Despuig fue canónigo y chantre en Barcelona, así como canónigo en Gerona, Huesca y Urgel.
El rey Alfonso V de Aragón le nombró canciller del Estudio General del reino y canónigo de la catedral en 1457.
El entonces príncipe Fernando le nombró gobernador de Sicilia en 1470; ocupó el puesto hasta 1478.
En 1472 fue nombrado también gobernador de Roma, vicecamarlengo y embajador de Aragón ante la Santa Sede.
En 1482 fue nombrado camarlengo del Colegio de Cardenales.