Posee alrededor de 140,000 artículos de arte georgiano, oriental, ruso y otras artes europeas.

En 1945, después de un acuerdo especial entre los gobiernos soviético y francés, numerosas obras de arte que constituyen el Tesoro Nacional de Georgia (manuscritos, metalurgia, joyería, pinturas) y fueron evacuadas por el gobierno de Georgia en el exilio tras la invasión del Ejército Rojo de 1921, fueron devueltos a Tbilisi y añadidos a la colección del museo.

El museo se conoció oficialmente como el Museo de Arte de Georgia en 1950, el mismo año en que se mudó al edificio que ahora ocupa.

Construido en 1838 en estilo neoclásico, el edificio albergaba un seminario teológico en el período imperial ruso.

Las amplias habitaciones del edificio del museo albergan la colección permanente, que consta de secciones de arte georgiano, oriental, ruso y europeo.