Los generadores de patrones centrales ( CPG ) son circuitos neuronales biológicos autoorganizados [1] [2] que producen salidas rítmicas en ausencia de entrada rítmica. [3] [4] [5] Son la fuente de los patrones estrechamente acoplados de actividad neuronal que impulsan conductas motoras rítmicas y estereotipadas como caminar, nadar, respirar o masticar. La capacidad de funcionar sin entrada de áreas cerebrales superiores aún requiere entradas moduladoras , y sus salidas no son fijas. La flexibilidad en respuesta a la entrada sensorial es una cualidad fundamental del comportamiento impulsado por CPG. [3] [4] Para ser clasificado como un generador rítmico, un CPG requiere:
Los CPG se encuentran en los seres humanos y en la mayoría de los demás vertebrados, y en algunos invertebrados. [6] [7] [8] [9] [10] [11]
Las neuronas CPG pueden tener diferentes propiedades intrínsecas de membrana (ver esquema). [12] Algunas neuronas disparan ráfagas de potenciales de acción, ya sea de forma endógena o en presencia de sustancias neuromoduladoras. Otras neuronas son biestables y generan potenciales de meseta que pueden ser activados por un pulso de corriente despolarizante y terminados por un pulso de corriente hiperpolarizante. Muchas neuronas CPG se activan después de ser liberadas de la inhibición (rebote postinhibitorio). Otra característica común de las neuronas CPG es una disminución en la frecuencia de activación durante una despolarización constante (adaptación de la frecuencia de pico).
La generación de ritmo en las redes CPG depende de las propiedades intrínsecas de las neuronas CPG y sus conexiones sinápticas. Existen dos mecanismos generales para la generación de ritmo: marcapasos/seguidor e inhibición recíproca (ver esquema). [12]
En una red impulsada por un marcapasos, una o más neuronas actúan como un oscilador central (marcapasos) que impulsa a otras neuronas que no se activan (seguidoras) a seguir un patrón rítmico. Entre los ejemplos de redes impulsadas por un marcapasos se incluyen el ritmo pilórico del ganglio estomatogástrico de los crustáceos [13] y los ritmos respiratorios de los vertebrados. [14]
En una red impulsada por inhibición recíproca, dos (grupos de) neuronas se inhiben mutuamente. Estas redes se conocen como osciladores de medio centro. Las neuronas no son rítmicamente activas cuando están aisladas, pero pueden producir patrones de actividad alternados cuando se acoplan mediante conexiones inhibidoras. (Las neuronas también pueden producir patrones de actividad de otras fases relativas, incluida la sincronía, según las propiedades sinápticas). Las transiciones entre estados activados e inhibidos pueden ocurrir a través de varios mecanismos. Por ejemplo, la adaptación de la frecuencia de picos en la(s) neurona(s) en ráfaga puede liberar lentamente a la(s) otra(s) neurona(s) de la inhibición. [15] La inhibición recíproca es una característica central de muchos CPG, incluidos los involucrados en la locomoción. [16] [17] [18] [19]
Las redes CPG tienen conexiones sinápticas recurrentes extensas que incluyen excitación recíproca e inhibición recíproca. Las sinapsis en redes CPG están sujetas a modificaciones dependientes de la actividad a corto plazo. [20] [21] La depresión sináptica a corto plazo y la facilitación de las sinapsis pueden desempeñar un papel en las transiciones entre las fases activas e inactivas de la ráfaga y la terminación de las ráfagas. [22] [23]
Los circuitos CPG que se cree que están involucrados en el control de la locomoción consisten en neuronas motoras e interneuronas espinales y están ubicados en las regiones torácica inferior y lumbar de la médula espinal de los vertebrados , [24] y en cada neurómero del cordón nervioso ventral de los invertebrados . [25] Las neuronas CPG involucradas en la deglución están ubicadas en el tronco encefálico, específicamente en el núcleo hipogloso dentro del bulbo raquídeo. [26] [27]
Si bien la ubicación general de las neuronas CPG a menudo se puede inferir, la ubicación específica y la identidad de las neuronas participantes recién están comenzando a entenderse. Las redes CPG a menudo están distribuidas y se pueden reorganizar de manera flexible, lo que dificulta la identificación de las interneuronas espinales. En las últimas décadas, se han utilizado programas moleculares y genéticos que controlan los patrones neuronales para apuntar específicamente a las interneuronas espinales en ratones [28] y pez cebra. [29] El tubo neural en desarrollo del ratón embrionario muestra la expresión de distintos factores de transcripción en dominios a lo largo del eje dorsoventral de la médula espinal. [30] Estos dominios dan lugar a una población distinta de neuronas que se han clasificado como clases cardinales dorsales (dI1-dI6) y ventrales (V0-V3) de interneuronas espinales. [31] [32] [28] Las neuronas ventrales se consideran miembros de la red CPG espinal. [28] Cada una de estas clases de interneuronas se puede dividir en diversas subpoblaciones de neuronas con fenotipo de neurotransmisor, proyección axonal y función durante la locomoción distintos. [31] Por ejemplo, las interneuronas V2 se proyectan ipsilateralmente y se pueden clasificar como V2a excitatorias y V2b inhibidoras. Las V2 son importantes para la alternancia flexor-extensor y proporcionan excitación a las neuronas motoras. [31]
Los organismos deben adaptar su comportamiento para satisfacer las necesidades de sus entornos internos y externos. Los generadores de patrones centrales, como parte del circuito neuronal de un organismo, pueden modularse para adaptarse a las necesidades y el entorno del organismo. Se han descubierto tres funciones de la neuromodulación para los circuitos CPG: [3]
Las sinapsis neuromoduladoras pueden ser parte de la red CPG en sí. [33] Por ejemplo, el CPG subyacente a la respuesta de natación de escape en Tritonia diomedea contiene neuronas neuromoduladoras intrínsecas. Estas neuronas neuromoduladoras pueden mejorar la liberación de neurotransmisores de otra neurona en el circuito y se cree que sus acciones neuromoduladoras son importantes para producir el programa motor de natación. [34] Las entradas neuromoduladoras también pueden activar redes CPG y pueden ser necesarias para la generación de salida rítmica. La pérdida de entradas neuromoduladoras puede abolir la actividad rítmica de la red pilórica. [33] En vertebrados, se ha demostrado que la aplicación de neuromoduladores evoca la actividad locomotora. [35]
Los neuromoduladores pueden alterar la fuerza sináptica, así como las propiedades intrínsecas de las neuronas. [36] Estas acciones pueden alterar la frecuencia y las relaciones de fase entre las neuronas y, por lo tanto, cambiar el patrón de salida del circuito. Por ejemplo, la aplicación exógena de varios neuromoduladores puede generar un patrón motor trifásico en el STG, donde cada modulador genera un patrón motor diferente. [37] Las proyecciones neuromoduladoras que expresan un modulador común también pueden generar patrones diferentes de la misma red. La estimulación de diferentes neuronas de proyección que contienen proctolina en el STG produce un patrón motor distinto de la misma red debido a las diferencias en el complemento de cotransmisores de estas neuronas de proyección. [38]
Los efectos de los neuromoduladores se distribuyen por toda la red CPG. En particular, se ha demostrado que la dopamina afecta las propiedades celulares y sinápticas de casi todos los componentes de la red pilórica de los crustáceos. Además, la dopamina puede tener efectos opuestos en diferentes componentes de la red. Por lo tanto, el resultado final de la red refleja una combinación de acciones moduladoras en componentes individuales. [39]
La composición neuronal de los CPG puede variar con el estado del sistema. [40] Los neuromoduladores pueden activar o inhibir las neuronas de los CPG e incluso pueden combinar diferentes redes en una sola. [37] Por ejemplo, en el sistema nervioso estomatogástrico de la langosta, el neuropéptido, la hormona concentradora de pigmento rojo, puede fortalecer las sinapsis entre dos redes diferentes para crear un ritmo único y combinado. [41] Los neuromoduladores también pueden provocar el cambio de neuronas de una red a otra. [42]
Aunque la teoría de la generación central de patrones exige que la ritmicidad y los patrones básicos se generen centralmente, los CPG pueden responder a la retroalimentación sensorial para alterar los patrones de maneras apropiadas para la conducta. La alteración del patrón es difícil porque la retroalimentación recibida durante una sola fase puede requerir un cambio de movimiento en las otras partes del ciclo pautado para preservar ciertas relaciones de coordinación. Por ejemplo, caminar con una piedra en el zapato derecho altera toda la marcha, aunque el estímulo solo esté presente mientras se está de pie sobre el pie derecho. Incluso durante el tiempo en que el pie izquierdo está abajo y la retroalimentación sensorial está inactiva, se toman medidas para prolongar el balanceo de la pierna derecha y extender el tiempo sobre el pie izquierdo, lo que lleva a cojear. Este efecto podría deberse a efectos generalizados y duraderos de la retroalimentación sensorial sobre el CPG o a efectos a corto plazo sobre unas pocas neuronas que a su vez modulan las neuronas cercanas y difunden la retroalimentación a través de todo el CPG de esa manera. Se requiere cierto grado de modulación para permitir que un CPG asuma múltiples estados en respuesta a la retroalimentación. [3]
Además, el efecto de la entrada sensorial varía según la fase del patrón en el que se produce. Por ejemplo, al caminar, la resistencia a la parte superior del pie que se balancea (por ejemplo, mediante un palo horizontal) hace que el pie se levante más para pasar por encima del palo. Sin embargo, la misma entrada al pie de apoyo no puede hacer que el pie se levante o la persona se desplomaría. Por lo tanto, dependiendo de la fase, la misma entrada sensorial puede hacer que el pie se levante más o se sostenga más firmemente al suelo. "Este cambio en la respuesta motora en función de la fase del patrón motor se denomina inversión del reflejo y se ha observado en invertebrados (DiCaprio y Clarac, 1981) y vertebrados (Forssberg et al., 1977). No se sabe bien cómo se produce este proceso, pero nuevamente existen dos posibilidades. Una es que la entrada sensorial se dirige apropiadamente a diferentes neuronas del CPG en función de la fase del patrón motor. La otra es que la entrada llega a las mismas neuronas en todas las fases, pero que, como consecuencia de la forma en que la red transforma la entrada, la respuesta de la red varía apropiadamente en función de la fase del patrón motor". [3]
Un estudio de Gottschall y Nichols examinó la extremidad trasera de un gato descerebrado mientras caminaba (una función controlada por el CPG) en respuesta a cambios en la inclinación de la cabeza. Este estudio describe las diferencias en la marcha y la posición corporal de los gatos que caminan cuesta arriba, cuesta abajo y sobre superficies niveladas. Los receptores propioceptivos (órganos tendinosos de Golgi y husos musculares) y exterorreceptivos (ópticos, vestibulares y cutáneos) funcionan solos o en combinación para ajustar el CPG a la retroalimentación sensorial. El estudio exploró los efectos de los propioceptores del cuello (que brindan información sobre la ubicación relativa de la cabeza y el cuerpo) y los receptores vestibulares (que brindan información sobre la orientación de la cabeza en relación con la gravedad). Se hizo que los gatos descerebrados caminaran sobre una superficie nivelada con la cabeza nivelada, inclinada hacia arriba o hacia abajo. La comparación de los gatos descerebrados con gatos normales mostró patrones EMG similares durante la caminata nivelada y patrones EMG que reflejaban la caminata cuesta abajo con la cabeza inclinada hacia arriba y la caminata cuesta arriba con la cabeza inclinada hacia abajo. Este estudio demostró que los propioceptores del cuello y los receptores vestibulares contribuyen a la retroalimentación sensorial que altera la marcha del animal. Esta información puede ser útil para el tratamiento de los trastornos de la marcha. [43]
Los generadores de patrones centrales pueden cumplir muchas funciones. Los CPG pueden desempeñar papeles en el movimiento, la respiración, la generación de ritmo y otras funciones oscilatorias . A continuación se presentan varias funciones clave de los CPG.
Ya en 1911 se reconoció, mediante los experimentos de Thomas Graham Brown , que el patrón básico de la marcha puede ser producido por la médula espinal sin necesidad de órdenes descendentes desde la corteza. [44] [45]
La primera evidencia moderna de la existencia de un generador central de patrones se produjo aislando el sistema nervioso de la langosta y demostrando que podía producir una señal rítmica aislada que se parecía a la que emite la langosta en vuelo. Esto fue descubierto por Wilson en 1961. [3] Desde entonces, han surgido evidencias de la presencia de generadores centrales de patrones en animales vertebrados, comenzando con el trabajo sobre el gato en la década de 1960 realizado por Elzbieta Jankowska en Gotemburgo, quien proporcionó la primera evidencia de un generador central de patrones en la médula espinal. Esta sección aborda el papel del generador central de patrones en la locomoción de la lamprea y los humanos.
La lamprea se ha utilizado como modelo para los CPG de vertebrados porque, si bien su sistema nervioso tiene una organización vertebrada, comparte muchas características positivas con los invertebrados. Cuando se extrae de la lamprea, la médula espinal intacta puede sobrevivir durante días in vitro . También tiene muy pocas neuronas y puede estimularse fácilmente para producir un movimiento de natación ficticio indicativo de un generador de patrón central. Ya en 1983, Ayers, Carpenter, Currie y Kinch propusieron que había un CPG responsable de la mayoría de los movimientos ondulantes en la lamprea, incluyendo nadar hacia adelante y hacia atrás, excavar en el barro y arrastrarse sobre una superficie sólida, que aunque no es sorprendente que no coincidiera con la actividad en el animal intacto, sin embargo proporcionó la salida locomotora básica. [46] Se ha descubierto que los diferentes movimientos son alterados por neuromoduladores, incluida la serotonina en un estudio de Harris-Warrick y Cohen en 1985 [47] y la taquiquinina en un estudio de Parker et al. [48] en 1998. El modelo de lamprea de CPG para la locomoción ha sido importante para el estudio de los CPG. Aunque Sten Grillner afirma que la red locomotora está caracterizada, una afirmación que aparentemente ha sido aceptada acríticamente por el campo de la red locomotora de la médula espinal, de hecho hay muchos detalles faltantes y Grillner no puede proporcionar la evidencia que utiliza para respaldar sus afirmaciones (Parker 2006). [49] [50] Sin embargo, este modelo de circuito neuronal [51] del CPG de lamprea, que incluye tres clases (una excitatoria y dos inhibidoras) de neuronas pero omite detalles subcelulares, proporciona una comprensión a nivel de sistema de la locomoción generada por CPG cuya velocidad y dirección (nadar hacia adelante, hacia atrás o girar) están establecidas por entradas externas no rítmicas (desde el tronco encefálico ) al circuito. [51] Ahora se está utilizando un esquema general del CPG de lamprea en la creación de CPG artificiales. Por ejemplo, Ijspeert y Kodjabachian utilizaron el modelo de Ekeberg para la lamprea para crear CPG artificiales y simular movimientos de natación en un sustrato similar a la lamprea utilizando controladores basados en una codificación SGOCE. [52] Básicamente, estos son los primeros pasos hacia el uso de CPG para codificar la locomoción en robots. El modelo vertebrado de CPG también se ha desarrollado con el formalismo de Hodgkin-Huxley, [53] sus variantes [54] y enfoques de sistemas de control. [55] [56]Por ejemplo, Yakovenko y sus colegas han desarrollado un modelo matemático simple que describe los principios básicos propuestos por TG Brown con unidades de integración a umbral organizadas con conexiones mutuamente inhibitorias. Este modelo es suficiente para describir propiedades complejas de la conducta, como los diferentes regímenes de locomoción dominantes de extensores y flexores observados durante la estimulación eléctrica de la región locomotora mesencefálica (MLR), la locomoción ficticia inducida por MLR. [56]
Las conexiones entre los CPG que controlan cada extremidad gestionan la coordinación entre extremidades y, por tanto, los modos de andar en animales cuadrúpedos y posiblemente también bípedos. [57] [58] [59] [60] [61] La coordinación izquierda-derecha está mediada por interneuronas comisurales y anteroposteriores, así como la coordinación diagonal está mediada por interneuronas propioespinales de proyección larga. [62] [63] El equilibrio de la alternancia izquierda-derecha (mediada por las clases de neuronas V0d y V0v identificadas genéticamente) con las interneuronas comisurales promotoras de sincronización izquierda (potencialmente mediadas por neuronas V3) determina si se expresan caminar y trotar (modos de andar alternados) o galopar y saltar (modos de andar sincrónicos). [57] Este equilibrio cambia con el aumento de la velocidad, potencialmente debido a la modulación por el impulso supraespinal del MLR y mediado por la formación reticular, y causa transiciones de marcha dependientes de la velocidad características de los animales cuadrúpedos. [57] [60] [64] La transición de caminar a trotar ocurre potencialmente debido a la disminución más fuerte de la duración de la fase de extensión que de la de flexión con el aumento de la velocidad locomotora y podría estar mediada por la inhibición diagonal descendente a través de las neuronas propioespinales largas V0d, [60] lo que conduce a un solapamiento progresivamente creciente entre las extremidades diagonales hasta la sincronización diagonal (trote). [57] Las neuronas comisurales y propioespinales largas son un objetivo probable de las entradas aferentes supraespinales y somatosensoriales para ajustar la coordinación entre extremidades y la marcha a diferentes condiciones ambientales y de comportamiento. [60]
Los generadores de patrones centrales también contribuyen a la locomoción en los seres humanos. En 1994, Calancie et al. describieron el "primer ejemplo bien definido de un generador de ritmo central para caminar en el ser humano adulto". El sujeto era un hombre de 37 años que había sufrido una lesión en la médula espinal cervical 17 años antes. Después de una parálisis total inicial por debajo del cuello, el sujeto finalmente recuperó algo de movimiento de los brazos y los dedos y un movimiento limitado en las extremidades inferiores. No se había recuperado lo suficiente como para soportar su propio peso. Después de 17 años, el sujeto descubrió que cuando estaba acostado boca arriba y extendía las caderas, sus extremidades inferiores experimentaban movimientos similares a los de un paso mientras permanecía acostado. "Los movimientos (i) implicaban flexión y extensión alternas de sus caderas, rodillas y tobillos; (ii) eran suaves y rítmicos; (iii) eran lo suficientemente enérgicos como para que el sujeto pronto se sintiera incómodo debido a una excesiva 'tensión' muscular y una temperatura corporal elevada; y (iv) no podían detenerse mediante un esfuerzo voluntario". Después de un estudio exhaustivo del tema, los experimentadores concluyeron que "estos datos representan la evidencia más clara hasta la fecha de que tal red [CPG] existe en el hombre". [65] Cuatro años después, en 1998, Dimitrijevic, et al. demostraron que las redes generadoras de patrones lumbares humanos pueden activarse mediante el impulso a aferentes sensoriales de gran diámetro de las raíces posteriores. [6] Cuando se aplica estimulación eléctrica tónica a estas fibras en individuos con lesión medular motora completa (es decir, individuos en los que la médula espinal está funcionalmente aislada del cerebro) se puede provocar un movimiento rítmico, similar al del aparato locomotor, de las extremidades inferiores. Estas mediciones se realizaron en posición supina, minimizando así la retroalimentación periférica. Estudios posteriores demostraron que estos centros locomotores lumbares pueden formar una gran variedad de movimientos rítmicos al combinar y distribuir patrones estereotípicos a los numerosos músculos de las extremidades inferiores. [7] También se ha demostrado que un tratamiento farmacológico activador de CPG llamado Spinalon, activo a nivel central tras la administración oral, reactiva parcialmente las neuronas locomotoras espinales en pacientes con lesión medular completa o motora completa. De hecho, un estudio doble ciego, aleatorizado y controlado con placebo en cuarenta y cinco voluntarios con lesiones crónicas de AIS A/B (entre 3 meses y 30 años después del traumatismo) que se encontraban en posición supina por razones de seguridad, reveló que Spinalon por debajo de la dosis máxima tolerada (MTD de 500/125/50 mg/kg de L-DOPA/carbidopa/buspirona) fue bien tolerado. También se encontraron pruebas preliminares de eficacia utilizando grabaciones de video y electromiográficas, ya que las dosis inferiores a la MTD podían inducir de forma aguda movimientos rítmicos de las piernas similares a los de los locomotores en los grupos con Spinalon, pero no en los que recibieron placebo (almidón de maíz). [66]
Si la duración de los ciclos de pasos y las activaciones musculares fueran fijas, no sería posible cambiar la velocidad corporal y adaptarse a terrenos variables. Se ha sugerido que el CPG locomotor de los mamíferos comprende un "temporizador" (posiblemente en forma de osciladores acoplados) que genera ciclos de pasos de duraciones variables, y una " capa de formación de patrones ", que selecciona y gradúa la activación de los grupos motores . [53] [67] Aumentar el impulso neural desde la región locomotora del mesencéfalo (MLR) al CPG espinal aumenta la frecuencia del ciclo de pasos (la cadencia). [68] Las duraciones de la fase de balanceo y de postura varían en una relación bastante fija, y las fases de postura cambian más que las fases de balanceo. [69]
La información sensorial de las extremidades puede truncar o extender las duraciones de las fases individuales en un proceso similar al control de estados finitos (en el que las reglas "si-entonces" determinan cuándo ocurren las transiciones de estado). [70] [71] [72] Por ejemplo, si una extremidad que se balancea hacia adelante llega al final del balanceo en menos tiempo que la duración de la fase flexora generada por el CPG actual, la información sensorial haría que el temporizador del CPG terminara el balanceo y comenzara la fase de apoyo. [73] [74] Además, a medida que aumenta la velocidad corporal, la capa de formación de patrones aumentaría la activación muscular de manera no lineal para proporcionar mayores fuerzas de empuje y de soporte de carga. Se ha postulado que en movimientos bien predichos, las duraciones de las fases generadas por el CPG y las fuerzas musculares coinciden estrechamente con las requeridas por los eventos biomecánicos en evolución, lo que minimiza las correcciones sensoriales necesarias. Se ha acuñado el término "ajuste neuromecánico" para describir este proceso. [56]
La figura 1 ofrece un esquema simplificado que resume estos mecanismos propuestos. Un comando que especifica la velocidad corporal deseada desciende desde los centros superiores hasta el MLR, que impulsa el CPG locomotor espinal. El temporizador del CPG produce la cadencia y las duraciones de fase adecuadas y la capa de formación de patrones modula las salidas motoneuronales. [75] Los músculos activados resisten el estiramiento a través de sus propias propiedades biomecánicas intrínsecas, lo que proporciona una forma rápida de control de retroalimentación de longitud y velocidad. Los reflejos mediados por el órgano tendinoso de Golgi y otras aferencias proporcionan una compensación de carga adicional, pero el papel principal de la entrada sensorial puede ser ajustar o anular el CPG en las transiciones de postura-balanceo-postura. [76]
Como se describe en Neuromodulation, el CPG locomotor humano es muy adaptable y puede responder a la información sensorial. Recibe información del tronco encefálico así como del entorno para mantener la red regulada. Estudios más recientes no sólo han confirmado la presencia del CPG para la locomoción humana, sino que también han confirmado su robustez y adaptabilidad. Por ejemplo, Choi y Bastian demostraron que las redes responsables de la marcha humana son adaptables en escalas de tiempo cortas y largas. Demostraron adaptación a diferentes patrones de marcha y diferentes contextos de marcha. Además, demostraron que diferentes patrones motores pueden adaptarse de forma independiente. Los adultos incluso podrían caminar en cintas de correr yendo en una dirección diferente para cada pierna. Este estudio demostró que las redes independientes controlan la marcha hacia adelante y hacia atrás y que las redes que controlan cada pierna pueden adaptarse de forma independiente y ser entrenadas para caminar de forma independiente. [77] Por lo tanto, los humanos también poseen un generador de patrones central para la locomoción que es capaz no sólo de generar patrones rítmicos sino también de una notable adaptación y utilidad en una amplia variedad de situaciones.
El modelo trifásico es la visión clásica del CPG respiratorio. Las fases del CPG respiratorio se caracterizan por la actividad rítmica de: (1) el nervio frénico durante la inspiración; (2) las ramas del nervio laríngeo recurrente que inervan el músculo tiroaritenoideo durante la última etapa de la espiración; (3) las ramas del nervio intercostal interno que inervan el músculo triangular del esternón durante la segunda etapa de la espiración. La ritmicidad de estos nervios se considera clásicamente como originada a partir de un único generador de ritmo. En este modelo, la sincronización se produce por inhibición sináptica recíproca entre grupos de interneuronas activas secuencialmente.
Sin embargo, se ha propuesto un modelo alternativo [78] reforzado por ciertos datos experimentales. Según este modelo, el ritmo respiratorio es generado por dos generadores de ritmo anatómicamente distintos acoplados, uno en el complejo pre-Boetzinger [79] y el otro en el núcleo retrotrapezoidal / grupo respiratorio parafacial . Un estudio posterior proporcionó evidencia de la hipótesis de que una de las redes es responsable del ritmo de inspiración y la otra del ritmo de espiración. Por lo tanto, la inspiración y la espiración son funciones distintas y una no induce a la otra, como es la creencia común, sino que una de las dos domina el comportamiento al generar un ritmo más rápido.
La deglución implica la contracción coordinada de más de 25 pares de músculos en la orofaringe, la laringe y el esófago, que están activos durante una fase orofaríngea, seguida de la peristalsis esofágica primaria. La deglución depende de un centro de deglución , un CPG ubicado en el bulbo raquídeo , que involucra varios núcleos motores del tronco encefálico y dos grupos principales de interneuronas: un grupo de deglución dorsal (DSG) en el núcleo del tracto solitario y un grupo de deglución ventral (VSG) ubicado en el bulbo raquídeo ventrolateral por encima del núcleo ambiguo. Las neuronas del DSG son responsables de la generación del patrón de deglución, mientras que las del VSG distribuyen las órdenes a los diversos grupos de neuronas motoras. Como en otros CPG, el funcionamiento de la red central puede modularse mediante entradas periféricas y centrales, de modo que el patrón de deglución se adapte al tamaño del bolo.
Dentro de esta red, las conexiones inhibitorias centrales desempeñan un papel importante, produciendo una inhibición rostrocaudal que es paralela a la anatomía rostrocaudal del tracto deglutorio. Así, cuando las neuronas que controlan las partes proximales del tracto están activas, las que controlan las partes más distales se inhiben. Aparte del tipo de conexión entre las neuronas, las propiedades intrínsecas de las neuronas, especialmente las neuronas del NTS, probablemente también contribuyan a la configuración y la sincronización del patrón deglutorio.
El CPG de la deglución es un CPG flexible. Esto significa que al menos algunas de las neuronas de la deglución pueden ser neuronas multifuncionales y pertenecer a grupos de neuronas que son comunes a varios CPG. Uno de estos CPG es el respiratorio, que se ha observado que interactúa con el CPG de la deglución. [80] [81]
Los generadores de patrones centrales también pueden desempeñar un papel en la generación de ritmo para otras funciones en vertebrados. Por ejemplo, el sistema de vibrisas de la rata utiliza un CPG no convencional para los movimientos de batidor . "Al igual que otros CPG, el generador de batidor puede funcionar sin entrada cortical o retroalimentación sensorial. Sin embargo, a diferencia de otros CPG, las neuronas motoras de las vibrisas participan activamente en la ritmogénesis al convertir las entradas serotoninérgicas tónicas en la salida motora pautada responsable del movimiento de las vibrisas". [82] La respiración es otra función no locomotora de los generadores de patrones centrales. Por ejemplo, los anfibios larvarios logran el intercambio de gases en gran medida a través de la ventilación rítmica de las branquias. Un estudio mostró que la ventilación pulmonar en el tronco encefálico del renacuajo puede estar impulsada por un mecanismo similar al marcapasos, mientras que el CPG respiratorio se adapta en la rana toro adulta a medida que madura. [83] Por lo tanto, los CPG tienen una amplia gama de funciones en el animal vertebrado y son ampliamente adaptables y variables con la edad, el entorno y el comportamiento.
La ritmicidad en los CPG también puede ser resultado de propiedades celulares dependientes del tiempo, como la adaptación, la excitación retardada y el rebote postinhibitorio (PIR). El PIR es una propiedad intrínseca que provoca una actividad eléctrica rítmica al despolarizar la membrana una vez que desaparece el estímulo hiperpolarizante. Puede producirse por varios mecanismos, incluida la corriente de cationes activada por hiperpolarización (Ih), la corriente de calcio activada por bajo voltaje [84] o la desinactivación de las corrientes entrantes activadas por despolarización [85] . Una vez que ha cesado la inhibición, este período de PIR puede explicarse como el momento en que aumenta la excitabilidad neuronal. Es la propiedad de muchas neuronas del SNC que a veces da lugar a "ráfagas" de potencial de acción inmediatamente después de la entrada sináptica inhibitoria. "Debido a esto, se ha sugerido que la PIR puede contribuir al mantenimiento de la actividad oscilatoria en redes neuronales que se caracterizan por conexiones inhibitorias mutuas, como las involucradas en los comportamientos locomotrices. Además, la PIR a menudo se incluye como un elemento en modelos computacionales de redes neuronales que involucran inhibición mutua". [86] Por ejemplo, la "PIR en las neuronas del receptor de estiramiento del cangrejo de río es causada por la recuperación de la adaptación durante el curso de la hiperpolarización inhibitoria. Una característica de ese sistema es que la PIR solo ocurre si la hiperpolarización se impone sobre un fondo de excitación, causado en este caso por el estiramiento. También descubrieron que la PIR puede ser provocada en el receptor de estiramiento por pulsos de corriente hiperpolarizantes. Este fue un hallazgo importante porque mostró que la PIR es una propiedad intrínseca de la neurona postsináptica, relacionada con el cambio de potencial de membrana asociado con la inhibición pero independiente de los receptores transmisores o las propiedades presinápticas. Esta última conclusión ha resistido la prueba del tiempo, marcando a la PIR como una propiedad sólida de las neuronas del SNC en una amplia variedad de contextos". [87] Esta propiedad celular se puede observar más fácilmente en el circuito neuronal de la lamprea. El movimiento de natación se produce por la actividad neuronal alternada entre el lado izquierdo y el derecho del cuerpo, lo que hace que se incline hacia adelante y hacia atrás mientras crea movimientos oscilantes. Mientras la lamprea se inclina hacia la izquierda, hay una inhibición recíproca en el lado derecho que hace que se relaje debido a la hiperpolarización. Inmediatamente después de este estímulo hiperopolarizante, las interneuronas utilizan el rebote postinhibitorio para iniciar la actividad en el lado derecho. La despolarización de la membrana hace que se contraiga mientras que la inhibición recíproca ahora se aplica al lado izquierdo.
Los CPG desempeñan un papel igualmente crítico en la coordinación de conductas en los invertebrados, y el estudio de los CPG de invertebrados con menor número de neuronas ha ayudado a establecer principios generales de los CPG y su organización en el sistema nervioso. Un circuito modelo para estudiar los CPG es el ganglio estomatogástrico en cangrejos y langostas, un circuito de ~30 neuronas que contiene dos CPG que generan una salida motora rítmica para masticar y digerir los alimentos. [11] La disección de estos circuitos ha revelado los mecanismos neuronales de los CPG. Por ejemplo, el CPG pilórico, que controla la contracción y dilatación del píloro , contiene un conjunto de neuronas oscilatorias condicionales y una neurona marcapasos que se activa rítmicamente cuando se diseca fuera del circuito. [11] Los CPG también controlan conductas rítmicas coordinadas como caminar, volar y acicalarse en algunos invertebrados. [88] [89] [90] [91] La investigación continua sobre cómo los CPG controlan estos comportamientos ha revelado una arquitectura de CPG anidada para controlar comportamientos rítmicos en varias escalas de tiempo. [92] Otros ejemplos de CPG en animales invertebrados incluyen un CPG que modula la retirada refleja, la natación de escape y el gateo en el molusco Tritonia, [93] y para controlar los latidos del corazón de las sanguijuelas. [94] Los generadores de patrones centrales juegan un papel amplio en todos los animales y muestran una variabilidad y adaptabilidad sorprendentes en casi todos los casos.
Una teoría que concilia el papel de la retroalimentación sensorial durante la locomoción rítmica es redefinir los CPG como "estimadores de estado" en lugar de generadores de ritmo. [95] Desde esta perspectiva, los CPG son un procesador espinal intrínseco que corrige la retroalimentación sensorial imperfecta y adapta la entrada central a esta entrada periférica optimizada. [4] Los modelos que utilizan este marco pueden lograr un comportamiento rítmico, así como una locomoción ficticia, sin incorporar generadores de ritmo independientes.
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