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Ficotoxina

Las ficotoxinas (del griego antiguo φῦκος ( phûkos )  'alga' y τοξικόν ( toxikón )  'veneno, toxina') son sustancias químicas alelopáticas complejas producidas por vías metabólicas secundarias de algas eucariotas y procariotas . En términos más simples, se trata de sustancias químicas tóxicas sintetizadas por organismos fotosintéticos . Estos metabolitos (en la mayoría de los casos) no son dañinos para el productor, pero pueden ser tóxicos para uno o varios miembros de la red alimentaria marina . Esta página se centra en las ficotoxinas producidas por microalgas marinas ; sin embargo, las algas de agua dulce y las macroalgas son conocidas productoras de ficotoxinas y pueden exhibir dinámicas ecológicas análogas. En la red alimentaria marina pelágica, el fitoplancton está sujeto al pastoreo del macro y micro zooplancton , así como a la competencia por nutrientes con otras especies de fitoplancton. Las bacterias marinas intentan obtener una parte del carbono orgánico manteniendo interacciones simbióticas , parasitarias , comensales o depredadoras con el fitoplancton. Otras bacterias degradarán el fitoplancton muerto o consumirán el carbono orgánico liberado por la lisis viral . La producción de toxinas es una estrategia que utiliza el fitoplancton para lidiar con esta amplia gama de depredadores, competidores y parásitos. Smetacek sugirió que "la evolución planctónica está regida por la protección y no por la competencia . Las muchas formas del plancton reflejan respuestas de defensa a sistemas de ataque específicos". [1] De hecho, el fitoplancton conserva una abundancia de mecanismos de defensa mecánicos y químicos que incluyen paredes celulares , espinas, formación de cadenas/ colonias y producción de químicos tóxicos. Estas características morfológicas y fisiológicas se han citado como evidencia de una fuerte presión depredadora en el ambiente marino. [2] Sin embargo, la importancia de la competencia también se demuestra por la producción de ficotoxinas que impactan negativamente a otras especies de fitoplancton. Los flagelados (especialmente los dinoflagelados ) son los principales productores de ficotoxinas; sin embargo, se conocen diatomeas , cianobacterias , primnesiófitas y rafidófitas toxigénicas . [3] Debido a que muchos de estos aleloquímicos son grandes y su producción requiere un alto consumo de energía, se sintetizan en pequeñas cantidades. Sin embargo, se sabe que las ficotoxinas se acumulan en otros organismos y pueden alcanzar altas concentraciones durante las floraciones de algas . Además, como metabolitos biológicamente activos , las ficotoxinas pueden producir efectos ecológicos en bajas concentraciones. Estos efectos pueden ser sutiles, pero tienen el potencial de afectar las distribuciones biogeográficas del fitoplancton y la dinámica de las floraciones.

Posibles efectos ecológicos

Efectos anti-pastoreo

Las ficotoxinas pueden impedir el pastoreo por varios mecanismos: muerte de los animales que pastan, infertilidad o disuasión. Algunas pruebas de los efectos antipastoreo:

  1. Teegarden [4] descubrió que tres especies diferentes de copépodos eran capaces de distinguir entre una especie de Alexandrium productora de saxitoxina y una especie de Alexandrium sp. no toxigénica morfológicamente similar mediante medios quimiosensoriales . Estas tres especies diferentes de copépodos pastaban predominantemente en la especie de Alexandrium spp. no toxigénica y evitaban a la productora de saxitoxina. Sin embargo, el efecto de disuasión de la saxitoxina variaba según la especie de copépodo. Esto implica que las especies de Alexandrium sp. productoras de saxitoxina tienen una ventaja sobre los dinoflagelados no toxigénicos.
  2. Miralto et al. [5] informaron de un bajo éxito de eclosión de los huevos puestos por copépodos que se alimentaron de diatomeas que contenían aldehídos poliinsaturados . Cuando son ingeridos por los copépodos, estos aldehídos parecen detener el desarrollo embrionario. Esto tiene el potencial de disminuir la población futura de copépodos y promover la supervivencia de los copépodos que no comen tantas diatomeas.

Efectos antimicrobianos

La producción de ficotoxinas puede ser útil para protegerse de bacterias heterótrofas parasitarias o alguicidas . Algunas evidencias de efectos antimicrobianos:

  1. Bates et al. [6] lograron aumentar la producción de ácido domoico en Pseudo-nitzschia multiseries con la reintroducción de bacterias. Además, los cultivos de P. multiseries que eran completamente axénicos (libres de bacterias) producen menos ácido domoico que los cultivos de P. multiseries que han contenido bacterias durante varias generaciones.
  2. Sieburth [7] descubrió que el ácido acrílico inhibe la microflora intestinal de los pingüinos. Los pingüinos ingirieron altas concentraciones de ácido acrílico a través de su dieta de eufásidos, que se habían estado alimentando de Phaeocystis. El efecto antimicrobiano del ácido acrílico fue verificado por Slezak et al. [8], quienes concluyeron que el ácido acrílico inhibe la producción bacteriana en situaciones en las que el fitoplancton forma agregados (es decir, nieve marina o floraciones de Phaeocystis). Sin embargo, la producción de ácido acrílico también puede servir para mantener alejadas a las bacterias del fitoplancton en concentraciones más diluidas.

Efectos competitivos

Dado que muchas especies diferentes de fitoplancton compiten por una cantidad limitada de nutrientes (véase la Paradoja del plancton ), es posible que la producción de ficotoxinas se utilice como método para matar a los competidores o para mantener a otros fitoplancton fuera del espacio de nutrientes del productor. Algunas pruebas de los efectos competitivos:

  1. Graneli [9] demostró que Prymnesium spp. produce ficotoxinas que matan a los competidores bajo limitaciones de nitrógeno o fósforo.
  2. Fistarol et al. [10] encontraron que Alexandrium spp. produce toxinas que disminuyen la tasa de crecimiento de otro fitoplancton y cambian la composición de la comunidad .
  3. Prince et al. [11] demostraron que los exudados químicos del dinoflagelado Karenia brevis disminuyeron la tasa de crecimiento y a veces mataron especies competidoras al disminuir su eficiencia fotosintética y aumentar la permeabilidad de la membrana .

Lista de ficotoxinas conocidas y mecanismos de acción

La mayoría de las ficotoxinas caracterizadas tienen algún impacto económico o en la salud de los seres humanos. Otras ficotoxinas bien estudiadas son fármacos potenciales o existentes o tienen algún uso en la investigación celular. Por lo tanto, nuestro nivel de conocimiento sobre toxinas individuales no refleja necesariamente su relevancia ecológica. Además, el modo de acción y el nivel de toxicidad son efectos que se han documentado en macroorganismos (normalmente ratones). Estos modos de acción pueden ser diferentes en el entorno marino pelágico. Sin embargo, es poco probable que la síntesis de sustancias químicas complejas y energéticamente costosas se conserve a lo largo del tiempo evolutivo si no confieren alguna ventaja al productor. Incluso si aún no conocemos el efecto de muchas toxinas en su entorno natural, su mera presencia y diversidad impresionante indica que sí cumplen algún propósito ecológico.

Las especies de fitoplancton que se enumeran a continuación no abarcan toda la gama de especies toxigénicas conocidas. Existen pruebas experimentales de que algunas especies de fitoplancton tienen efectos inhibidores sobre los animales que pastan o sobre otras especies de fitoplancton, pero no se han identificado sus toxinas.

Tabla generada con información de Cembella , [3] Shimizu [12]

Tipos de toxinas

Toxinas excretadas

Las toxinas excretadas pueden ayudar a disuadir a los depredadores y las bacterias que son atraídos por los productos de desecho del fitoplancton. Se sabe que el fitoplancton excreta metabolitos de desecho en el entorno circundante. Esto es una fuente potencial de nutrientes y carbono reducidos para las bacterias y puede actuar como una señal para los depredadores que pueden detectar y seguir los gradientes de kairomonas en su entorno. Las toxinas excretadas parecerían ser más ventajosas para la célula individual en su capacidad de mantener a los depredadores y/o bacterias parásitas y alguicidas a distancia. Sin embargo, la producción y excreción continua de toxinas conlleva un costo metabólico. Para que las toxinas excretadas sean efectivas, deben tener un peso molecular bajo para difundirse rápidamente en el entorno marino y ser energéticamente baratas de producir. Sin embargo, las toxinas excretadas pueden no repeler a los depredadores móviles más grandes porque la difusividad molecular es lenta y la turbulencia a escala milimétrica es grande en el agua. [15] Las ficotoxinas excretadas pueden actuar como repelentes si su señal se registra a la misma velocidad que otras señales que los posibles herbívoros pueden detectar (kairomonas), suponiendo que ambas sean detectadas por un depredador al mismo tiempo. Además, las toxinas excretadas pueden ser un método eficaz para mantener a las bacterias dañinas y a otros competidores del fitoplancton fuera de la microzona de nutrientes del productor de ficotoxinas.

Toxinas de contacto

Las toxinas de contacto son eficaces si afectan a la bacteria que pasta o es dañina inmediatamente después del contacto con el productor de fitoplancton. Estas toxinas se encuentran en la superficie celular y suelen clasificarse como glicoproteínas , glicolípidos o polipéptidos . Estas toxinas tendrían que ser muy específicas para sus receptores objetivo para ser eficaces.

Toxinas post-ingestión

Para que estos tipos de toxinas surtan efecto, los productores de toxinas posteriores a la ingestión deben ser consumidos por un herbívoro. Las toxinas posteriores a la ingestión, también conocidas como toxinas suicidas, no son beneficiosas para las células individuales porque, a diferencia de las plantas terrestres, el fitoplancton no tiene tejido sacrificial. Sin embargo, si las toxinas internas resultan en la muerte, disminución de la tasa de crecimiento, infertilidad o disuasión de un depredador, los representantes restantes de la comunidad de plancton pueden beneficiarse. [15] La defensa de la comunidad es más beneficiosa en una población clonal donde las especies toxigénicas son abundantes, por ejemplo, durante una floración de fitoplancton monoespecífica. [16]

Mecanismos de señales de defensa química

Tabla modificada de Wolfe (2000) [15]

Métodos de detección

Es técnicamente difícil identificar y caracterizar un metabolito que se produce en bajas concentraciones y se secreta en un fluido que contiene una diversidad de otros metabolitos. La alelopatía es muy difícil de observar en el campo (con la excepción de las floraciones de algas nocivas ) porque la producción de ficotoxinas puede ser inducida por una variedad de factores ambientales y puede crear una cascada de eventos bióticos y físicos, que son difíciles de separar de los efectos alelopáticos directos de una especie sobre otra. Hay seis puntos (similares en lógica a los postulados de Koch ) que deben establecerse para probar rigurosamente que una especie está inhibiendo químicamente a otra en un sistema ecológico [17]

  1. Se debe demostrar un patrón de inhibición de una especie [...] por otra
  2. La especie agresora putativa debe producir una toxina.
  3. Debe haber un modo de liberación de toxinas de la [especie] al medio ambiente.
  4. Debe haber un modo de transporte y/o acumulación de toxinas en el medio ambiente.
  5. La especie afectada debe tener algún medio de absorción de toxinas.
  6. El patrón observado de inhibición no puede explicarse únicamente por factores físicos u otros factores bióticos, especialmente la competencia y la herbivoría: [3]
  7. Las concentraciones que afectan a las especies objetivo deben ser ambientalmente realistas, dadas las tasas de transporte y difusión en el entorno acuático.

Son pocos los estudios (si es que hay alguno) sobre las toxinas del fitoplancton que han intentado cumplir rigurosamente todos estos criterios. Todos los métodos de detección de ficotoxinas implican la extracción de la toxina candidata de un cultivo de fitoplancton; por lo tanto, es importante determinar si la toxina se secreta en el medio o se almacena en la célula del fitoplancton. También es importante saber si el organismo objetivo debe estar presente para inducir la síntesis de la toxina.

Lo más común es que la presencia de una ficotoxina se verifique mediante fraccionamiento guiado por bioensayo . [16] La muestra debe fraccionarse o separarse de los demás metabolitos y sustancias químicas en el medio mediante cromatografía . Estas diferentes fracciones pueden luego analizarse en la especie objetivo para determinar qué muestra causa el síntoma o síntomas alelopáticos esperados. Este enfoque es útil para aislar rápidamente un aleloquímico cuya estructura no se conoce. Sin embargo, los bioensayos tienen el potencial de generar falsos positivos . Esto puede ocurrir si el bioensayo no se controla adecuadamente. Por ejemplo, en un cultivo de lotes mixtos, la especie objetivo puede morir o tener tasas de crecimiento reducidas debido a la competencia por nutrientes, carbono inorgánico disuelto o niveles de pH que son demasiado bajos para la especie objetivo.

Los avances en genómica , transcriptómica , proteómica y metabolómica están produciendo grandes volúmenes de datos bioquímicos. El " perfil metabólico " permite la comparación entre muestras biológicamente activas e inactivas y la identificación de compuestos presentes en bajas concentraciones mediante espectrometría de masas . Estas muestras pueden compararse luego mediante análisis de componentes principales . La caracterización de los compuestos presentes en la muestra activa (pero no en la muestra inactiva) puede entonces identificarse y caracterizarse utilizando métodos estándar en espectroscopia de masas. El marcaje isotópico también puede utilizarse para identificar las vías utilizadas en la biosíntesis de ficotoxinas .

Véase también

Referencias

  1. ^ Smetacek, V (2001). "Una carrera armamentística acuática". Nature . 411 (6839): 745. Bibcode :2001Natur.411..745S. doi : 10.1038/35081210 . PMID  11459035.
  2. ^ Verity, PG; V Smetacek (1996). "Ciclos de vida de los organismos, depredación y estructura de los ecosistemas marinos peláicos". Marine Ecology Progress Series . 130 : 277–293. Bibcode :1996MEPS..130..277V. doi : 10.3354/meps130277 .
  3. ^ abc Cembella, AD (2003). "Ecología química de microalgas eucariotas en ecosistemas marinos". Phycologia . 42 (4): 420–447. doi :10.2216/i0031-8884-42-4-420.1. S2CID  83500149.
  4. ^ Teegarden, GJ (1999). "Selección de pastoreo de copépodos y discriminación de partículas en función del contenido de toxina PSP". Marine Ecology Progress Series . 181 : 163–176. Bibcode :1999MEPS..181..163T. doi : 10.3354/meps181163 .
  5. ^ Miralto, A; et al. (1999). "El efecto insidioso de las diatomeas en la reproducción de los copépodos". Nature . 402 (6758): 173–176. Bibcode :1999Natur.402..173M. doi :10.1038/46023. S2CID  4318896.
  6. ^ Bates, SS; DJ Douglas; GJ Doucette; C Leger (1995). "Mejora de la producción de ácido domoico mediante la reintroducción de bacterias en cultivos axénicos de la diatomea Pseudo-nitzschia multiseries". Natural Toxins . 3 (6): 428–435. doi :10.1002/nt.2620030605. PMID  8612005.
  7. ^ Sieburth, JM (1960). "Ácido acrílico, un principio "antibiótico" en las floraciones de Phaeocystis en aguas antárticas" . Science . 132 (3428): 676–677. Bibcode :1960Sci...132..676M. doi :10.1126/science.132.3428.676. PMID  14446452. S2CID  41386593.
  8. ^ Slezak, DM; S Puskaric; GJ Herndl (1994). "Potencial papel del ácido acrílico en las comunidades de bacterioplancton en el mar" (PDF) . Marine Ecology Progress Series . 105 : 191–197. Bibcode :1994MEPS..105..191S. doi : 10.3354/meps105191 .
  9. ^ Graneli, E (2006). "Mata a tus enemigos y cómelos con la ayuda de tus toxinas: una estrategia algal". Revista Africana de Ciencias Marinas . 28 (2): 331–336. Bibcode :2006AfJMS..28..331G. doi :10.2989/18142320609504172. S2CID  84323469.
  10. ^ Fistarol, GA; C Legrand; E Selander; C Hummert; W Stolte; E Graneli (2004). "Alelopatía en Alexandrium spp.: efecto en una comunidad de plancton natural y en monocultivos de algas". Ecología microbiana acuática . 35 : 45–56. doi : 10.3354/ame035045 .
  11. ^ Prince, EK; TL Myers; J Kubanek (2008). "Efectos de las floraciones de algas nocivas sobre los competidores: mecanismos alelopáticos del dinoflagelado de la marea roja Karenia brevis". Limnología y Oceanografía . 53 (2): 531–541. Bibcode :2008LimOc..53..531P. doi : 10.4319/lo.2008.53.2.0531 .
  12. ^ Shimizu, Y (1996). "Metabolitos microbianos: una nueva perspectiva". Revista anual de microbiología . 50 : 431–465. doi :10.1146/annurev.micro.50.1.431. PMID  8905087.
  13. ^ Peng, Jiangnan; Place, Allen R.; Yoshida, Wesley; Anklin, Clemens; Hamann, Mark T. (17 de marzo de 2010). "Estructura y configuración absoluta de Karlotoxin-2, una ictiotoxina del dinoflagelado marino Karlodinium veneficum". Revista de la Sociedad Química Estadounidense . 132 (10). Sociedad Química Estadounidense (ACS): 3277–3279. doi :10.1021/ja9091853. ISSN  0002-7863. PMC 2836391. PMID  20155901 . 
  14. ^ Rasmussen, Silas Anselmo; Binzer, Sofie Bjornholt; Hoeck, Casper; Meier, Sebastián; de Medeiros, Livia Somán; Andersen, Nikolaj Gedsted; Lugar, Allen; Nielsen, Kristian Niebla; Hansen, Per Juel; Larsen, Thomas Ostenfeld (5 de abril de 2017). "Karmitoxina: una toxina polihidroxipoliénica que contiene aminas del dinoflagelado marino Karlodinium armiger". Revista de Productos Naturales . 80 (5). Sociedad Química Estadounidense (ACS): 1287–1293. doi :10.1021/acs.jnatprod.6b00860. ISSN  0163-3864. PMC 6446557 . PMID  28379705. 
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Lectura adicional

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