Trabaja como productor junto a Steve Tisch en la compañía que ambos crean bajo el nombre de Tisch/Avnet Productions, donde realizó trabajos para cine y televisión, destacando el éxito de la película Risky Business en 1983, que lanzó al estrellato a un jovencísimo Tom Cruise.
En 1986, debuta en la dirección con el telefilme Between Two Women, protagonizado por Farrah Fawcett y Colleen Dewhurst.
Ya en los 90, Jon Avnet alcanzó el éxito como director en su primera película para cine Tomates verdes fritos (1991), adaptación de la novela homónima de Fannie Flagg, y protagonizada por un amplió reparto femenino: Kathy Bates, Jessica Tandy, Mary-Louise Parker y Mary Stuart Masterson.
Además, Avnet sigue produciendo películas, virando hacia un cine familiar como Los tres mosqueteros o George de la jungla.
También produce algunos éxitos como Sky Captain y el mundo del mañana o Cisne negro.