No solo destacó por sus actuaciones, sino que además tuvo participación en algunas películas como guionista, productor y director.

Un mes antes de su undécimo cumpleaños, Fonda se pegó un tiro accidental en el abdomen que casi provoca su muerte.

John Lennon dijo inmediatamente después: You're making me feel like I've never been born".

Volviendo a Nueva York, Fonda se unió al grupo teatral del Cecilwood Theatre en 1960.

[9]​ Esta interpretación le valió a Fonda su primera Globo de Oro al actor revelación.

Fonda continuó trabajando en televisión, participando en capítulos aislados de series como Channing, Arrest and Trial, The Alfred Hitchcock Hour y Twelve O'Clock High.

[10]​ Fonda produjo buenas sensaciones en Robert Rossen que lo eligió para integrarlo en el reparto de su siguiente película Lilith (1964), junto a Warren Beatty, Jean Seberg y Gene Hackman.

[11]​ Fonda también protagonizó The Young Lovers (1964), película sobre el embarazo fuera del matrimonio, única inmersión de Samuel Goldwyn Jr.

Como publicó la revista Playboy en un reportaje, Fonda se había ganado una "sólida reputación de desertor".

La banda Buffalo Springfield protestó por la violencia de la policía en esos disturbios en su canción "For What It's Worth".

Fonda hizo un piloto para televisión High Noon: The Clock Strikes Noon Again, rodado en diciembre de 1965, basado en la película Solo ante el peligro (1952), donde Fonda hacía el papel que en la película original hacía Gary Cooper.

En la televisión, apareció en el telefilm Certain Honorable Men (1968), junto a Van Heflin y escrita por Rod Serling.

[18]​ Pero el gran salto en la fama de Fonda fue cuando produjo, coescribió y protagonizó Easy Rider (1969), dirigida por Dennis Hopper.

Fonda interpretó a "Wyatt",[19]​ un carismático y lacónico hombre que luce una chaqueta con la bandera de los Estados Unidos en la espalda.

Hopper filmó el viaje por carretera a través del país representado casi en su totalidad en exteriores.

Después del éxito de Easy Rider, Hopper y Fonda se embarcaron en más proyectos juntos.

[21]​ Por su parte, Fonda dirigió y protagonizó el western Hombre sin fronteras (The Hired Hand) (1971).

La película recibió críticas mixtas y fracasó comercialmente en su lanzamiento inicial, pero muchos años después, en 2001, se mostró una versión completamente restaurada en varios festivales de cine.

En ese mismo año, compartió protagonismo con Lindsay Wagner en Two People dirigida por Robert Wise, en el que encarna a un desertor de la Guerra del Vietnam.

Su padre, Henry Fonda, también hizo una breve aparición, y es la única película en la que actuaron juntos.

Fonda también tuvo una breve aparición en el éxito Los local del Cannonball (The Cannonball Run) (1981), como el jefe de los motoristas que es un guiño irónico a sus películas anteriores sobre motocicletas, y la película fue un gran éxito de taquilla ese año con un gran elenco.

A pesar del sólido reparto y las críticas positivas, la película no logró encontrar público.

Así aparece en El riesgo del vértigo (Deadfall) (1993), dirigida por Christopher Coppola; Maldito Nick (Bodies, Rest & Motion) (1993), protagnizado por su hija Bridget; Molly & Gina (1994) con Frances Fisher y Natasha Gregson; Amor del calibre 45 (Love and a .45) (1994) con Renée Zellweger; Nadja (1994), producida por David Lynch.

(1996) de John Carpenter y en el telefilm No mires atrás (Don't Look Back) (1996).

Incluso dio voz a "The Truth", un personaje del popular viodeojuego Grand Theft Auto: San Andreas en 2004.

Su último papel fue en la película sobre la Guerra de Vietnam Com todos los honores (The Last Full Measure), del director Todd Robinson.

Robinson contó que Peter Fonda pudo ver esa película completa antes de su muerte, y se emocionó al verla.