Órganos de almacenamiento de esperma en la mosca de la fruta Drosophila melanogaster . La hembra se apareó primero con el macho GFP y luego se volvió a aparear con el macho RFP.
El almacenamiento de esperma femenino es un proceso biológico y, a menudo, un tipo de selección sexual en el que los espermatozoides transferidos a una hembra durante el apareamiento se retienen temporalmente dentro de una parte específica del tracto reproductivo antes de que el ovocito u óvulo sea fertilizado. Este proceso tiene lugar en algunas especies de animales. El sitio de almacenamiento es variable entre los diferentes taxones animales y abarca desde estructuras que parecen funcionar únicamente para la retención de esperma, como la espermateca de insectos [1] y los túbulos de almacenamiento de esperma de aves ( anatomía de las aves ), [2] [3] hasta regiones más generales. del tracto reproductivo enriquecido con receptores a los que se asocian los espermatozoides antes de la fertilización, como la porción caudal del oviducto de la vaca que contiene anexinas que asocian los espermatozoides . [4] El almacenamiento de esperma femenino es una etapa integral en el proceso reproductivo de muchos animales con fertilización interna. Tiene varias funciones biológicas documentadas que incluyen:
Apoyar a los espermatozoides al: a.) permitir que los espermatozoides experimenten transiciones bioquímicas, llamadas hiperactivación de capacitación e motilidad , en las que se vuelven fisiológicamente capaces de fertilizar un ovocito (por ejemplo, mamíferos) [5] [6] y b.) mantener la viabilidad del espermatozoide hasta que se ovula el ovocito (p. ej., insectos y mamíferos). [5] [7]
Disminuir la incidencia de polispermia (por ejemplo, en algunos mamíferos como los cerdos). [5] [8]
Permitir que el apareamiento, la ovulación y/o la fertilización ocurran en diferentes momentos o en diferentes ambientes (por ejemplo, muchos insectos y algunos anfibios, reptiles, aves y mamíferos). [9] [10] [11]
Apoyar la fertilidad femenina prolongada y sostenida (por ejemplo, algunos insectos). [12] [13]
Tiene un papel que influye en la proporción de sexos de la descendencia entre algunos insectos que poseen un sistema de determinación del sexo haplodiploide (por ejemplo, hormigas, abejas, avispas y trips, así como algunos insectos verdaderos y algunos escarabajos). [14] [15] [16]
Sirve como un escenario en el que los espermatozoides de diferentes machos que se aparean compiten por el acceso a los ovocitos, un proceso llamado competencia de espermatozoides , y en el que las hembras pueden utilizar preferentemente espermatozoides de algunos machos sobre los de otros, lo que se denomina preferencia femenina de esperma o elección femenina críptica (por ejemplo, muchos animales invertebrados, aves y reptiles). [17] [18] [19]
Mayor diversidad de descendencia.
Una ventaja importante que obtienen las hembras de los insectos que almacenan esperma es una mayor diversidad genética en su descendencia. Hay muchas formas en que las hembras pueden alterar la genética de sus crías para aumentar su éxito y diversidad. Un ejemplo de cómo se puede lograr esto es en las hembras de Scathophaga que fertilizan preferentemente los huevos para sobrevivir en diferentes ambientes. Dado que muchos entornos requieren diferentes rasgos para tener éxito, las hembras de alguna manera pueden hacer coincidir los espermatozoides (adquiridos de múltiples parejas) que tienen los mejores genes para cualquier entorno en el que se desarrollen. [20] Muchas de las diferentes propiedades del medio ambiente, incluidas la temperatura y las propiedades térmicas, afectan la elección de esperma de la hembra. [21] Los estudios también han demostrado que la oviposición no es aleatoria y las hembras ponen huevos con diferentes genotipos de PGM ( fosfoglucomutasa ) en diferentes ambientes para optimizar el éxito de la descendencia. Las hembras son muy conscientes de su entorno y manipulan la diversidad genética de su descendencia de manera apropiada para asegurar su éxito.
Otra forma en que las hembras que almacenan esperma pueden alterar la diversidad de su descendencia es controlando la relación con los machos que les proporcionan esperma. La depresión endogámica puede tener un impacto perjudicial en las poblaciones de organismos y se debe al apareamiento de individuos estrechamente relacionados. Para combatir este efecto, las hembras de los insectos parecen ser capaces de separar el esperma de parientes del esperma de no parientes para elegir la mejor opción para fertilizar sus óvulos. Las hembras de los grillos pueden almacenar preferentemente el esperma de varios machos no relacionados con el de sus hermanos; esto da como resultado que más descendientes tengan padres no relacionados. Poder elegir entre espermatozoides después del apareamiento podría ser ventajoso para las hembras porque elegir entre parejas antes de la cópula puede ser más costoso, o simplemente puede ser demasiado difícil distinguir a los machos antes del apareamiento. [22] Las hembras poseen habilidades notables para seleccionar espermatozoides para almacenar y fertilizar sus óvulos, lo que hará que su descendencia sea diversa. Aunque se ha demostrado que la mayoría de las especies de insectos hembras pueden almacenar esperma, los ejemplos específicos que se han estudiado podrían incluir grillos de campo, [22] moscas del estiércol [21] y moscas de la fruta del Mediterráneo. [23] Las mujeres se benefician en gran medida de este mecanismo, pero los hombres a menudo pueden experimentar una baja aptitud física porque su paternidad no está segura.
El esperma almacenado a menudo determina qué macho termina fertilizando la mayor cantidad de óvulos. Un ejemplo de esto se ve en los escarabajos rojos de la harina , donde la mayor parte del esperma se almacena en el primer apareamiento. Otro macho puede extraer el esperma previamente almacenado para tener mejores posibilidades de apareamiento exitoso.
Coevolución antagonista
Los genitales espinosos, como los de este gorgojo del frijol , pueden ayudar a eliminar los espermatozoides de las estructuras de almacenamiento de espermatozoides.
La coevolución antagónica es la relación entre hombres y mujeres donde la morfología sexual cambia con el tiempo para cambiar con los rasgos sexuales del opuesto para lograr el máximo éxito reproductivo. [24] Uno de esos avances son los sitios alternativos de almacenamiento de esperma, como los receptáculos seminales, las espermatecas y las pseudoespermatecas, que son complejos y extremadamente variables para permitir más opciones en la selección de espermatozoides. [25] En algunos casos, los sitios de almacenamiento de esperma pueden producir proteasas que descomponen varias proteínas en el líquido seminal masculino, lo que da como resultado la selección femenina en el esperma. [26]
Al igual que las mujeres, los hombres han desarrollado respuestas para contrarrestar las adaptaciones evolutivas del sexo opuesto. Las respuestas de los insectos pueden variar tanto en los genitales como en las estructuras de los espermatozoides, junto con variaciones en el comportamiento. Los genitales masculinos espinosos ayudan a anclar el macho a la hembra durante la cópula y eliminan el esperma de los machos anteriores de las estructuras de almacenamiento femeninas. [27] Los machos también han desarrollado formas alternativas de copular. En el caso de las chinches, los machos inseminan traumáticamente a las hembras, lo que permite un paso más rápido de los espermatozoides a los sitios de almacenamiento de espermatozoides femeninos. [28] Los espermatozoides son recibidos por el mesospermalege y finalmente llegan a las espermatecas, también conocidas como conceptáculos seminales .
A nivel microscópico, los machos de Drosophila tienen diferentes longitudes de cola de esperma que corresponden a varios tamaños de receptáculos seminales femeninos. [29] Una cola de esperma masculina más larga ha demostrado un mayor éxito reproductivo con un receptáculo seminal femenino más grande, mientras que se ha descubierto que los espermatozoides con colas cortas tienen más éxito en receptáculos seminales más pequeños.
Elección femenina críptica
La capacidad de almacenar y separar espermatozoides de varios machos permite a las hembras manipular la paternidad eligiendo qué espermatozoides fertilizan sus óvulos, un proceso conocido como elección femenina críptica. Existe evidencia de esta capacidad en muchos taxones diferentes, incluidos pájaros , reptiles , gasterópodos , arácnidos e insectos . [30] [31] [32] [33] [20] Al combinar el almacenamiento de esperma a largo plazo con un comportamiento poliándrico, las hembras de la familia de las tortugas Testudinidae tienen acceso a esperma de una variedad de machos genéticamente diferentes y pueden influir potencialmente en la nidada. paternidad durante cada evento de fertilización, no solo a través de sus elecciones de apareamiento. Como resultado de nidadas con una mayor variación en los genes paternos y una mayor competencia por los espermatozoides, las hembras pueden maximizar tanto la calidad genética como el número de crías. [34]
La elección críptica permite a las hembras elegir preferentemente el esperma. De este modo, las hembras pueden aparearse varias veces y asignar espermatozoides a sus óvulos según el fenotipo paterno o según otras características. En algunos casos, como en el caso de la mosca amarilla del estiércol , ciertos rasgos masculinos afectarán la aptitud de los huevos puestos en condiciones ambientales particulares. Las hembras pueden elegir el esperma según la calidad masculina en función de su interacción con el medio ambiente. [21] En otras especies, como la mosca Dryomyza anilis , las hembras eligen preferentemente el esperma de un lugar de almacenamiento sobre otro. Los machos de esta especie han desarrollado comportamientos, como dar golpecitos abdominales, para aumentar la cantidad de esperma almacenado en el lugar de almacenamiento preferido. [35] También existe evidencia de este patrón de almacenamiento, elección críptica y comportamiento masculino en el escarabajo de la harina Tribolium castaneum . [36] Algunas especies, como Egernia striolata , no sólo utilizan la selección de almacenamiento de esperma para mejorar la aptitud de su descendencia, sino también para darles ventaja en caso de conflicto sexual. [37]
Mecanismos
Contracciones musculares femeninas
La contracción muscular como medio para mover los espermatozoides a través del sistema reproductivo dentro y fuera de las estructuras de almacenamiento se ha examinado en dípteros , ortópteros y lepidópteros , así como en las especies Rhodnius prolixus y el picudo del algodón . En R. prolixus , las contracciones peristálticas rítmicas del oviducto provocan contracciones de la bolsa copuladora y el movimiento de la espermateca . Este movimiento de la espermateca da como resultado la migración de los espermatozoides hacia el conducto espermatecal y hacia el reservorio de espermateca. [38] [39] [40] En el picudo del algodón, las contracciones también se utilizan para mover los espermatozoides de las espermatecas para que puedan fertilizar el óvulo. [41] Se ha observado en las langostas que el sistema nervioso inicia las contracciones musculares reproductivas femeninas. [42] En algunas especies, como R. prolixus , las contracciones que mueven los espermatozoides al almacenamiento de esperma son iniciadas por una secreción masculina en la eyaculación. [38] Las secreciones masculinas, como la glicoproteína ACP36D en Drosophila , también pueden desempeñar un papel en la preparación del sistema reproductor femenino para el almacenamiento de esperma. Provoca cambios en la forma del útero que permiten el acceso de los espermatozoides a los órganos de almacenamiento de esperma. [43]
Sistema nervioso de insectos femeninos
El sistema nervioso de las hembras de los insectos afecta muchos de los procesos implicados en el almacenamiento de esperma. El sistema nervioso puede indicar contracciones musculares , absorción de líquidos y liberación de hormonas , todo lo cual ayuda a mover los espermatozoides hacia los órganos de almacenamiento. [44] Cuando el sistema nervioso de las hembras de la mosca de la fruta ( Drosophila melanogaster ) fue reemplazado por un sistema nervioso masculinizado mediante manipulación genética, el almacenamiento de esperma se vio afectado, lo que sugiere que el sistema nervioso femenino es único y necesario para almacenar el esperma adecuadamente. [45]
El sistema nervioso es responsable de varios métodos de fertilización. En la langosta migratoria ( Locusta migratoria ), la presencia de un óvulo en la cámara genital provoca un aumento de las contracciones espermatecales. Como resultado, se libera esperma para fertilizar el óvulo. Luego se activa un bucle neural (desde el ganglio VIII a través del nervio N2B hasta los nervios N2B2, N2B3, N2B4 y N2B6b) para dirigir los espermatozoides a fertilizar el óvulo mediante contracciones musculares. [44] En la mosca de la fruta del Caribe ( Anastrepha suspensa ), tanto las espermatecas como sus conductos están inervados por un ganglio abdominal ubicado debajo del primer esternito abdominal . [46] Esta ubicación sugiere que el receptáculo de esperma puede comprimir e influir en la cantidad de esperma que la mosca hembra absorbe o libera. [46]
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