El microbioma vegetal , también conocido como fitomicrobioma , desempeña un papel en la salud y la productividad de las plantas y ha recibido una atención significativa en los últimos años. [1] [2] El microbioma se ha definido como "una comunidad microbiana característica que ocupa un hábitat razonablemente bien definido que tiene propiedades fisicoquímicas distintivas. Por lo tanto, el término no solo se refiere a los microorganismos involucrados, sino que también abarca su teatro de actividad". [3] [4]
Las plantas viven en asociación con diversos consorcios microbianos . Estos microbios, denominados microbiota de la planta , viven tanto dentro (la endosfera) como fuera (la epísfera) de los tejidos vegetales y desempeñan papeles importantes en la ecología y la fisiología de las plantas. [5] "Se cree que el microbioma vegetal básico comprende taxones microbianos clave que son importantes para la aptitud de la planta y se establecieron a través de mecanismos evolutivos de selección y enriquecimiento de taxones microbianos que contienen genes con funciones esenciales para la aptitud del holobionte de la planta". [6]
Los microbiomas de las plantas están determinados tanto por factores relacionados con la propia planta, como el genotipo, el órgano, la especie y el estado de salud, como por factores relacionados con el entorno de la planta, como el manejo, el uso de la tierra y el clima. [7] En algunos estudios se ha informado que el estado de salud de una planta se refleja en su microbioma o está vinculado a él. [8] [1] [9] [2]
Descripción general
Microbioma en el ecosistema vegetal
Esquema de la microbiota de las plantas y de la microbiota asociada a ellas que coloniza diferentes nichos sobre y dentro del tejido vegetal. Todas las partes de la planta que se encuentran sobre el suelo juntas, llamadas filosfera, constituyen un hábitat en constante evolución debido a la radiación ultravioleta (UV) y a las condiciones climáticas cambiantes. Está compuesta principalmente por hojas. Las partes de la planta que se encuentran bajo el suelo, principalmente las raíces, generalmente se ven influenciadas por las propiedades del suelo. Las interacciones nocivas afectan el crecimiento de las plantas a través de las actividades patógenas de algunos miembros de la microbiota (lado izquierdo). Por otro lado, las interacciones microbianas beneficiosas promueven el crecimiento de las plantas (lado derecho). [10]
El estudio de la asociación de plantas con microorganismos precede al de los microbiomas animales y humanos, en particular el papel de los microbios en la absorción de nitrógeno y fósforo. Los ejemplos más notables son las simbiosis raíz - micorrizas arbusculares (MA) y leguminosas-rizobios , las cuales influyen en gran medida en la capacidad de las raíces para absorber varios nutrientes del suelo. Algunos de estos microbios no pueden sobrevivir en ausencia del huésped vegetal ( los simbiontes obligados incluyen virus y algunas bacterias y hongos), que proporciona espacio, oxígeno, proteínas y carbohidratos a los microorganismos. La asociación de los hongos MA con las plantas se conoce desde 1842, y más del 80% de las plantas terrestres se encuentran asociadas a ellos. [11] Se cree que los hongos MA ayudaron en la domesticación de las plantas. [5]
En esta animación, un tubérculo de raíz está siendo colonizado por un hongo micorrízico arbuscular (HMA).
Tradicionalmente, los estudios de interacción planta-microbio se han limitado a los microbios cultivables . Los numerosos microbios que no se pudieron cultivar han permanecido sin investigar, por lo que el conocimiento de sus funciones es en gran medida desconocido. [5] Las posibilidades de desentrañar los tipos y resultados de estas interacciones planta-microbio han generado un interés considerable entre los ecólogos, biólogos evolutivos, biólogos vegetales y agrónomos. [8] [12] [1] Los recientes avances en multiómica y el establecimiento de grandes colecciones de microorganismos han aumentado drásticamente el conocimiento de la composición y diversidad del microbioma vegetal. La secuenciación de genes marcadores de comunidades microbianas enteras, conocida como metagenómica , arroja luz sobre la diversidad filogenética de los microbiomas de las plantas. También aumenta el conocimiento de los principales factores bióticos y abióticos responsables de dar forma a los conjuntos de comunidades de microbiomas vegetales . [12] [5]
La composición de las comunidades microbianas asociadas con diferentes especies de plantas está correlacionada con la distancia filogenética entre las especies de plantas, es decir, las especies de plantas estrechamente relacionadas tienden a tener comunidades microbianas más parecidas que las especies distantes. [13] El enfoque de los estudios del microbioma vegetal se ha dirigido a plantas modelo, como Arabidopsis thaliana , así como a importantes especies de cultivos económicos como la cebada (Hordeum vulgare), el maíz (Zea mays), el arroz (Oryza sativa), la soja (Glycine max), el trigo (Triticum aestivum), mientras que se ha prestado menos atención a los cultivos frutales y las especies de árboles. [14] [2]
Microbiota vegetal
Las cianobacterias son un ejemplo de un microorganismo que interactúa ampliamente de manera simbiótica con las plantas terrestres . [15] [16] [17] [18] Las cianobacterias pueden ingresar a la planta a través de los estomas y colonizar el espacio intercelular, formando bucles y espirales intracelulares. [19] Anabaena spp. coloniza las raíces de las plantas de trigo y algodón. [20] [21] [22] Calothrix sp. también se ha encontrado en el sistema de raíces del trigo. [21] [22] Las monocotiledóneas , como el trigo y el arroz, han sido colonizadas por Nostoc spp., [23] [24] [25] [26] En 1991, Ganther y otros aislaron diversas cianobacterias heterocistosas fijadoras de nitrógeno, incluidas Nostoc , Anabaena y Cylindrospermum , de la raíz de la planta y el suelo. La evaluación de las raíces de plántulas de trigo reveló dos tipos de patrones de asociación: colonización suelta de los pelos radicales por Anabaena y colonización apretada de la superficie de la raíz dentro de una zona restringida por Nostoc . [23] [27]
Colonización microbiana de la filosfera y la rizosfera [28]
La colonización microbiana ocurre tanto en la parte aérea de la planta ( filosfera ), como en la parte subterránea ( rizosfera ). (A) La colonización microbiana en la hoja tiene lugar en la superficie de la hoja ( epífitas ) a partir de inóculos transportados por el aire y el suelo y la parte interna de la hoja ( endófitos ). La colonización microbiana puede conducir a la formación de biopelículas intraespecie exógena en la superficie de la hoja. (B) Las interacciones microbio-microbio ocurren entre especies e interreinos , conocidas como detección de quórum . Moléculas de detección de quórum que afectan el reconocimiento microbiano y la formación de biopelículas en las hojas. (C) Los microbios patógenos colonizan las plantas hospedantes por medio de su virulencia. La composición genética tanto del hospedante como del patógeno contribuye a la progresión de la enfermedad. Sin embargo, otros microbios en la filosfera del hospedante pueden influir en esta interacción planta-patógeno ya sea por facilitación o antagonismo. (D) Las respuestas inmunitarias de las plantas son de especial interés, ya que las interacciones entre el hospedador y el microbio dan forma al microbioma de la filosfera. Los patógenos no adaptados al hospedador participan en la inmunidad desencadenada por PAMP (PTI) y son reconocidos a través de los receptores de reconocimiento de patrones (PRR). Los microbios adaptados al hospedador son reconocidos a través de los receptores de repetición ricos en leucina (NLR) que se unen a nucleótidos , resumidos en la inmunidad desencadenada por efectores (ETI). [28]Diversas comunidades microbianas de microbiota característica forman parte de los microbiomas de las plantas y se encuentran en las superficies externas y en los tejidos internos de la planta huésped, así como en el suelo circundante. [5]
(1) Las cianobacterias ingresan al tejido foliar a través de los estomas y colonizan el espacio intercelular, formando un asa cianobacteriana. (2) En la superficie de la raíz, las cianobacterias exhiben dos tipos de patrón de colonización; en el pelo radicular , los filamentos de las especies Anabaena y Nostoc forman colonias sueltas, y en la zona restringida de la superficie de la raíz, especies específicas de Nostoc forman colonias de cianobacterias. (3) La co-inoculación con 2,4-D y Nostoc spp. aumenta la formación de paranódulos y la fijación de nitrógeno. Una gran cantidad de aislados de Nostoc spp. colonizan la endosfera de la raíz y forman paranódulos. [27]
Microbioma de la rizosfera
Asociaciones en la rizosfera entre raíces de plantas, microbios y exudados de raíces [29]
"La evidencia experimental subraya la importancia del microbioma de la raíz para la salud de las plantas y cada vez resulta más evidente que la planta es capaz de controlar la composición de su microbioma. Es lógico pensar que las plantas que gestionan su microbioma de una manera que sea beneficiosa para su éxito reproductivo serán favorecidas durante la selección evolutiva. Parece que esa presión selectiva ha provocado muchas interacciones específicas entre plantas y microbios, y cada vez hay más pruebas de que las plantas piden ayuda microbiana cuando la necesitan".
– Berendsen y otros, 2012 [8]
Consorcios microbianos formados naturalmente en las raíces de Arabidopsis thaliana
Imágenes de microscopía electrónica de barrido de superficies radiculares de poblaciones naturales de A. thaliana que muestran las complejas redes microbianas formadas en las raíces. a) Vista general de una raíz de A. thaliana (raíz primaria) con numerosos pelos radiculares. b) Bacterias formadoras de biopelículas . c) Hifas de hongos u oomicetos que rodean la superficie de la raíz. d) Raíz primaria densamente cubierta por esporas y protistas . e, f) Protistas , probablemente pertenecientes a la clase Bacillariophyceae . g) Bacterias y filamentos bacterianos . h, i) Diferentes individuos bacterianos que muestran una gran variedad de formas y características morfológicas. [32]
Los hongos micorrízicos son miembros abundantes de la comunidad de la rizosfera y se han encontrado en más de 200.000 especies de plantas, y se estima que se asocian con más del 80% de todas las plantas. [33] Las asociaciones micorrizas-raíces desempeñan papeles importantes en los ecosistemas terrestres al regular los ciclos de nutrientes y carbono . Las micorrizas son fundamentales para la salud de las plantas porque proporcionan hasta el 80% de los requisitos de nitrógeno y fósforo. A cambio, los hongos obtienen carbohidratos y lípidos de las plantas hospedantes. [34] Estudios recientes de hongos micorrízicos arbusculares que utilizan tecnologías de secuenciación muestran una mayor diversidad entre especies y dentro de las especies de lo que se conocía anteriormente. [35] [5]
Algunos microorganismos, como los endófitos , penetran y ocupan los tejidos internos de las plantas, formando el microbioma endosférico . Los hongos micorrízicos arbusculares y otros hongos endófitos son los colonizadores dominantes de la endosfera. [42] Las bacterias, y en cierto grado las arqueas , son miembros importantes de las comunidades endosféricas. Algunos de estos microbios endofíticos interactúan con su huésped y brindan beneficios obvios a las plantas. [38] [43] [44] A diferencia de la rizosfera y el rizoplano, las endósferas albergan comunidades microbianas altamente específicas. La comunidad endofítica de la raíz puede ser muy distinta de la de la comunidad del suelo adyacente. En general, la diversidad de la comunidad endofítica es menor que la diversidad de la comunidad microbiana fuera de la planta. [41] La identidad y diversidad del microbioma endofítico de los tejidos por encima y por debajo del suelo también pueden diferir dentro de la planta. [45] [42] [5]
Microbioma de la filosfera
Una hoja de una planta sana de Arabidopsis (izquierda) y una hoja de una planta mutante con disbiosis (derecha) [46]
La superficie aérea de una planta (tallo, hoja, flor, fruto) se denomina filosfera y se considera comparativamente pobre en nutrientes en comparación con la rizosfera y la endosfera. El entorno de la filosfera es más dinámico que el de la rizosfera y la endosfera. Los colonizadores microbianos están sujetos a fluctuaciones diurnas y estacionales de calor, humedad y radiación. Además, estos elementos ambientales afectan la fisiología de la planta (como la fotosíntesis, la respiración, la absorción de agua, etc.) e influyen indirectamente en la composición del microbioma. [5] La lluvia y el viento también causan variación temporal en el microbioma de la filosfera. [47]
Las interacciones entre las plantas y sus microorganismos asociados en muchos de estos microbiomas pueden desempeñar papeles fundamentales en la salud, la función y la evolución de la planta huésped . [48] La superficie de la hoja, o filosfera , alberga un microbioma que comprende diversas comunidades de bacterias, hongos, algas, arqueas y virus. [49] [50] Las interacciones entre la planta huésped y las bacterias de la filosfera tienen el potencial de impulsar varios aspectos de la fisiología de la planta huésped. [51] [52] [53] Sin embargo, a partir de 2020 el conocimiento de estas asociaciones bacterianas en la filosfera sigue siendo relativamente modesto, y existe la necesidad de avanzar en el conocimiento fundamental de la dinámica del microbioma de la filosfera. [54] [55]
En general, sigue habiendo una gran riqueza de especies en las comunidades de la filosfera. Las comunidades fúngicas son muy variables en la filosfera de las regiones templadas y son más diversas que en las regiones tropicales. [56] Puede haber hasta 107 microbios por centímetro cuadrado presentes en las superficies de las hojas de las plantas, y se estima que la población bacteriana de la filosfera a escala global es de 10 26 células. [57] Es probable que el tamaño de la población de la filosfera fúngica sea menor. [58]
Los microbios de la filosfera de diferentes plantas parecen ser algo similares en los niveles superiores de taxones, pero en los niveles inferiores de taxones siguen existiendo diferencias significativas. Esto indica que los microorganismos pueden necesitar un ajuste metabólico finamente ajustado para sobrevivir en el entorno de la filosfera. [56] Pseudomonadota parece ser el colonizador dominante, con Bacteroidota y Actinomycetota también predominantes en las filosferas. [59] Aunque existen similitudes entre las comunidades microbianas de la rizosfera y del suelo, se ha encontrado muy poca similitud entre las comunidades de la filosfera y los microorganismos que flotan al aire libre ( aeroplancton ). [42] [5]
El ensamblaje del microbioma de la filosfera, que puede definirse estrictamente como comunidades bacterianas epífitas en la superficie de la hoja, puede ser moldeado por las comunidades microbianas presentes en el entorno circundante (es decir, colonización estocástica ) y la planta huésped (es decir, selección biótica ). [49] [57] [55] Sin embargo, aunque la superficie de la hoja generalmente se considera un hábitat microbiano discreto, [60] [61] no hay consenso sobre el impulsor dominante del ensamblaje de la comunidad en los microbiomas de la filosfera. Por ejemplo, se han informado comunidades bacterianas específicas del huésped en la filosfera de especies de plantas co-ocurrentes, lo que sugiere un papel dominante de la selección del huésped. [61] [42] [62] [55]
Por el contrario, también se ha informado que los microbiomas del entorno circundante son el determinante principal de la composición de la comunidad de la filosfera. [60] [63] [56] [64] Como resultado, los procesos que impulsan el ensamblaje de la comunidad de la filosfera no se comprenden bien, pero es poco probable que sean universales para todas las especies de plantas. Sin embargo, la evidencia existente indica que los microbiomas de la filosfera que exhiben asociaciones específicas con el huésped tienen más probabilidades de interactuar con el huésped que aquellos reclutados principalmente del entorno circundante. [51] [65] [66] [67] [55]
La búsqueda de un microbioma central en las comunidades microbianas asociadas al huésped es un primer paso útil para intentar comprender las interacciones que pueden estar ocurriendo entre un huésped y su microbioma. [68] [69] El concepto de microbioma central predominante se basa en la noción de que la persistencia de un taxón a través de los límites espaciotemporales de un nicho ecológico refleja directamente su importancia funcional dentro del nicho que ocupa; por lo tanto, proporciona un marco para identificar microorganismos funcionalmente críticos que se asocian consistentemente con una especie huésped. [68] [70] [40] [55]
En la literatura científica han surgido definiciones divergentes de "microbioma central" y los investigadores identifican de manera variable los "taxones centrales" como aquellos que persisten en distintos microhábitats hospedadores [71] [72] e incluso en diferentes especies. [62] [65] Dada la divergencia funcional de los microorganismos en diferentes especies hospedadoras [62] y microhábitats, [73] definir los taxones centrales sensu stricto como aquellos que persisten en amplias distancias geográficas dentro de microbiomas hospedadores específicos de tejidos y especies representa la aplicación biológica y ecológicamente más apropiada de este marco conceptual. [74] [55] Los microbiomas centrales específicos de tejidos y especies en poblaciones hospedadoras separadas por amplias distancias geográficas no han sido ampliamente reportados para la filosfera utilizando la definición estricta establecida por Ruinen. [52] [55]
Ejemplo: la filosfera mānuka
El árbol del té en flor, comúnmente conocido como mānuka , es originario de Nueva Zelanda. [75] La miel de mānuka , producida a partir del néctar de las flores de mānuka, es conocida por sus propiedades antibacterianas sin peróxido. [76] [77] Se han estudiado microorganismos en la rizosfera y la endosfera de mānuka. [78] [79] [80] Los estudios anteriores se centraron principalmente en los hongos, y un estudio de 2016 proporcionó la primera investigación de las comunidades bacterianas endofíticas de tres poblaciones de mānuka geográfica y ambientalmente distintas utilizando técnicas de huellas dactilares y reveló endomicrobiomas centrales específicos de tejido. [81] [55]
{A} El mapa de calor de la izquierda ilustra cómo la composición de las OTU en la filosfera de mānuka y las comunidades de suelo asociadas diferían significativamente. No se detectó ningún microbioma del suelo central. (B) El gráfico de la derecha muestra cómo las OTU en la filosfera y las comunidades de suelo asociadas diferían en abundancias relativas. [55]
Un estudio de 2020 identificó un microbioma central relativamente abundante y específico del hábitat en la filosfera de mānuka, que fue persistente en todas las muestras. Por el contrario, los microorganismos no centrales de la filosfera exhibieron una variación significativa entre árboles hospedantes y poblaciones individuales que fue fuertemente impulsada por factores ambientales y espaciales. Los resultados demostraron la existencia de un microbioma central dominante y ubicuo en la filosfera de mānuka. [55]
Abundancia relativa de taxones centrales de la filosfera en mānuka
Mānuka es un matorral florido. El gráfico muestra una distribución de abundancia-ocupación que identifica los taxones centrales de la filosfera en conjuntos de datos no enrarecidos (verde) y enrarecidos (violeta). Cada punto representa un taxón representado gráficamente por su abundancia relativa logarítmica media y ocupación. Los taxones (rosa) con una ocupación de 1 (es decir, detectados en las 89 muestras de la filosfera) se consideraron miembros del microbioma central. [55]
Microbioma de las semillas
Las semillas de las plantas pueden servir como vectores naturales para la transmisión vertical de sus endófitos beneficiosos, como los que confieren resistencia a las enfermedades. Un artículo de investigación de 2021 explicó: "Tiene sentido que sus simbiontes más importantes se transmitan verticalmente a través de las semillas en lugar de apostar a que todos los microbios correctos que habitan en el suelo podrían estar disponibles en el sitio de germinación". [82]
El nuevo paradigma sobre la transmisión mutualista de hongos y bacterias a través de las semillas de las plantas hospedantes ha sido promovido en gran medida por la investigación relacionada con plantas de valor agrícola. [82] [83] Se descubrió que las semillas de arroz implican una alta diversidad microbiana, y la mayor diversidad habita en el embrión en lugar del pericarpio . [84] Se descubrió que los hongos del género Fusarium transmitidos a través de semillas eran miembros dominantes del microbioma dentro de los tallos del maíz . [82] Esta faceta del microbioma de la planta llegó a conocerse como el microbioma de la semilla. [85]
Los investigadores forestales también han comenzado a identificar miembros del microbioma de las semillas pertenecientes a especies de árboles valiosas. En 2021 se confirmó la transmisión vertical de mutualistas fúngicos y bacterianos en las bellotas de los robles . [45] [86] Si la investigación sobre los robles resulta aplicable a otras especies de árboles, se entenderá que las partes de la superficie del suelo de una planta (la filosfera ) obtienen casi todos sus hongos beneficiosos de los que se encuentran en la semilla. [45] Por el contrario, las raíces (la rizosfera ) adquieren solo una pequeña fracción de sus mutualistas de la semilla. La mayoría llegan a través del suelo circundante, y esto incluye sus asociaciones vitales con los hongos micorrízicos arbusculares . [83]
Las especies microbianas que se encuentran de manera constante en las semillas de las plantas se conocen como el "microbioma central". [82] [87] Los beneficios para la planta huésped incluyen su capacidad para ayudar en la producción de compuestos antimicrobianos, la desintoxicación, la absorción de nutrientes y las actividades de promoción del crecimiento. [45] Discernir las funciones de los microbios simbióticos en las semillas está alejando el paradigma agrícola del mejoramiento y preparación de semillas que tradicionalmente buscaba minimizar la presencia de propágulos fúngicos y bacterianos. La probabilidad de que un microbio encontrado dentro de una semilla sea mutualista es ahora una presunción rutinaria. Dichos socios pueden contribuir a la "latencia y germinación de las semillas, la adaptación ambiental, la resistencia y tolerancia a las enfermedades y la promoción del crecimiento". [87]
Se ha sugerido la aplicación de la nueva comprensión de los microbios beneficiosos que habitan en las semillas para su uso más allá de la agricultura y para la conservación de la biodiversidad. [83] Un grupo de ciudadanos que aboga por la migración asistida hacia el norte de un árbol en peligro de extinción en los EE. UU. ha señalado el cambio de paradigma del microbioma de las semillas como una razón para que las instituciones oficiales levanten su prohibición de transferencia de semillas más allá de las plantaciones de conservación ex situ en el norte de Georgia. [88]
Holobionte vegetal
Desde la colonización de la tierra por linajes ancestrales de plantas hace 450 millones de años, las plantas y sus microbios asociados han estado interactuando entre sí, formando un conjunto de especies al que a menudo se hace referencia como holobionte . La presión selectiva que actúa sobre los componentes del holobionte probablemente ha dado forma a las comunidades microbianas asociadas a las plantas y ha seleccionado microorganismos adaptados al huésped que afectan la aptitud de la planta. Sin embargo, las altas densidades microbianas detectadas en los tejidos vegetales, junto con el rápido tiempo de generación de microbios y su origen más antiguo en comparación con su huésped, sugieren que las interacciones microbio-microbio también son fuerzas selectivas importantes que esculpen conjuntos microbianos complejos en los compartimentos filosfera , rizosfera y endosfera de la planta . [32]
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