El teatro fue creado por el director, actor y crítico Jacques Copeau en el viejo Athénée-Saint-Germain el 23 de octubre de 1913 al que se sumaron Louis Jouvet y Charles Dullin con la compañía del mismo nombre.
Escogió el nombre de Théâtre du Vieux-Colombier por la calle, para facilitar al público su localización.
Jean Tedesco tomó la dirección en 1934 y proyectaría películas de vanguardia de Abel Gance, Griffith, Louis Delluc, Jean Epstein, Marcel L'herbier y Charlie Chaplin.
Se realizaron importantes estrenos de obras de Alfred Jarry, Henri Troyat, Tennessee Williams, Paul Claudel, Thornton Wilder, Tristan Tzara, Arthur Miller, Gabriel Marcel, Edward Albee y actuaron la Compañía de los Quince, Jean Vilar, Germaine Montero, Serge Reggiani, etc.
En 1961 fue llamado Jacques Copeau y en 1970 dirigido por Marthe Mercadier, corrió el riesgo de desaparecer en 1975 cuando ella lo abandonó.