En 1932, organizó con Henry-Russell Hitchcock la primera exposición dedicada a la arquitectura moderna en el Museo de Arte Moderno, que dio nombre al movimiento posterior conocido como Estilo Internacional.

[2]​[3]​[4]​ Escribió para Justicia Social y Examiner, donde publicó una reseña admirativa del libro de Hitler Mein Kampf.

[1]​ Evadió la acusación y la cárcel cooperando con la fiscalía, aunque, según algunos críticos, pudo deberse a sus conexiones sociales, pero nunca se presentaron pruebas de ello.

[8]​ En la actualidad, sus rascacielos destacan en los skylines de Nueva York, Houston, Chicago, Detroit, Minneapolis, Pittsburgh, Atlanta, Madrid y otras ciudades.

Entre sus antepasados se encuentran los Huguenot Jacques Cortelyou, que trazó el primer plano urbanístico de Nueva Amsterdam para Peter Stuyvesant.

[11]​ Asistió a la Hackley School en Tarrytown (Nueva York), y luego estudió en la Universidad de Harvard, donde se centró en el aprendizaje del griego, la filología, la historia y la filosofía, en particular la obra de los filósofos presocráticos.

Johnson viajó a Alemania y Polonia como corresponsal, donde escribió con admiración sobre los nazis.

Contó que se emocionó al ver a «todos esos chicos rubios vestidos de cuero negro» desfilando ante el Führer.

[1]​ En 1941, Johnson diseñó y construyó su primer edificio, una casa en el número 9 de Ash Street, en Cambridge, Massachusetts.La casa, fuertemente influenciada por Mies van der Rohe, tiene un muro alrededor del solar que se funde con la estructura.

Construyó una pequeña casa, influida por la obra de Mies, en Sagaponack, Long Island.

[28]​ En 1949 comenzó a construir una nueva residencia, la Glass House' en New Canaan, Connecticut, que se terminó en 1949.

Los laterales del edificio son de cristal y acero pintado al carbón; el suelo, de ladrillo, no está a ras del suelo, sino que se eleva 10 pulgadas por encima.

The New York Times» la describió en 2005 como “una de las mejores estructuras residenciales del siglo XX”.

En Nueva York, diseñó dos importantes ampliaciones modernistas del Museo de Arte Moderno: un nuevo anexo y, como complemento, el Jardín de Esculturas Abby Aldrich Rockefeller (1953).

Johnson contribuyó decisivamente a orientar el encargo hacia Mies trabajando con Phyllis Lambert, hija del director general de Seagram.

El edificio fue diseñado por Mies, y los interiores de los restaurantes Four Seasons y Brasserie (posteriormente rediseñados), así como el mobiliario de oficina fueron diseñados por Johnson.

Los elementos estructurales exteriores están revestidos de bronce y granito canadiense «negro».

En 1967, Johnson entró en una nueva fase de su carrera, fundando una sociedad con el arquitecto John Burgee.

En Nueva York diseñó el Museum of Television and Radio (actual Paley Center for Media) (1991).

En 1982, trabajando en colaboración con John Burgee, terminó uno de sus edificios más famosos, el 550 Madison Avenue', (primero conocido como AT&T Building, luego edificio Sony antes de adoptar su nombre actual).

Construido entre 1978 y 1982, es un rascacielos con una entrada arqueada de ocho pisos de altura y un frontón partido en la parte superior que recuerda a un enorme mueble Chippendale del siglo XVIII.

No fue la primera obra de arquitectura posmoderna, pues Robert Venturi y Frank Gehry ya habían construido edificios posmodernos de menor escala, y Michael Graves había terminado el Portland Building (1980-82) en Portland, Oregón, dos años antes.

[33]​ Fue designado monumento de la ciudad por la New York City Landmarks Preservation Commission en 2018.

En 1988, la empresa pasó a llamarse John Burgee Architects, con Johnson como «asesor de diseño».

Ritchie había sido socio durante muchos años en el despacho Johnson-Burgee y era el socio responsable del edificio AT&T y del 190 South LaSalle de oficinas, un rascacielos diseñado como homenaje al demolido Templo Masónico de Chicago.

Durante los diez años siguientes, colaboraron estrechamente y exploraron nuevas direcciones en la arquitectura, diseñando edificios como objetos escultóricos.

Las torres tienen 26 pisos cada una, y ambas están inclinadas 15 grados respecto a la vertical.

El diseño incluye una capilla abovedada, un campanile y un jardín de meditación, un laberinto.

El cubo contiene la zona de culto, bajo una semiesfera, que se presenta como la apertura simbólica al cielo.

El plano vertical rectangular de granito divide la iglesia y abre la capilla a la luz.