Armillaria luteobubalina , comúnmente conocida como hongo de miel australiano , es una especie de hongo de la familia Physalacriaceae . Ampliamente distribuido en el sur de Australia, el hongo es responsable de una enfermedad conocida comopodredumbre de la raíz por Armillaria , una de las principales causas de la muerte de los árboles de eucalipto y la muerte regresiva de los bosques . Es la más patógena y extendida de las seis especies de Armillaria que se encuentran en Australia. El hongo también se ha recolectado en Argentina y Chile. Los cuerpos fructíferos tienen sombreros de color crema a tostadoque crecen hasta 10 cm (4 pulgadas) de diámetro y tallos que miden hasta 20 cm (8 pulgadas) de largo por 1,5 cm (1 pulgada) de espesor. Los cuerpos fructíferos, que aparecen en la base de los árboles infectados y otras plantas leñosas en otoño (marzo-abril), son comestibles , pero requieren cocción para eliminar el sabor amargo. El hongo se dispersa a través de esporas producidas en las branquias en la parte inferior de los sombreros, y también al crecer vegetativamente a través de los sistemas de raíces de los árboles hospedantes. La capacidad del hongo de propagarse vegetativamente se ve facilitada por un sistema de aireación que le permite difundir oxígeno de manera eficiente a través de rizomorfos (estructuras similares a raíces formadas por densas masas de hifas) .
Armillaria luteobubalina fue descrita por primera vez en 1978, después de haber sido descubierta varios años antes creciendo en una plantación de eucaliptos en el sureste de Australia. Se distinguió de otras especies conocidas de Armillaria australianas por su patogenicidad agresiva. Los árboles infectados pueden tardar años en mostrar signos de enfermedad, lo que lleva a una subestimación de la prevalencia de la enfermedad. Los estudios muestran que la propagación de enfermedades en los bosques de eucaliptos está asociada con tocones infectados que quedan después de las operaciones de tala . Aunque se han sugerido varios métodos para controlar la propagación de enfermedades, son en gran medida económica o ambientalmente inviables. Los análisis filogenéticos han determinado que A. luteobubalina está estrechamente relacionada con A. montagnei y que ambas especies están a su vez estrechamente relacionadas con la especie brasileña A. paulensis . La distribución de A. luteobubalina sugiere que es una especie antigua que se originó antes de la separación del supercontinente precursor Gondwana .
Armillaria luteobubalina fue descrita por primera vez en 1978 por los micólogos Roy Watling y Glen Kile, quienes estudiaron sus efectos en una plantación de rápido crecimiento de Eucalyptus regnans cerca de Traralgon, Victoria . La plantación, establecida en 1963, consistía principalmente en árboles con una altura media de unos 25 m (80 pies). Un grupo de árboles muertos y moribundos descubierto en 1973 sugirió el ataque de un patógeno primario virulento , es decir, uno capaz de infectar a un huésped antes de la invasión de otros patógenos secundarios. Este hallazgo fue inconsistente con el comportamiento patógeno de las especies de Armillaria conocidas en Australia en ese momento, A. mellea y A. elegans . Estudios posteriores durante los siguientes años mostraron que el hongo se propaga por el crecimiento de micelios subterráneos en los sistemas de raíces, expandiéndose hacia afuera desde el tocón infectado inicial a un promedio de 2,5 m (8,2 pies) por año. La mayoría de los registros australianos de infecciones por Armillaria se referían a A. mellea , basándose en la presencia de rizomorfos negros . [1] Durante más de cien años, se pensó que A. mellea era una especie pleiomórfica (que se presenta en varias formas distintas) con una amplia distribución y rango de hospedadores, y patogenicidad variable. [2] lo que llevó a una gran confusión entre taxonomistas y fitopatólogos por igual. [3] En 1973, Veikko Hintikka informó sobre una técnica para distinguir entre especies de Armillaria cultivándolas juntas como aislados de esporas individuales en placas de Petri y observando cambios en la morfología de los cultivos. [4] Utilizando técnicas similares, los micólogos finalmente determinaron que el complejo de especies de Armillaria mellea en Europa y América del Norte, de hecho, consistía en cinco y diez "especies biológicas" distintas, respectivamente. [5] [6]
Watling y Kile compararon los caracteres macroscópicos y microscópicos de la Armillaria patógena con A. polymyces (ahora conocida como A. obscura ), A. mellea , A. limonea y A. novae-zelandiae y encontraron suficientes diferencias entre ellas para justificar la designación de la especie como nueva. Su epíteto específico se deriva del latín lutea "amarillo", y fue elegido para resaltar una característica distintiva importante: el color amarillo intenso del sombrero y la falta de tonos rojizos o marrones en el tallo típicos de otras Armillaria residentes . [1]
Un estudio filogenético de especies sudamericanas de Armillaria concluyó que A. luteobubalina está en un linaje que incluye a A. montagnei , y estas son hermanas de un linaje que contiene a A. paulensis , [7] una especie conocida a partir de un solo espécimen recolectado en São Paulo , Brasil. [8] Aunque son muy similares, los especímenes de A. luteobubalina tienen esporas más pequeñas que los especímenes argentinos de A. montagnei , y su distinción está bien respaldada por el análisis filogenético. [9] Con base en el análisis de enzimas pécticas , A. luteobubalina está estrechamente relacionada con A. limonea , una especie que se encuentra en Nueva Zelanda; [10] este resultado corrobora los análisis filogenéticos informados en 2003 [11] y 2006. [12] El análisis molecular de 27 colecciones de A. luteobubalina del suroeste de Australia Occidental y una de Traralgon reveló cuatro grupos polimórficos distintos. La variedad genética sugiere que es originaria de Australia. [13]
El sombrero , que puede alcanzar los 10 cm (4 pulgadas) de diámetro, tiene una forma convexa o aplanada con un umbo central (una elevación redondeada) y presenta varios tonos de crema, amarillo y tostado. La superficie del sombrero está cubierta de escamas más oscuras y se siente áspera al tacto. El borde del sombrero, o margen, está enrollado hacia adentro en los ejemplares jóvenes. Las láminas abarrotadas son sinuosas y de color blanco a crema inicialmente, crema parduzco o marrón rosado en la madurez, y a veces con marcas amarillas o de color óxido cerca de los márgenes. [14] El tallo es central (es decir, se une al sombrero en el centro) y mide hasta 20 cm (8 pulgadas) de largo por 1,5 cm (1 pulgada) de grosor. Es ligeramente más grueso en su base que en su ápice, a veces casi como un bulbo. La superficie del tallo está veteada de fibrillas que recorren su longitud de arriba a abajo. Tiene un anillo lanoso amarillo flácido que puede desarrollar bordes irregulares y dentados con el tiempo. La pulpa es blanca y en el tallo tiene una consistencia lanosa o fibrosa. [1] Aunque tiene un sabor picante y amargo, Armillaria luteobubalina es comestible y la cocción elimina el amargor. [15]
La huella de esporas es blanca cuando está fresca, pero se vuelve más color crema cuando está seca. Las esporas lisas son ovaladas a elipsoides, hialinas (translúcidas), no amiloideas (lo que significa que no absorben el yodo del reactivo de Melzer ) y normalmente miden 6,5–7,5 por 4,5–5,5 μm . Los basidios (células portadoras de esporas) tienen paredes delgadas, son hialinos y carecen de conexiones de abrazadera en sus bases. Por lo general, tienen cuatro esporas, pero ocasionalmente dos, con esterigmas (proyecciones que se adhieren a las esporas) de hasta 4 μm de largo. Los queilocistidios ( cistidios que aparecen en el borde de una branquia) tienen en su mayoría forma de maza, paredes delgadas, son hialinos y miden 15–30 por 6–10 μm. [1]
En Australia se encuentran otras cinco especies de Armillaria . [16] Dentro del rango de A. luteobubalina , A. hinnulea está restringida a hábitats de barrancos . A. fumosa es una especie más rara que se encuentra solo en lugares mal drenados o estacionalmente húmedos. [17] A. luteobubalina y A. montagnei comparten características del sombrero y un sabor desagradable similar, pero la última especie tiene un sombrero teñido de oliva, esporas más grandes (9,5–11 por 5,5–7 μm en comparación con 6,5–7,5 por 4,5–5,5 μm) y un anillo más visible que los encontrados en A. luteobubalina . [9] La morfología de las estructuras vegetativas de A. limonea es claramente diferente a la de A. luteobubalina , y se puede utilizar para distinguir las dos especies. [18] A. novae-zelandiae tiene un sombrero pegajoso más aplanado y un tallo debajo del anillo y se encuentra en bosques húmedos, y A. pallidula es una especie con láminas de color crema que maduran a un rosa pálido que se encuentra en Australia tropical y que surge de tocones de árboles muertos o de las raíces de árboles muertos o vivos. [19] A. luteobubalina es la única especie de Armillaria que se encuentra en Australia Occidental. [15] Distinguir las especies australianas es económicamente importante, porque A. luteobubalina es más patógena que los otros miembros del género. Una prueba de diagnóstico molecular, desarrollada en 2002, puede identificar con precisión cada especie utilizando ADN extraído de sus micelios. Antes de esto, la identificación de especies se limitaba a las épocas en que los cuerpos fructíferos estaban en temporada. Esta tecnología también reveló una variación en el material molecular de A. luteobubalina que sugería reproducción sexual. [20]
Armillaria luteobubalina se ha registrado en el sureste de Australia, desde la esquina sureste de Queensland a través del este de Nueva Gales del Sur y a través de Victoria hasta el sureste de Australia del Sur . También se encuentra en Tasmania y el suroeste de Australia Occidental . [14] Los de los bosques de karri (que consisten principalmente en la especie E. diversicolor ) del suroeste tienen sombreros más pálidos y amarillentos que los de los bosques de jarrah (que contienen predominantemente Eucalyptus marginata ) más al norte. [15] Los cuerpos fructíferos surgen en la madera, especialmente en tocones o alrededor de la base de los árboles, y a menudo en grandes cantidades. Suelen aparecer entre abril y julio, aunque la mayor parte de la producción se produce en la segunda mitad de mayo. [21] Abundante en los bosques, puede invadir jardines y huertos, donde puede atacar a muchas plantas leñosas. [19] [22] El hongo de la miel infectó y mató muchas plantas cerca de los árboles tuart ( Eucalyptus gomphocephala ) que habían sido talados cerca de Kings Park en los suburbios de Perth. [15] Armillaria luteobubalina se encuentra comúnmente en los bosques de eucalipto en Australia, [1] [21] y se cree que es la especie de Armillaria más patógena y más extendida en los principales tipos de bosques del oeste de Australia. [23] [24] El hongo también ha sido reportado en el sur de América del Sur, en Argentina y Chile. [7] Un estudio de 2003 de la filogenética molecular y el patrón de su distribución en América del Sur y Australia indica que A. luteobubalina es una especie antigua, originaria de antes de la separación del supercontinente precursor Gondwana . Las diferencias genéticas entre los aislamientos en las poblaciones de América del Sur y Australia indican un largo período de separación geográfica, y los autores sugieren que "más tarde podrían considerarse taxones independientes". [11]
Los árboles infectados por A. luteobubalina muestran síntomas característicos tanto por encima como por debajo del suelo. Por encima del suelo, la base del árbol desarrolla lesiones en forma de V invertida y la madera infectada sufre podredumbre blanca , un proceso de descomposición fúngica de la madera en el que se descomponen la celulosa y la lignina de la albura , dejando la madera fibrosa. La corteza del tallo muere y se decolora hasta 3 m (10 pies) por encima del suelo. En otoño aparecen racimos de cuerpos fructíferos en la base del árbol. Las copas pueden mostrar un deterioro gradual o la muerte del árbol puede ocurrir de repente. Por debajo del suelo, los síntomas característicos de las infecciones incluyen la pudrición de los extremos de las raíces de los árboles, albura podrida por podredumbre blanca y la presencia de áreas en forma de abanico de micelio blanco debajo de la corteza muerta o infectada. [16]
En los bosques de eucaliptos talados selectivamente en las tierras altas centrales de Victoria, se ha estimado que alrededor del 3-5% del área forestal está "moderadamente a severamente afectada" por la podredumbre de la raíz de Armillaria causada por A. luteobubalina . [25] Una revisión de las plantaciones de eucalipto plantadas en Nueva Gales del Sur de 1994 a 2005 encontró que la infección por A. luteobubalina era rara y solo representaba el 1% de la mortalidad en total. En este caso, los casos se habían restringido a Eucalyptus nitens en la meseta de Dorrigo . [26] A diferencia de otras especies de Armillaria que se encuentran en los bosques nativos de Australia, que requieren que un árbol huésped se debilite por una infección previa por una especie diferente, A. luteobubalina es un patógeno primario y puede infectar árboles sanos. [25] [27] Las raíces de los árboles pueden estar infectadas durante años antes de mostrar síntomas sobre el suelo, lo que dificulta evaluar con precisión la verdadera extensión de la enfermedad en una masa forestal. [28] Los estudios se realizan generalmente en otoño, para que coincidan con la aparición de los cuerpos fructíferos; la infección se evalúa por la presencia de cicatrices basales en los árboles y la aparición de los cuerpos fructíferos. Sin embargo, varios factores (como el costo, las condiciones variables en el sitio y los árboles enfermos asintomáticos) dificultan que estos estudios detecten de manera confiable todas las infecciones. Un estudio mostró que los exámenes sobre el suelo detectaron solo el 50% de los árboles realmente infectados, lo que llevó a subestimar la incidencia de la infección real en un 20-40%. El estudio utilizó métodos de estudio más intensivos para determinar que los bosques de rebrote de karri de 25 a 30 años en Australia occidental mostraron una incidencia promedio de infección del 40-45%. [16]
Varios estudios han demostrado que la propagación de la podredumbre de la raíz de Armillaria en los bosques de eucalipto está asociada con tocones infectados que permanecen después de que se ha talado un área . [28] [29] [30] Armillaria luteobubalina puede persistir en estos tocones, usándolos como fuente de alimento durante hasta 25 años o más. [27] En un caso informado en Ovens, Victoria , la enfermedad se propagó a las plantas de arándanos ( especie Vaccinium ) a través de fragmentos enterrados de eucalipto infectado que quedaron después de la preparación del sitio previamente forestado para la plantación. [31] En rodales forestales individuales, [32] la infección por hongos generalmente se encuentra en parches de enfermedad discretos separados por rodales de árboles sanos, una distribución discontinua. [27] La fotografía aérea a gran escala se puede utilizar para identificar regiones de bosque infectadas por la especie. [33] La especie también causa daños a los árboles y arbustos en los bosques de dunas costeras , matorrales y comunidades de brezales . [34] Se puede encontrar en una amplia gama de huéspedes, pero se asocia más comúnmente con (en orden de frecuencia decreciente) jarrah ( Eucalyptus marginata ), banksia toro ( Banksia grandis ), marri ( E. calophylla ), Lasiopetalum floribundum y Acacia saligna . [35] También ha infectado poblaciones dispersas de wandoo ( E. wandoo ). [36] También se ha informado que el hongo infecta especies de Nothofagus en Argentina y Pinus radiata en Chile. [7] Armillaria luteobubalina utiliza "un sistema de aireación elaborado y sofisticado" que le permite entregar oxígeno de manera eficiente a los rizomorfos , lo que lo ayuda a prosperar en entornos con poco oxígeno. [37] [38] Cuando se cultiva , el micelio se desarrolla en una región continua de tejido con una corteza perforada. Este tejido es hidrófobo y resistente a encharcarse. Los rizomorfos se desarrollan debajo de grupos de los llamados "poros de aire" cerca de las perforaciones. Estos espacios de gas conectan la atmósfera con el canal central del rizomorfo, para facilitar la difusión.de oxígeno y saciar el alto requerimiento de oxígeno del organismo durante el crecimiento. Se cree que este sistema de aireación es un factor importante en la patogenicidad del organismo, lo que le permite crecer en superficies de raíces húmedas o anegadas y enviar hifas o rizomorfos a raíces vivas o tocones cortados, donde las condiciones pueden ser hipóxicas . [38] Los rizomorfos tienen un patrón de ramificación dicotómico, de modo que se dividen o bifurcan en varios intervalos. Los experimentos y las observaciones de campo han demostrado que esto permite que el hongo sea un patógeno más agresivo y virulento que las especies de Armillaria cuyos rizomorfos se ramifican monopodialmente (donde las ramas laterales crecen desde un tallo principal). [39] Aunque la estructura de los rizomorfos de A. luteobubalina está especializada para propagarse en condiciones potencialmente anaeróbicas, el micelio del suelo es adaptativo y puede amplificar la superficie de absorción de las hifas periféricas en respuesta a la presencia de suelo rico en nutrientes. [40]
Los métodos para controlar la propagación de la podredumbre de la raíz por Armillaria incluyen la eliminación física de árboles infectados, tocones y raíces grandes; [41] fumigación del suelo alrededor de los huéspedes infectados; e inyección de fumigantes directamente en los huéspedes infectados. [42] Estos métodos a menudo no son prácticos debido al alto costo, la introducción de productos químicos tóxicos que afectan a otros organismos o problemas de salud y seguridad para el operador. [42] [43] El control biológico es otro método que se ha investigado para controlar la podredumbre de la raíz causada por A. luteobubalina . En un estudio, los tocones raleados de Eucalyptus diversicolor se inocularon simultáneamente con A. luteobubalina y uno de los hongos sapróbicos de descomposición de la madera Coriolus versicolor , Stereum hirsutum y Xylaria hypoxylon ; los tres hongos redujeron significativamente la infección por A. luteobubalinea . [44] Estos resultados se hicieron eco en otro estudio de tocones en bosques de rebrote de karri, donde se demostró que la presencia de otros hongos de descomposición de la madera suprimieron el crecimiento de A. luteobubalina en la base del tocón. [24]
