Creció en La Cañada Flintridge, California, en el condado de Los Ángeles.

Es profesor titular de Escritura creativa en la Universidad Yale, New Haven, Connecticut.

Aunque Cunningham es gay y tuvo como pareja de hecho al psicoanalista Ken Corbett durante muchos años,[2]​ no le gusta que se refieran a él solo como un "escritor homosexual", de acuerdo con un artículo de PlanetOut[3]​ debido a que aunque el ser gay ha influido fuertemente en su trabajo, siente que no es (y no debería ser) su característica definitoria.

Cunningham es productor y ha adaptado el guion de la novela Evening junto a su autora, Susan Minot.

La versión cinematográfica la protagonizan Glenn Close, Toni Collette, Vanessa Redgrave, y Meryl Streep.