Electo por el Sóviet Supremo en sesión conjunta de sus dos cámaras, tenía potestad legislativa cuando este no sesionaba (el Sóviet Supremo solo se reunía en dos períodos anuales).
Los diputados electos al Presídium duraban en sus cargos cuatro años, lo mismo que cada legislatura del Sóviet Supremo.
El Presídium estaba integrado por el Presidente, un diputado por cada una de las quince repúblicas, un secretario y veinte miembros ordinarios.
Durante la elaboración del proyecto de Constitución Soviética de 1936 y su discusión a nivel nacional, ya se habían hecho propuestas para reemplazar el máximo órgano colectivo del Sóviet Supremo por el cargo exclusivo y personal del presidente soviético.
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