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Fraccionamiento de isótopos de carbono en la fotosíntesis oxigénica

La fotosíntesis convierte el dióxido de carbono en carbohidratos a través de varias vías metabólicas que proporcionan energía a un organismo y reaccionan preferentemente con ciertos isótopos estables de carbono . [1] El enriquecimiento selectivo de un isótopo estable sobre otro crea fraccionamientos isotópicos distintos que se pueden medir y correlacionar entre fotótrofos oxigénicos . El grado de fraccionamiento de isótopos de carbono está influenciado por varios factores, incluido el metabolismo, la anatomía, la tasa de crecimiento y las condiciones ambientales del organismo. Comprender estas variaciones en el fraccionamiento de carbono entre especies es útil para estudios biogeoquímicos , incluida la reconstrucción de la paleoecología , la evolución de las plantas y la caracterización de las cadenas alimentarias . [2] [3]

Modelo simplificado de una reacción química con vías para un isótopo ligero (H) y un isótopo pesado (D) del hidrógeno. El mismo principio se aplica al isótopo ligero 12 C y al isótopo pesado 13 C del carbono. Las posiciones en los pozos de energía se basan en el oscilador armónico cuántico . Nótese el estado de energía más bajo del isótopo más pesado y el estado de energía más alto del isótopo más ligero. En condiciones cinéticas, como una reacción enzimática con RuBisCO, el isótopo más ligero se ve favorecido debido a una energía de activación más baja.

La fotosíntesis oxigénica es una vía metabólica facilitada por los autótrofos , incluidas las plantas, las algas y las cianobacterias. Esta vía convierte el dióxido de carbono inorgánico de la atmósfera o el entorno acuático en carbohidratos , utilizando agua y energía de la luz, luego libera oxígeno molecular como producto. El carbono orgánico contiene menos del isótopo estable Carbono-13 , o 13 C, en relación con el carbono inorgánico inicial de la atmósfera o el agua porque la fijación de carbono fotosintética implica varias reacciones de fraccionamiento con efectos isotópicos cinéticos . [4] Estas reacciones experimentan un efecto isotópico cinético porque están limitadas por la superación de una barrera de energía de activación . El isótopo más ligero tiene un estado de energía más alto en el pozo cuántico de un enlace químico, lo que le permite formarse preferentemente en productos. Diferentes organismos fijan el carbono a través de diferentes mecanismos, que se reflejan en las diferentes composiciones isotópicas en las vías fotosintéticas (consulte la tabla a continuación y la explicación de la notación en la sección "Medición de isótopos de carbono"). Las siguientes secciones describirán las diferentes vías fotosintéticas oxigénicas y lo que contribuye a sus valores delta asociados.

Diferentes vías fotosintéticas (C3, C4 y CAM) producen biomasa con diferentes valores de δ 13 C.

Medición de isótopos de carbono

El carbono en la Tierra se presenta de forma natural en dos isótopos estables, con un 98,9 % en forma de 12 C y un 1,1 % en 13 C. [1] [8] La proporción entre estos isótopos varía en los organismos biológicos debido a procesos metabólicos que utilizan selectivamente un isótopo de carbono sobre el otro, o "fraccionan" el carbono a través de efectos cinéticos o termodinámicos. [1] La fotosíntesis oxigénica tiene lugar en plantas y microorganismos a través de diferentes vías químicas, por lo que varias formas de material orgánico reflejan diferentes proporciones de isótopos de 13 C. La comprensión de estas variaciones en el fraccionamiento del carbono entre especies se aplica en la geoquímica de isótopos y los estudios de isótopos ecológicos para comprender los procesos bioquímicos, establecer cadenas alimentarias o modelar el ciclo del carbono a través del tiempo geológico. [5]

Las fracciones de isótopos de carbono se expresan utilizando la notación delta de δ 13 C ("delta trece C"), que se informa en partes por mil ( por mil , ‰). [9] δ 13 C se define en relación con el Vienna Pee Dee Belemnite (VPDB, 13 C/ 12 C = 0,01118) como un estándar de referencia establecido . [8] [10] Esto se llama "valor delta" y se puede calcular a partir de la siguiente fórmula:

Reacciones de fotosíntesis

La vía química de la fotosíntesis oxigenada fija el carbono en dos etapas: las reacciones dependientes de la luz y las reacciones independientes de la luz.

Las reacciones dependientes de la luz capturan la energía de la luz para transferir electrones desde el agua y convertir NADP + , ADP y fosfato inorgánico en moléculas de almacenamiento de energía NADPH y ATP . La ecuación general para las reacciones dependientes de la luz es generalmente: [11]

Descripción general del ciclo de Calvin y la vía de fijación de carbono C3

2 H 2 O + 2 NADP + + 3 ADP + 3 P i + luz → 2 NADPH + 2 H + + 3 ATP + O 2

Las reacciones independientes de la luz se someten al ciclo de Calvin-Benson , en el que la energía del NADPH y el ATP se utiliza para convertir el dióxido de carbono y el agua en compuestos orgánicos a través de la enzima RuBisCO . La ecuación general general para las reacciones independientes de la luz es la siguiente: [11]

3 CO2 + 9 ATP + 6 NADPH + 6 H + → C3H6O3 - fosfato + 9 ADP + 8 P i + 6 NADP + + 3 H2O

Los productos de 3 carbonos (C3H6O3 - fosfato ) del ciclo de Calvin se convierten posteriormente en glucosa u otros carbohidratos como almidón , sacarosa y celulosa .

Fraccionamiento mediante RuBisCO

Carboxilación de ribulosa-1,5-bisfosfato (1) en dos moléculas de 3-fosfoglicerato (4) por RuBisCO. La molécula intermedia en (3) es 3-ceto-2-carboxiarabinitol-1,5-bisfosfato, que se desintegra casi instantáneamente en 3-fosfoglicerato.

El gran fraccionamiento de 13 C en la fotosíntesis se debe a la reacción de carboxilación, que es llevada a cabo por la enzima ribulosa-1,5-bisfosfato carboxilasa oxigenasa, o RuBisCO . [5] RuBisCO cataliza la reacción entre una molécula de cinco carbonos, ribulosa-1,5-bisfosfato (abreviada como RuBP) y CO 2 para formar dos moléculas de ácido 3-fosfoglicérico (abreviado como PGA). PGA reacciona con NADPH para producir 3-fosfogliceraldehído . [4]

Se predice que el fraccionamiento isotópico debido a la carboxilación de Rubisco (forma I) por sí sola es una disminución del 28‰, en promedio. [12] [5] Sin embargo, los valores de fraccionamiento varían entre organismos, desde una disminución del 11‰ observada en algas cocolitofóridas hasta una disminución del 29‰ observada en espinacas . [13] [14] RuBisCO causa un efecto isotópico cinético porque 12 CO 2 y 13 CO 2 compiten por el mismo sitio activo y 13 C tiene una tasa de reacción intrínsecamente más baja. [15]

13Modelo de fraccionamiento C

Además de los efectos discriminantes de las reacciones enzimáticas, la difusión del gas CO 2 al sitio de carboxilación dentro de una célula vegetal también influye en el fraccionamiento isotópico. [16] Dependiendo del tipo de planta (ver secciones a continuación), el CO 2 externo debe transportarse a través de la capa límite y los estomas y hacia el espacio gaseoso interno de una célula vegetal, donde se disuelve y se difunde al cloroplasto. [5] La difusividad de un gas es inversamente proporcional a la raíz cuadrada de su masa molecular reducida (en relación con el aire), lo que hace que el 13 CO 2 sea 4,4‰ menos difusivo que el 12 CO 2 .

Un modelo predominante para el fraccionamiento del CO 2 atmosférico en las plantas combina los efectos isotópicos de la reacción de carboxilación con los efectos isotópicos de la difusión del gas en la planta en la siguiente ecuación: [16]

Dónde:

Este modelo, derivado ab initio , describe en general el fraccionamiento del carbono en la mayoría de las plantas, lo que facilita la fijación del carbono C3 . Se han realizado modificaciones a este modelo con hallazgos empíricos. [17] Sin embargo, varios factores adicionales, no incluidos en este modelo general, aumentarán o disminuirán el fraccionamiento de 13 C en las distintas especies. Dichos factores incluyen la reacción de oxigenación competitiva de RuBisCO, adaptaciones anatómicas y temporales a la actividad enzimática y variaciones en el crecimiento y la geometría celular. Los fraccionamientos isotópicos de diferentes vías fotosintéticas se caracterizan de forma única por estos factores, como se describe a continuación.

En plantas C3

Histogramas de las proporciones de isótopos de carbono de las gramíneas modernas. Nótese que las plantas C3 tienen un agotamiento de 13 C de aproximadamente el 14‰ en relación con las plantas C4.

Una planta C3 utiliza la fijación de carbono C3 , una de las tres vías metabólicas de la fotosíntesis que también incluyen C4 y CAM (descritas a continuación). Estas plantas se denominan "C3" debido al compuesto de tres carbonos ( ácido 3-fosfoglicérico o 3-PGA) producido por el mecanismo de fijación de CO2 en estas plantas. Este mecanismo C3 es el primer paso del ciclo de Calvin-Benson, que convierte CO2 y RuBP en 3 -PGA .

Las plantas C3 son el tipo de planta más común y generalmente prosperan con intensidades de luz solar y temperaturas moderadas, concentraciones de CO2 superiores a 200 ppm y abundante agua subterránea. [18] Las plantas C3 no crecen bien en regiones muy cálidas o áridas, en las que las plantas C4 y CAM están mejor adaptadas.

Las fraccionaciones isotópicas en la fijación de carbono C3 surgen de los efectos combinados de la difusión del gas CO 2 a través de los estomas de la planta y la carboxilación a través de RuBisCO . [1] La conductancia estomática discrimina al 13 C más pesado en un 4,4‰. [1] La carboxilación de RuBisCO contribuye a una discriminación mayor del 27‰. [1]

La enzima RuBisCO cataliza la carboxilación del CO 2 y del azúcar de 5 carbonos, RuBP , en 3-fosfoglicerato , un compuesto de 3 carbonos, a través de la siguiente reacción:

El producto 3-fosfoglicerato se agota en 13 C debido al efecto isotópico cinético de la reacción anterior. El fraccionamiento total de 13 C para la fotosíntesis C3 varía entre -20 y -37‰. [2]

El amplio rango de variación en los valores delta expresados ​​en plantas C3 está modulado por la conductancia estomática , o la tasa de CO 2 que entra, o vapor de agua que sale, de los pequeños poros en la epidermis de una hoja. [1] El δ 13 C de las plantas C3 depende de la relación entre la conductancia estomática y la tasa fotosintética, que es un buen indicador de la eficiencia del uso del agua en la hoja. [19] Las plantas C3 con alta eficiencia de uso del agua tienden a estar menos fraccionadas en 13 C (es decir, δ 13 C es relativamente menos negativo) en comparación con las plantas C3 con baja eficiencia de uso del agua. [19]

En plantas C4

En la vía C4, una capa de células del mesófilo rodea las células de la vaina del haz que tienen grandes cloroplastos necesarios para el ciclo de Calvin. A: Célula del mesófilo B: Cloroplasto C: Tejido vascular D: Célula de la vaina del haz E: Estroma F: Tejido vascular: proporciona una fuente continua de agua 1) El carbono se fija para producir oxaloacetato por la PEP carboxilasa. 2) La molécula de cuatro carbonos luego sale de la célula y entra en los cloroplastos de las células de la vaina del haz. 3) Luego se descompone liberando dióxido de carbono y produciendo piruvato. El dióxido de carbono se combina con ribulosa bifosfato y procede al ciclo de Calvin.

Las plantas C4 han desarrollado la vía de fijación de carbono C4 para conservar la pérdida de agua, por lo que son más frecuentes en climas cálidos, soleados y secos. [20] Estas plantas se diferencian de las plantas C3 porque el CO2 se convierte inicialmente en una molécula de cuatro carbonos, malato , que se transporta a las células de la vaina del haz, se libera nuevamente como CO2 y solo entonces ingresa al ciclo de Calvin. En contraste, las plantas C3 realizan directamente el ciclo de Calvin en las células del mesófilo, sin hacer uso de un método de concentración de CO2 . El malato, el compuesto de cuatro carbonos, es el homónimo de la fotosíntesis "C4". Esta vía permite que la fotosíntesis C4 transporte eficientemente CO2 a la enzima RuBisCO y mantenga altas concentraciones de CO2 dentro de las células de la vaina del haz . Estas células son parte de la anatomía característica de la hoja de kranz , que separa espacialmente los tipos de células fotosintéticas en una disposición concéntrica para acumular CO2 cerca de RuBisCO. [21]

Estos mecanismos químicos y anatómicos mejoran la capacidad de RuBisCO para fijar carbono, en lugar de realizar su derrochadora actividad oxigenasa . La actividad oxigenasa de RuBisCO, llamada fotorrespiración , hace que el sustrato RuBP se pierda por oxigenación y consume energía al hacerlo. Las adaptaciones de las plantas C4 proporcionan una ventaja sobre la vía C3, que pierde eficiencia debido a la fotorrespiración. [22] La relación entre la fotorrespiración y la fotosíntesis en una planta varía con las condiciones ambientales, ya que la disminución de las concentraciones de CO 2 y el aumento de O 2 aumentarían la eficiencia de la fotorrespiración. [20] El CO 2 atmosférico en la Tierra disminuyó abruptamente en un punto entre 32 y 25 millones de años atrás. Esto dio una ventaja selectiva a la evolución de la vía C4, que puede limitar la tasa de fotorrespiración a pesar del CO 2 ambiental reducido . [23] Hoy en día, las plantas C4 representan aproximadamente el 5% de la biomasa vegetal en la Tierra, pero alrededor del 23% de la fijación de carbono terrestre. [24] [25] [26] Los tipos de plantas que utilizan la fotosíntesis C4 incluyen pastos y cultivos económicamente importantes, como el maíz , la caña de azúcar , el mijo y el sorgo . [22] [27]

El fraccionamiento isotópico difiere entre la fijación de carbono C4 y C3, debido a la separación espacial en plantas C4 de la captura de CO 2 (en las células del mesófilo) y el ciclo de Calvin (en las células de la vaina del haz). En plantas C4, el carbono se convierte en bicarbonato , se fija en oxaloacetato a través de la enzima fosfoenolpiruvato (PEP) carboxilasa y luego se convierte en malato . [4] El malato se transporta desde el mesófilo a las células de la vaina del haz , que son impermeables al CO 2 . El CO 2 interno se concentra en estas células a medida que el malato se reoxida y luego se descarboxila nuevamente en CO 2 y piruvato. Esto permite que RuBisCO realice la catálisis mientras que el CO 2 interno es lo suficientemente alto para evitar la reacción de fotorrespiración competitiva. El valor delta en la vía C4 es de -12 a -16‰ agotado en 13 C debido a los efectos combinados de la PEP carboxilasa y RuBisCO.

La discriminación isotópica en la vía C4 varía en relación con la vía C3 debido a los pasos de conversión química adicionales y la actividad de la PEP carboxilasa. Después de la difusión en los estomas, la conversión de CO2 a bicarbonato concentra el 13C más pesado. Por lo tanto, la fijación posterior a través de la PEP carboxilasa se agota menos en 13C que la de la Rubisco: aproximadamente un 2‰ en la PEP carboxilasa, frente al 29‰ en la RuBisCO. [1] [5] Sin embargo, una parte del carbono isotópicamente pesado que se fija mediante la PEP carboxilasa se filtra fuera de las células de la vaina del haz. Esto limita el carbono disponible para la RuBisCO, que a su vez reduce su efecto de fraccionamiento. [4] Esto explica que el valor delta general en las plantas C4 sea de -12 a -16 ‰. [4]

En plantas CAM

Las plantas que utilizan el metabolismo ácido de las crasuláceas , también conocido como fotosíntesis CAM, separan temporalmente sus reacciones químicas entre el día y la noche. Esta estrategia modula la conductancia estomática para aumentar la eficiencia del uso del agua, por lo que está bien adaptada a los climas áridos. [28] Durante la noche, las plantas CAM abren los estomas para permitir que el CO2 entre en la célula y se fije en ácidos orgánicos que se almacenan en vacuolas. Este carbono se libera al ciclo de Calvin durante el día, cuando los estomas se cierran para evitar la pérdida de agua, y las reacciones de luz pueden impulsar la producción necesaria de ATP y NADPH. [29] Esta vía se diferencia de la fotosíntesis C4 porque las plantas CAM separan el carbono almacenando el CO2 fijado en vesículas durante la noche y luego transportándolo para su uso durante el día. Por lo tanto, las plantas CAM concentran temporalmente el CO2 para mejorar la eficiencia de la RuBisCO, mientras que las plantas C4 concentran espacialmente el CO2 en las células de la vaina del haz. La distribución de plantas que utilizan la fotosíntesis CAM incluye epífitas (por ejemplo, orquídeas , bromelias ) y xerófitas (por ejemplo, suculentas , cactus ). [30]

En el metabolismo ácido de las crasuláceas, el fraccionamiento isotópico combina los efectos de la vía C3 durante el día y la vía C4 durante la noche. Por la noche, cuando la temperatura y la pérdida de agua son menores, el CO2 se difunde a través de los estomas y produce malato a través de la fosfenolpiruvato carboxilasa. [4] [6] Durante el día siguiente, los estomas se cierran, el malato se descarboxila y el CO2 se fija mediante RuBisCO. Este proceso por sí solo es similar al de las plantas C4 y produce valores característicos de fraccionamiento de C4 de aproximadamente -11‰. [6] Sin embargo, por la tarde, las plantas CAM pueden abrir sus estomas y realizar la fotosíntesis C3. [6] Solo durante el día, las plantas CAM tienen un fraccionamiento de aproximadamente -28‰, característico de las plantas C3. [6] Estos efectos combinados proporcionan valores de δ 13 C para las plantas CAM en el rango de -10 a -20‰.

La relación 13 C a 12 C en las plantas CAM puede indicar la separación temporal de la fijación de CO 2 , que es la extensión de la biomasa derivada de la fijación nocturna de CO 2 en relación con la fijación diurna de CO 2. [31] Esta distinción se puede hacer porque la carboxilasa PEP, la enzima responsable de la absorción neta de CO 2 durante la noche, discrimina 13 C menos que RuBisCO, que es responsable de la absorción diurna de CO 2. Se predeciría que las plantas CAM que fijan CO 2 principalmente durante la noche mostrarían valores de δ 13 C más similares a las plantas C4, mientras que la fijación diurna de CO 2 mostraría valores de δ 13 C más similares a las plantas C3.

En el fitoplancton

A diferencia de las plantas terrestres, donde la difusión de CO 2 en el aire es relativamente rápida y normalmente no es limitante, la difusión de CO 2 disuelto en el agua es considerablemente más lenta y a menudo puede limitar la fijación de carbono en el fitoplancton. [5] A medida que el CO 2 gaseoso (g) se disuelve en CO 2 (aq) acuoso , se fracciona por efectos cinéticos y de equilibrio que dependen de la temperatura. [32] En relación con las plantas, la fuente de CO 2 disuelto para el fitoplancton se puede enriquecer en 13 C en aproximadamente un 8‰ a partir del CO 2 atmosférico . [33]

El fraccionamiento isotópico de 13 C por la fotosíntesis del fitoplancton se ve afectado por la difusión de CO2 acuoso extracelular en la célula, la tasa de crecimiento celular dependiente de RuBisCO y la geometría y área de superficie celular. [7] El uso de mecanismos de concentración de bicarbonato y carbono en el fitoplancton distingue el fraccionamiento isotópico de las vías fotosintéticas de las plantas.

La diferencia entre las concentraciones intracelulares y extracelulares de CO2 refleja la demanda de CO2 de una célula de fitoplancton, que depende de su tasa de crecimiento. La relación entre la demanda y la oferta de carbono regula la difusión de CO2 en la célula y está correlacionada negativamente con la magnitud del fraccionamiento de carbono por parte del fitoplancton. [34] Combinadas, estas relaciones permiten utilizar el fraccionamiento entre el CO2 (aq) y la biomasa del fitoplancton para estimar las tasas de crecimiento del fitoplancton. [35]

Sin embargo, la tasa de crecimiento por sí sola no explica el fraccionamiento observado. El flujo de CO2 (aq) que entra y sale de una célula es aproximadamente proporcional al área de superficie celular, y la biomasa de carbono celular varía en función del volumen celular. La geometría del fitoplancton que maximiza el área de superficie en relación con el volumen debería tener un fraccionamiento isotópico mayor a partir de la fotosíntesis. [36]

Las características bioquímicas del fitoplancton son similares a las de las plantas C3, mientras que las características de intercambio de gases se asemejan más a la estrategia C4. [37] Más específicamente, el fitoplancton mejora la eficiencia de su enzima principal fijadora de carbono, RuBisCO, con mecanismos de concentración de carbono (CCM), de la misma manera que las plantas C4 acumulan CO2 en las células de la vaina del haz. Las diferentes formas de CCM en el fitoplancton incluyen la captación activa de bicarbonato y CO2 a través de la membrana celular, el transporte activo de carbono inorgánico desde la membrana celular a los cloroplastos y la conversión activa y unidireccional de CO2 en bicarbonato. [38] Los parámetros que afectan el fraccionamiento de 13 C en el fitoplancton contribuyen a valores de δ 13 C entre -18 y -25‰. [4] [7]

Véase también

Referencias

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