El modelo ABC del desarrollo de las flores es un modelo científico del proceso por el cual las plantas con flores producen un patrón de expresión génica en los meristemos que conduce a la aparición de un órgano orientado a la reproducción sexual , una flor. Para que esto ocurra deben ocurrir tres desarrollos fisiológicos : en primer lugar, la planta debe pasar de la inmadurez sexual a un estado sexualmente maduro (es decir, una transición hacia la floración); en segundo lugar, la transformación de la función del meristemo apical de un meristemo vegetativo a un meristemo floral o inflorescencia ; y finalmente el crecimiento de los órganos individuales de la flor. Esta última fase se ha modelado utilizando el modelo ABC , que pretende describir la base biológica del proceso desde la perspectiva de la genética molecular y del desarrollo .
Para que el meristemo se diferencie en meristemo floral se requiere un estímulo externo que active la división celular mitótica en el meristemo apical, particularmente en sus laterales donde se forman los nuevos primordios . Este mismo estímulo también hará que el meristemo siga un patrón de desarrollo que conducirá al crecimiento de meristemos florales en contraposición a los meristemos vegetativos. La principal diferencia entre estos dos tipos de meristemo, aparte de la disparidad evidente entre el órgano objetivo, es la filotaxis verticilada (o verticilada) , es decir, la ausencia de elongación del tallo entre los verticilos o verticilos sucesivos del primordio. Estos verticilos siguen un desarrollo acropétalo, dando lugar a sépalos , pétalos , estambres y carpelos . Otra diferencia con los meristemos axilares vegetativos es que el meristemo floral está "determinado", lo que significa que, una vez diferenciado, sus células ya no se dividirán . [1]
La identidad de los órganos presentes en los cuatro verticilos florales es consecuencia de la interacción de al menos tres tipos de productos génicos , cada uno con funciones distintas. Según el modelo ABC, las funciones A y C son necesarias para determinar la identidad de los verticilos del perianto y de los verticilos reproductivos, respectivamente. Estas funciones son excluyentes y la ausencia de una de ellas significa que la otra determinará la identidad de todos los verticilos florales. La función B permite la diferenciación de pétalos de sépalos en el verticilo secundario, así como la diferenciación del estambre del carpelo en el verticilo terciario.
La teoría foliar de Goethe fue formulada en el siglo XVIII y sugiere que las partes constituyentes de una flor son hojas modificadas estructuralmente, que están especializadas funcionalmente para la reproducción o la protección. La teoría fue publicada por primera vez en 1790 en el ensayo "Metamorfosis de las plantas" (" Versuch die Metamorphose der Pflanzen zu erklären "). [2] donde Goethe escribió:
"...podemos decir igualmente que un estambre es un pétalo contraído, así como que un pétalo es un estambre en estado de expansión; o que un sépalo es una hoja del tallo contraída que se acerca a un cierto estado de refinamiento, así como que una hoja del tallo es un sépalo expandido por el influjo de savias más crudas". [3]
El paso de la fase vegetativa a la reproductiva supone un cambio drástico en el ciclo vital de la planta, quizá el más importante, ya que el proceso debe realizarse correctamente para garantizar que la planta produzca descendencia . Esta transición se caracteriza por la inducción y desarrollo del meristemo de la inflorescencia, que dará lugar a un conjunto de flores o a una sola flor. Este cambio morfogenético contiene elementos tanto endógenos como exógenos: por ejemplo, para que se inicie el cambio la planta debe tener un cierto número de hojas y contener un cierto nivel de biomasa total . También se requieren ciertas condiciones ambientales como un fotoperiodo característico . Las hormonas vegetales desempeñan un papel importante en el proceso, siendo especialmente importante la participación de las giberelinas . [4]
Existen muchas señales que regulan la biología molecular del proceso. Los siguientes tres genes en Arabidopsis thaliana poseen funciones tanto comunes como independientes en la transición floral: FLOWERING LOCUS T ( FT ), LEAFY ( LFY ), SUPPRESSOR OF OVEREXPRESSION OF CONSTANS1 ( SOC1 , también llamado AGAMOUS-LIKE20 ). [5] SOC1 es un gen de tipo MADS-box , que integra respuestas al fotoperiodo, vernalización y giberelinas. [4]
El meristemo puede definirse como el tejido o grupo de tejidos vegetales que contienen células madre indiferenciadas , capaces de producir cualquier tipo de tejido celular. Su mantenimiento y desarrollo, tanto en el meristemo vegetativo como en el meristemo de la inflorescencia, está controlado por mecanismos genéticos de determinación del destino celular . Esto significa que una serie de genes regularán directamente, por ejemplo, el mantenimiento de las características de la célula madre (gen WUSCHEL o WUS ), y otros actuarán mediante mecanismos de retroalimentación negativa con el fin de inhibir una característica (gen CLAVATA o CLV ). De esta forma ambos mecanismos dan lugar a un bucle de retroalimentación , que junto con otros elementos confieren una gran robustez al sistema. [6] Junto con el gen WUS el gen SHOOTMERISTEMLESS ( STM ) también reprime la diferenciación de la cúpula meristemática. Este gen actúa inhibiendo la posible diferenciación de las células madre pero aún así permite la división celular en las células hijas, que, de haberse dejado diferenciar, habrían dado lugar a órganos distintos. [7]
La anatomía de una flor, definida por la presencia de una serie de órganos (sépalos, pétalos, estambres y carpelos) dispuestos según un patrón determinado, facilita la reproducción sexual en las plantas con flores . La flor surge de la actividad de tres clases de genes, que regulan el desarrollo floral: [8]
El modelo ABC del desarrollo floral fue formulado por primera vez por George Haughn y Chris Somerville en 1988. [9] Se utilizó por primera vez como modelo para describir la colección de mecanismos genéticos que establecen la identidad de los órganos florales en las rósidas , como lo ejemplifica Arabidopsis thaliana , y las astéridas , como lo demuestra Antirrhinum majus . Ambas especies tienen cuatro verticilos (sépalos, pétalos, estambres y carpelos), que se definen por la expresión diferencial de una serie de genes homeóticos presentes en cada verticilo. Esto significa que los sépalos se caracterizan únicamente por la expresión de genes A, mientras que los pétalos se caracterizan por la coexpresión de genes A y B. Los genes B y C establecen la identidad de los estambres y los carpelos solo requieren genes C para estar activos. Los genes de tipo A y C son recíprocamente antagónicos. [10]
El hecho de que estos genes homeóticos determinen la identidad de un órgano se hace evidente cuando un gen que representa una función particular, por ejemplo el gen A, no se expresa. En Arabidopsis esta pérdida da como resultado una flor que está compuesta por un verticilo de carpelos, otro que contiene estambres y otro de carpelos. [10] Este método para estudiar la función de los genes utiliza técnicas de genética inversa para producir plantas transgénicas que contienen un mecanismo de silenciamiento génico a través de interferencia de ARN . En otros estudios, utilizando técnicas de genética directa como el mapeo genético , es el análisis de los fenotipos de flores con anomalías estructurales lo que conduce a la clonación del gen de interés. Las flores pueden poseer un alelo no funcional o sobreexpresado para el gen en estudio. [11]
También se ha propuesto la existencia de dos funciones suplementarias, D y E, además de las funciones A, B y C ya comentadas. La función D especifica la identidad del óvulo , como función reproductiva separada del desarrollo de los carpelos, que ocurre después de su determinación. [12] La función E se relaciona con un requerimiento fisiológico característico de todos los verticilos florales, aunque, inicialmente fue descrita como necesaria para el desarrollo de los tres verticilos más internos (Función E sensu stricto ). [13] Sin embargo, su definición más amplia ( sensu lato ) sugiere que es requerida en los cuatro verticilos. [14] Por tanto, cuando se pierde la Función D la estructura de los óvulos se vuelve similar a la de las hojas y cuando se pierde la Función E sensu stricto , los órganos florales de los tres verticilos más externos se transforman en sépalos, [13] mientras que al perder la Función E sensu lato , todos los verticilos son similares a hojas. [14] Los productos genéticos de los genes con funciones D y E también son genes MADS-box. [15]
La metodología para estudiar el desarrollo floral implica dos pasos. En primer lugar, la identificación de los genes exactos necesarios para determinar la identidad del meristemo floral. En A. thaliana estos incluyen APETALA1 ( AP1 ) y LEAFY ( LFY ). En segundo lugar, se realiza un análisis genético de los fenotipos aberrantes para las características relativas de las flores, lo que permite la caracterización de los genes homeóticos implicados en el proceso.
Existen muchas mutaciones que afectan a la morfología floral , aunque el análisis de estos mutantes es un desarrollo reciente. La evidencia que apoya la existencia de estas mutaciones proviene del hecho de que un gran número afecta la identidad de los órganos florales. Por ejemplo, algunos órganos se desarrollan en un lugar donde otros deberían desarrollarse. Esto se llama mutación homeótica , que es análoga a las mutaciones del gen HOX encontradas en Drosophila . En Arabidopsis y Antirrhinum , los dos taxones en los que se basan los modelos, estas mutaciones siempre afectan a los verticilos adyacentes. Esto permite la caracterización de tres clases de mutación, según los verticilos afectados:
Se han realizado estudios de clonación del ADN de los genes asociados a las funciones homeóticas afectadas en los mutantes comentados anteriormente. En estos estudios se ha utilizado el análisis serial de la expresión génica a lo largo del desarrollo floral para mostrar patrones de expresión tisular que, en general, se corresponden con las predicciones del modelo ABC.
La naturaleza de estos genes se corresponde con la de los factores de transcripción , que, como era de esperar, presentan estructuras análogas a un grupo de factores contenidos en levaduras y células animales . Este grupo se denomina MADS, que es un acrónimo de los diferentes factores contenidos en el grupo. Estos factores MADS se han detectado en todas las especies vegetales estudiadas, aunque no se puede descartar la participación de otros elementos implicados en la regulación de la expresión génica . [8]
En A. thaliana , la función A está representada principalmente por dos genes APETALA1 ( AP1) y APETALA2 ( AP2 ) [16] AP1 es un gen de tipo MADS-box, mientras que AP2 pertenece a la familia de genes que contiene AP2, al que da nombre y que consiste en factores de transcripción que solo se encuentran en plantas. [17] También se ha demostrado que AP2 forma complejos con el correpresor TOPLESS (TPL) en los brotes florales en desarrollo para reprimir el gen de clase C AGAMOUS ( AG ). [18] Sin embargo, AP2 no se expresa en el meristemo apical del brote (SAM), que contiene la población de células madre latentes durante toda la vida adulta de Arabidopsis , por lo que se especula que TPL trabaja con algún otro gen de clase A en el SAM para reprimir AG . [18] AP1 funciona como un gen de tipo A, tanto en el control de la identidad de sépalos y pétalos, y también actúa en el meristemo floral . AP2 no sólo funciona en los dos primeros verticilos, sino también en los dos restantes, en óvulos en desarrollo e incluso en hojas. Es probable también que exista una regulación postranscripcional que controle su función A, o incluso que tenga otros fines en la determinación de la identidad de órganos independientes de los aquí mencionados. [17]
En Antirrhinum , el gen ortólogo de AP1 es SQUAMOSA ( SQUA ), que también tiene un impacto particular en el meristemo floral. Los homólogos de AP2 son LIPLESS1 ( LIP1 ) y LIPLESS2 ( LIP2 ), que tienen una función redundante y son de especial interés en el desarrollo de sépalos, pétalos y óvulos. [19]
Un total de tres genes han sido aislados de Petunia hybrida que son similares a AP2 : P. hybrida APETALA2A ( PhAP2A ), PhAP2B y PhAP2C . PhAP2A es, en gran medida, homólogo con el gen AP2 de Arabidopsis , tanto en su secuencia como en su patrón de expresión, lo que sugiere que los dos genes son ortólogos. Las proteínas PhAP2B y PhAP2C , por otro lado, son ligeramente diferentes, a pesar de que pertenecen a la familia de factores de transcripción que son similares a AP2 . Además se expresan de diferentes maneras, aunque son muy similares en comparación con PhAP2A . De hecho, los mutantes para estos genes no muestran el fenotipo habitual, el de los alelos nulos de los genes A. [20] No se ha encontrado un verdadero gen de función A en Petunia; Aunque una parte de la función A (la inhibición de la C en los dos verticilos externos) se ha atribuido en gran medida a miRNA169 (coloquialmente llamado BLIND) ref .
En A. thaliana la función de tipo B surge principalmente de dos genes, APETALA3 ( AP3 ) y PISTILLATA ( PI ), ambos genes MADS-box. Una mutación de cualquiera de estos genes provoca la conversión homeótica de pétalos en sépalos y de estambres en carpelos. [21] Esto también ocurre en sus ortólogos en A. majus , que sonDEFICIENS ( DEF ) y GLOBOSA ( GLO ) respectivamente. [22] Para ambas especies la forma activa de unión con el ADN es la derivada del heterodímero: AP3 y PI, o DEF y GLO, se dimerizan . Esta es la forma en la que son capaces de funcionar. [23]
Las líneas GLO / PI que se han duplicado en Petunia contienen GLOBOSA1 de P. hybrida ( PhGLO1 , también llamada FBP1 ) y también PhGLO2 (también llamada PMADS2 o FBP3 ). Para los elementos funcionales equivalentes a AP3 / DEF en Petunia existe tanto un gen que posee una secuencia relativamente similar, llamado PhDEF y también existe un gen de función B atípico llamado PhTM6. Estudios filogenéticos han situado a los tres primeros dentro del linaje «euAP3», mientras que PhTM6 pertenece al de «paleoAP3». [24] Vale la pena señalar que, en términos de historia evolutiva, la aparición de la línea euAP3 parece estar relacionada con el surgimiento de las dicotiledóneas , ya que representantes de genes de función B de tipo euAP3 están presentes en dicotiledóneas mientras que genes paleoAP3 están presentes en monocotiledóneas y angiospermas basales, entre otras. [25]
Como se ha comentado anteriormente, los órganos florales de las angiospermas eudicotiledóneas se disponen en 4 verticilos diferentes, que contienen los sépalos, los pétalos, los estambres y los carpelos. El modelo ABC establece que la identidad de estos órganos está determinada por los genes homeóticos A, A+B, B+C y C, respectivamente. A diferencia de los verticilos de sépalos y pétalos de las eudicotiledóneas, el perigone de muchas plantas de la familia Liliaceae tiene dos verticilos petaloides externos casi idénticos (los tépalos ). Para explicar la morfología floral de las Liliaceae, van Tunen et al. propusieron en 1993 un modelo ABC modificado. Este modelo sugiere que los genes de clase B no sólo se expresan en los verticilos 2 y 3, sino también en el 1. Por tanto, se deduce que los órganos de los verticilos 1 y 2 expresan genes de clase A y B y es así como tienen una estructura petaloide. Este modelo teórico ha sido probado experimentalmente a través de la clonación y caracterización de homólogos de los genes Antirrhinum GLOBOSA y DEFICIENS en una Liliaceae, el tulipán Tulipa gesneriana . Estos genes se expresan en los verticilos 1,2 y 3. [26] Los homólogos GLOBOSA y DEFICIENS también han sido aislados y caracterizados en Agapanthus praecox ssp. orientalis ( Agapanthaceae ), que está filogenéticamente distante de los organismos modelo. En este estudio los genes fueron denominados ApGLO y ApDEF , respectivamente. Ambos contienen marcos de lectura abiertos que codifican para proteínas con 210 a 214 aminoácidos . El análisis filogenético de estas secuencias indicó que pertenecen a la familia de genes B de las monocotiledóneas . Los estudios de hibridación in situ revelaron que ambas secuencias se expresan en el verticilo 1, así como en el 2 y 3. En conjunto, estas observaciones muestran que el mecanismo de desarrollo floral de Agapanthus también sigue el modelo ABC modificado. [27]
En A. thaliana , la función C se deriva de un gen tipo MADS-box llamado AGAMOUS ( AG ), que interviene tanto en el establecimiento de la identidad de estambres y carpelos como en la determinación del meristemo floral. [16] Por lo tanto, los mutantes AG están desprovistos de androceo y gineceo y tienen pétalos y sépalos en su lugar. Además, el crecimiento en el centro de la flor es indiferenciado, por lo que los pétalos y sépalos crecen en verticilos repetitivos.
El gen PLENA ( PLE ) está presente en A. majus , en lugar del gen AG , aunque no es un ortólogo. Sin embargo, el gen FARINELLI ( FAR ) es un ortólogo, que es específico del desarrollo de las anteras y la maduración del polen . [28]
En Petunia , Antirrhinum y en maíz, la función C está controlada por una serie de genes que actúan de la misma manera. Los genes que son homólogos más cercanos de AG en Petunia son pMADS3 y la proteína de unión floral 6 ( FBP6 ). [28]
Los genes de función D fueron descubiertos en 1995. Estos genes son proteínas MADS-box y tienen una función distinta a las descritas previamente, aunque tienen cierta homología con los genes de función C. Estos genes se denominan FLORAL BINDING PROTEIN7 ( FBP7 ) y FLORAL BINDING PROTEIN1L ( FBP1l ). [12] Se encontró que, en Petunia , están involucrados en el desarrollo del óvulo. Posteriormente se encontraron genes equivalentes en Arabidopsis , [29] donde también están involucrados en el control del desarrollo de los carpelos y del óvulo e incluso con estructuras relacionadas con la dispersión de semillas .
La aparición de fenotipos interesantes en estudios de interferencia de ARN en petunia y tomate condujo, en 1994, a la definición de un nuevo tipo de función en el modelo de desarrollo floral. Inicialmente se pensó que la función E sólo estaba involucrada en el desarrollo de los tres verticilos más internos, sin embargo, trabajos posteriores encontraron que su expresión era necesaria en todos los verticilos florales. [13]
