa para el huésped; de hecho, la relación puede ser parasitaria. [29]
La distinción entre transferencia vertical y horizontal, y entre endosimbiosis primaria y secundaria no es absoluta, sino que sigue un continuo y puede estar sujeta a influencias ambientales. Por ejemplo, en la chinche Nezara viridula , la tasa de transmisión vertical de los simbiontes, que las hembras proporcionan a sus crías untando los huevos con ciego gástrico , fue del 100% a 20 °C, pero disminuyó al 8% a 30 °C. [36] Asimismo, en los pulgones, la transmisión vertical de bacteriocitos que contienen el endosimbionte primario Buchnera se reduce drásticamente a altas temperaturas. [37] De la misma manera, la distinción entre relaciones comensales , mutualistas y parasitarias tampoco es absoluta. Un ejemplo es la relación entre leguminosas y especies de rizobios : la absorción de N 2 es energéticamente más costosa que la absorción de nitrógeno fijado del suelo, por lo que el N del suelo es preferible, si no limitante. Durante las primeras etapas de la formación de nódulos, la relación planta-rizobio en realidad se parece más a una patogénesis que a una asociación mutualista. [ cita necesaria ]
El lamarckismo , el concepto de que un organismo puede transmitir características que adquirió durante su vida a su descendencia (también conocido como herencia de características adquiridas o herencia blanda ) incorporó dos ideas comunes de su época:
Aunque la teoría lamarckiana fue rechazada por el neodarwinismo de la síntesis evolutiva moderna en la que la evolución se produce mediante variaciones aleatorias estando sujetas a la selección natural , la teoría del hologenoma tiene aspectos que recuerdan a los conceptos lamarckianos. Además de los modos de variación tradicionalmente reconocidos ( es decir , recombinación sexual , reordenamiento cromosómico, mutación), el holobionte permite dos mecanismos de variación adicionales que son específicos de la teoría del hologenoma: (1) cambios en la población relativa de microorganismos existentes ( es decir, amplificación y reducción) y (2) adquisición de nuevas cepas del medio ambiente, que pueden transmitirse a la descendencia. [34]
Los cambios en la población relativa de microorganismos existentes corresponden al "uso y desuso" de Lamarck, mientras que la capacidad de adquirir nuevas cepas del medio ambiente, que pueden transmitirse a la descendencia, corresponde a la "herencia de rasgos adquiridos" de Lamarck. Por lo tanto, sus defensores dicen que la teoría del hologenoma incorpora aspectos lamarckianos dentro de un marco darwiniano. [34]
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El pulgón del guisante Acyrthosiphon pisum mantiene una relación simbiótica obligada con la bacteria Buchnera aphidicola , que se transmite por vía materna a los embriones que se desarrollan dentro de los ovariolos de la madre . Los pulgones de los guisantes viven de la savia, que es rica en azúcares pero deficiente en aminoácidos. Dependen de su población endosimbiótica de Buchnera para obtener aminoácidos esenciales, suministrando a cambio nutrientes y un entorno intracelular protegido que permite a Buchnera crecer y reproducirse. [38] La relación es en realidad más complicada que la nutrición mutua; algunas cepas de Buchnera aumentan la termotolerancia del huésped, mientras que otras no. Ambas cepas están presentes en poblaciones de campo, lo que sugiere que, en algunas condiciones, una mayor tolerancia al calor es ventajosa para el huésped, mientras que en otras condiciones, una menor tolerancia al calor pero una mayor tolerancia al frío puede ser ventajosa. [39] Se pueden considerar los genomas variantes de Buchnera como alelos para el hologenoma más grande. [30] La asociación entre Buchnera y los pulgones comenzó hace unos 200 millones de años, y el huésped y el simbionte han evolucionado conjuntamente desde entonces; en particular, se ha descubierto que el tamaño del genoma en varias especies de Buchnera se ha reducido extremadamente, en algunos casos hasta 450 kb, que es mucho más pequeño incluso que el genoma de 580 kb de Mycoplasma genitalium . [40]
El desarrollo de preferencias de apareamiento, es decir, la selección sexual , se considera un evento temprano en la especiación . En 1989, Dodd informó que las preferencias de apareamiento en Drosophila eran inducidas por la dieta. [41] Recientemente se ha demostrado que cuando poblaciones idénticas de Drosophila cambiaban su dieta entre medio de melaza y medio de almidón, las "moscas de la melaza" preferían aparearse con otras moscas de la melaza, mientras que las "moscas del almidón" preferían aparearse con otras moscas del almidón. Esta preferencia de apareamiento apareció después de sólo una generación y se mantuvo durante al menos 37 generaciones. El origen de estas diferencias fueron cambios en las poblaciones de moscas de un simbionte bacteriano particular, Lactobacillus plantarum . El tratamiento con antibióticos abolió las preferencias de apareamiento inducidas. Se ha sugerido que las bacterias simbióticas cambiaron los niveles de feromonas sexuales de hidrocarburos cuticulares , [42] sin embargo, varios otros artículos de investigación no han podido replicar este efecto. [43] [44] [45]
Zilber-Rosenberg y Rosenberg (2008) han tabulado muchas de las formas en que se transmiten los simbiontes y sus contribuciones a la aptitud del holobionte, comenzando con las mitocondrias que se encuentran en todos los eucariotas , el cloroplasto en las plantas y luego varias asociaciones descritas en sistemas específicos. Las contribuciones microbianas a la aptitud del huésped incluyeron el suministro de aminoácidos específicos, el crecimiento a altas temperaturas, la provisión de las necesidades nutricionales a partir de la celulosa, el metabolismo del nitrógeno, las señales de reconocimiento, la utilización más eficiente de los alimentos, la protección de huevos y embriones contra el metabolismo, el camuflaje contra los depredadores, la fotosíntesis, descomposición de polímeros complejos, estimulación del sistema inmunológico, angiogénesis , síntesis de vitaminas, degradación de fibras, almacenamiento de grasa, suministro de minerales del suelo, suministro de compuestos orgánicos, aceleración de la mineralización, ciclo del carbono y tolerancia a la sal. [15]
Se debate la teoría del hologenoma. [46] Una crítica importante de Ainsworth et al. Ha sido su afirmación de que V. shiloi fue identificado erróneamente como el agente causante del blanqueamiento de los corales, y que su presencia en O. patagonica blanqueada fue simplemente la de una colonización oportunista. [47]
Si esto es cierto, la observación original que condujo a la posterior articulación de la teoría por parte de Rosenberg sería inválida. Por otro lado, Ainsworth et al. [47] realizaron sus muestreos en 2005, dos años después de que el grupo Rosenberg descubriera que O. patagonica ya no era susceptible a la infección por V. shiloi ; por lo tanto, su hallazgo de que las bacterias no son la causa principal del blanqueamiento actual del coral mediterráneo O. patagonica no debe considerarse sorprendente. La satisfacción rigurosa de los postulados de Koch, tal como se emplean en Kushmaro et al. (1997), [24] generalmente se acepta que proporciona una identificación definitiva de agentes de enfermedades infecciosas.
Baird et al. (2009) [25] han cuestionado los supuestos básicos hechos por Reshef et al. (2006) [23] al suponer que (1) los tiempos de generación de coral son demasiado lentos para adaptarse a nuevas tensiones en las escalas de tiempo observadas, y que (2) la escala de dispersión de las larvas de coral es demasiado grande para permitir la adaptación a las condiciones locales. ambientes. Es posible que simplemente hayan subestimado la rapidez potencial de los medios convencionales de selección natural. En casos de estrés severo, se han documentado múltiples casos de cambios evolutivos ecológicamente significativos que ocurren a lo largo de un puñado de generaciones. [48] Es posible que no sean necesarios nuevos mecanismos de adaptación, como el cambio de simbiontes, para que los corales se adapten al rápido cambio climático o a nuevos factores estresantes. [25]
Los organismos en relaciones simbióticas evolucionan para acomodarse entre sí, y la relación simbiótica aumenta la aptitud general de las especies participantes. Aunque la teoría del hologenoma todavía está en debate, ha ganado un grado significativo de popularidad dentro de la comunidad científica como una forma de explicar cambios adaptativos rápidos que son difíciles de acomodar dentro de un marco darwiniano tradicional. [34]
Las definiciones y usos de las palabras holobionte y hologenoma también difieren entre los defensores y los escépticos, [5] y el mal uso de los términos ha llevado a confusiones sobre lo que comprende la evidencia relacionada con el hologenoma. El discurso actual está intentando aclarar esta confusión. Theis et al. Aclarar que "criticar el concepto de hologenoma no es sinónimo de criticar la coevolución, y argumentar que una entidad no es una unidad primaria de selección descarta el hecho de que el concepto de hologenoma siempre ha abarcado la selección multinivel". [5]
Por ejemplo, [49] Chandler y Turelli (2014) critican las conclusiones de Brucker y Bordenstein (2013), señalando que sus observaciones también son consistentes con una explicación alternativa. Brucker y Bordenstein (2014) respondieron a estas críticas, afirmando que eran infundadas [50] debido a imprecisiones fácticas y argumentos y definiciones alterados que no fueron propuestos por Brucker y Bordenstein (2013).
Recientemente, Forest L. Rohwer y sus colegas desarrollaron una nueva prueba estadística para examinar el potencial de la teoría de la evolución del hologenoma en especies de coral. [51] Descubrieron que las especies de coral no heredan comunidades microbianas, sino que son colonizadas por un grupo central de microbios que se asocian con una diversidad de especies. Los autores concluyen: "La identificación de estas dos comunidades simbiontes respalda el modelo holobionte y cuestiona la teoría de la evolución del hologenoma". Sin embargo, otros estudios en corales se adhieren a las definiciones originales y pluralistas de holobiontes y hologenomas. [52] David Bourne, Kathleen Morrow y Nicole Webster aclaran que "los genomas combinados de este holobionte coralino forman un hologenoma coralino, y las interacciones genómicas dentro del hologenoma definen en última instancia el fenotipo coralino".
El agente causal,
Vibrio
AK-1, estuvo presente en 28
O. patagonica
blanqueados examinados, pero ausente en 24 corales sanos (sin blanquear). El
Vibrio
sp. se aisló en cultivo puro, se caracterizó microbiológicamente y se demostró que causa blanqueamiento cuando se inocula en corales sin blanquear.