El hermafroditismo secuencial (llamado dicogamia en botánica ) es uno de los dos tipos de hermafroditismo , siendo el otro tipo el hermafroditismo simultáneo . Ocurre cuando el sexo del organismo cambia en algún momento de su vida. [1] Un hermafrodita secuencial produce óvulos ( gametos femeninos ) y espermatozoides ( gametos masculinos ) en diferentes etapas de la vida. [2] El hermafroditismo secuencial ocurre en muchos peces , gasterópodos y plantas. Las especies que pueden sufrir estos cambios lo hacen como un evento normal dentro de su ciclo reproductivo, generalmente impulsado por la estructura social o por alcanzar una determinada edad o tamaño. [3] En algunas especies de peces, el hermafroditismo secuencial es mucho más común que el hermafroditismo simultáneo. [4]
En los animales, los diferentes tipos de cambio son de macho a hembra ( hermafroditismo protandrio o protandroso ), de hembra a macho ( protoginia o hermafroditismo protógino ), [5] y bidireccional ( hermafroditismo serial o bidireccional ). [6] Tanto el hermafroditismo protógino como el protándro permiten que el organismo cambie entre macho funcional y hembra funcional. [7] Los hermafroditas bidireccionales tienen la capacidad de cambiar de sexo en cualquier dirección entre hombre y mujer o mujer y hombre, potencialmente repetidamente durante su vida. [6] Estos diversos tipos de hermafroditismo secuencial pueden indicar que no existe ninguna ventaja basada en el sexo original de un organismo individual. [7] Aquellos que cambian de sexo gonadal pueden tener células germinales femeninas y masculinas en las gónadas o pueden cambiar de un tipo gonadal completo al otro durante su última etapa de vida. [8]
En las plantas, las flores individuales se denominan dicógamas si su función tiene los dos sexos separados en el tiempo, aunque la planta en su conjunto puede tener flores funcionalmente masculinas y funcionalmente femeninas abiertas en un momento dado. Una flor es protógina si su función es primero femenina, luego masculina, y protándrica si su función es primero masculina y luego femenina. Solía pensarse que esto reducía la endogamia , [9] pero puede ser un mecanismo más general para reducir la interferencia polen-pistilo. [10] [ se necesita aclaración ]
Los peces teleósteos son el único linaje de vertebrados donde se produce hermafroditismo secuencial. [3]
En general, los hermafroditas protándros son animales que se desarrollan como machos, pero luego pueden reproducirse como hembras. [11] Sin embargo, la protandria presenta un espectro de formas diferentes, que se caracterizan por la superposición entre la función reproductiva masculina y femenina a lo largo de la vida de un organismo:
Además, también hay especies que se reproducen con ambos sexos a lo largo de su vida (es decir, hermafroditas simultáneas ), pero cambian sus recursos reproductivos de macho a hembra con el tiempo. [13]
La protandria ocurre en una amplia gama de filos animales. [14] De hecho, el hermafroditismo protándro ocurre en muchos peces, [15] moluscos , [12] y crustáceos , [16] pero está completamente ausente en los vertebrados terrestres. [11]
Los peces protándricos incluyen especies teleósteos de las familias Pomacentridae , Sparidae y Gobiidae . [17] Un ejemplo común de especie protándrica es el pez payaso , que tiene una sociedad muy estructurada. En la especie Amphiprion percula , hay de cero a cuatro individuos excluidos de la reproducción y una pareja reproductora que vive en una anémona de mar . La dominancia se basa en el tamaño, siendo la hembra la más grande y el macho reproductor el segundo más grande. El resto del grupo está formado por machos progresivamente más pequeños que no se reproducen y no tienen gónadas funcionales. [18] Si la hembra muere, en muchos casos, el macho reproductor gana peso y se convierte en la hembra de ese grupo. El macho no reproductor más grande madura sexualmente y se convierte en el macho reproductor del grupo. [19]
Otros peces protándros se pueden encontrar en las clases clupeiformes , siluriformes y estomiiformes . Dado que estos grupos están relacionados lejanamente y tienen muchos parientes intermedios que no son protandrios, sugiere fuertemente que la protandria evolucionó varias veces. [20]
Las filogenias apoyan esta suposición porque los estados ancestrales difieren para cada familia. Por ejemplo, el estado ancestral de la familia Pomacentridae era gonocorístico (de un solo sexo), lo que indica que la protandria evolucionó dentro de la familia. [17] Por lo tanto, debido a que otras familias también contienen especies protandrosas, la protandria probablemente haya evolucionado varias veces.
Otros ejemplos de animales protandrosos incluyen:
Los hermafroditas protóginos son animales que nacen hembras y en algún momento de su vida cambian de sexo a macho. [27] La protoginia es una forma más común de hermafroditismo secuencial en los peces, especialmente en comparación con la protandria. [28] A medida que el animal envejece, cambia de sexo para convertirse en un animal macho debido a desencadenantes internos o externos, experimentando cambios fisiológicos y de comportamiento. [29] En muchos peces, la fecundidad femenina aumenta continuamente con la edad, mientras que en otras especies los machos más grandes tienen una ventaja selectiva (como en los harenes), por lo que se plantea la hipótesis de que el sistema de apareamiento puede determinar si es más selectivamente ventajoso ser un masculino o femenino cuando el cuerpo de un organismo es más grande. [27] [17]
La protoginia es la forma más común de hermafroditismo en los peces en la naturaleza. [30] Alrededor del 75% de las 500 especies de peces secuencialmente hermafroditas conocidas son protóginas y a menudo tienen sistemas de apareamiento poligínicos. [31] [32] En estos sistemas, los machos grandes utilizan una defensa territorial agresiva para dominar el apareamiento de las hembras. Esto hace que los machos pequeños tengan una grave desventaja reproductiva, lo que promueve una fuerte selección de protoginia basada en el tamaño. [33] Por lo tanto, si un individuo es pequeño, es más ventajoso desde el punto de vista reproductivo ser hembra porque aún podrá reproducirse, a diferencia de los machos pequeños.
Los organismos modelo comunes para este tipo de hermafroditismo secuencial son los lábridos . Son una de las familias más grandes de peces de arrecifes de coral y pertenecen a la familia Labridae. Los lábridos se encuentran en todo el mundo en todos los hábitats marinos y tienden a enterrarse en la arena durante la noche o cuando se sienten amenazados. [34] En los lábridos, el más grande de una pareja de apareamiento es el macho, mientras que el más pequeño es la hembra. En la mayoría de los casos, las hembras y los machos inmaduros presentan un color uniforme mientras que el macho presenta la fase terminal bicolor. [35] Los machos grandes ocupan territorios e intentan emparejarse, mientras que los machos de tamaño pequeño a mediano en la fase inicial viven con las hembras y desovan en grupo . [36] En otras palabras, tanto los machos de fase inicial como los de fase terminal pueden reproducirse, pero difieren en la forma en que lo hacen.
En el borrego de California ( Semicossyphus pulcher ), un tipo de lábrido, cuando la hembra cambia a macho, los ovarios degeneran y aparecen criptas espermatogénicas en las gónadas. [37] La estructura general de las gónadas permanece ovárica después de la transformación y el esperma es transportado a través de una serie de conductos en la periferia de la gónada y el oviducto . Aquí el cambio de sexo depende de la edad. Por ejemplo, la oveja de California permanece como hembra durante cuatro a seis años antes de cambiar de sexo [35] ya que todas las ovejas de California nacen hembras. [38]
Los lábridos cabeza azul comienzan su vida como machos o hembras, pero las hembras pueden cambiar de sexo y funcionar como machos. Las hembras y los machos jóvenes comienzan con una coloración apagada en la fase inicial antes de progresar hacia una coloración brillante en la fase terminal, que tiene un cambio en la intensidad del color, rayas y barras. La coloración de la fase terminal ocurre cuando los machos crecen lo suficiente como para defender su territorio. [39] Los machos en fase inicial tienen testículos más grandes que los machos más grandes en fase terminal, lo que les permite producir una gran cantidad de espermatozoides. Esta estrategia permite a estos machos competir con el macho territorial más grande. [40]
Botryllus schlosseri , un tunicado colonial, es un hermafrodita protógino. En una colonia, los óvulos se liberan unos dos días antes del pico de emisión de espermatozoides. [41] Aunque esta estrategia evita la autofertilización y favorece la fertilización cruzada, la autofertilización aún es posible. Los óvulos autofecundados se desarrollan con una frecuencia sustancialmente mayor de anomalías durante la escisión que los óvulos fertilizados de forma cruzada (23 % frente a 1,6 %). [41] Además, un porcentaje significativamente menor de larvas derivadas de huevos autofecundados se metamorfosean, y el crecimiento de las colonias derivadas de su metamorfosis es significativamente menor. Estos hallazgos sugieren que la autofecundación da lugar a una depresión endogámica asociada con déficits de desarrollo que probablemente sean causados por la expresión de mutaciones recesivas nocivas. [42]
Otros ejemplos de organismos protóginos incluyen:
La causa última de un evento biológico determina cómo el evento hace que los organismos se adapten mejor a su entorno y, por lo tanto, por qué la evolución por selección natural ha producido ese evento. Si bien se han propuesto un gran número de causas finales del hermafroditismo, las dos causas más relevantes del hermafroditismo secuencial son el modelo de ventaja de tamaño [27] y la protección contra la endogamia. [54]
El modelo de ventaja de tamaño establece que los individuos de un determinado sexo se reproducen más eficazmente si tienen un determinado tamaño o edad. Para crear selección para el hermafroditismo secuencial, los individuos pequeños deben tener una mayor aptitud reproductiva como un sexo y los individuos más grandes deben tener una mayor aptitud reproductiva como el sexo opuesto. Por ejemplo, los óvulos son más grandes que los espermatozoides, por lo que los individuos más grandes pueden producir más óvulos, por lo que los individuos podrían maximizar su potencial reproductivo al comenzar su vida como hombres y luego convertirse en mujeres al alcanzar un cierto tamaño. [54]
En la mayoría de los ectotermos , el tamaño corporal y la fecundidad femenina están correlacionados positivamente. [5] Esto respalda el modelo de ventaja de tamaño. Kazancioglu y Alonzo (2010) realizaron el primer análisis comparativo del cambio de sexo en Labridae . Su análisis apoya el modelo de ventaja de tamaño y sugiere que el hermafroditismo secuencial está correlacionado con la ventaja de tamaño. Determinaron que era menos probable que se produjera una dioecia cuando la ventaja de tamaño era más fuerte que otras ventajas. [55] Warner sugiere que la selección de protandria puede ocurrir en poblaciones donde la fecundidad femenina aumenta con la edad y los individuos se aparean al azar. La selección para la protoginia puede ocurrir cuando hay rasgos en la población que deprimen la fecundidad masculina a edades tempranas (territorialidad, selección de pareja o inexperiencia) y cuando la fecundidad femenina disminuye con la edad, esto último parece ser raro en el campo. [5] Un ejemplo de territorialidad que favorece la protoginia ocurre cuando existe la necesidad de proteger su hábitat y ser un macho grande es ventajoso para este propósito. En el aspecto de apareamiento, un macho grande tiene mayores posibilidades de aparearse, mientras que esto no tiene ningún efecto sobre la aptitud para el apareamiento de la hembra. [55] Por lo tanto, sugiere que la fecundidad femenina tiene más impacto en el hermafroditismo secuencial que las estructuras de edad de la población. [5]
El modelo de ventaja de tamaño predice que el cambio de sexo sólo estaría ausente si la relación entre tamaño/edad con el potencial reproductivo es idéntica en ambos sexos. Con esta predicción se podría suponer que el hermafroditismo es muy común, pero no es así. El hermafroditismo secuencial es muy raro y, según los científicos, esto se debe a algún costo que disminuye la aptitud de quienes cambian de sexo en comparación con aquellos que no cambian de sexo. Algunas de las hipótesis propuestas sobre la escasez de hermafroditas son el costo energético del cambio de sexo, las barreras genéticas y/o fisiológicas al cambio de sexo y las tasas de mortalidad específicas por sexo. [5] [56] [57]
En 2009, Kazanciglu y Alonzo descubrieron que la dioecia sólo se favorecía cuando el costo de cambiar de sexo era muy alto. Esto indica que el costo del cambio de sexo no explica por sí solo la rareza del hermafroditismo secuencial. [58]
El modelo de ventaja de tamaño también explica bajo qué sistemas de apareamiento la protoginia o la protandria serían más adaptables. [54] [59] En un sistema de apareamiento harémico, con un macho grande controlando el acceso a numerosas hembras para el apareamiento, este macho grande logra un mayor éxito reproductivo que una hembra pequeña, ya que puede fertilizar numerosos lotes de huevos. Entonces, en este tipo de sistema de apareamiento harémico (como el de muchos lábridos), la protoginia es la estrategia más adaptativa ("cría como hembra cuando eres pequeño, y luego cambia a macho cuando eres grande y capaz de controlar un harén"). En un sistema de apareamiento por parejas (un macho se aparea con una hembra, como en el pez payaso o las morenas), el macho sólo puede fertilizar un lote de huevos, mientras que la hembra sólo necesita un macho pequeño para fertilizar su lote de huevos. por lo que cuanto más grande sea, más óvulos podrá producir y habrá fertilizado. Por lo tanto, en este tipo de sistema de apareamiento por parejas, la protandria es la estrategia más adaptativa ("procrea como macho cuando eres pequeño y luego cambia a hembra cuando eres más grande").
El hermafroditismo secuencial también puede proteger contra la endogamia en poblaciones de organismos que tienen una motilidad lo suficientemente baja y/o están lo suficientemente dispersados como para que exista un riesgo considerable de que los hermanos se encuentren entre sí después de alcanzar la madurez sexual y se crucen. Si todos los hermanos tienen edades iguales o similares, y si todos comienzan su vida como de un sexo y luego hacen la transición al otro sexo aproximadamente a la misma edad, entonces es muy probable que los hermanos sean del mismo sexo en un momento dado. Esto debería reducir drásticamente la probabilidad de endogamia. Se sabe que tanto la protandria como la protoginia ayudan a prevenir la endogamia en las plantas, [2] y se han identificado muchos ejemplos de hermafroditismo secuencial atribuible a la prevención de la endogamia en una amplia variedad de animales. [54]
La causa próxima de un evento biológico tiene que ver con los mecanismos moleculares y fisiológicos que producen el evento. Muchos estudios se han centrado en las causas inmediatas del hermafroditismo secuencial, que puede ser causado por diversos cambios hormonales y enzimáticos en los organismos.
El papel de la aromatasa ha sido ampliamente estudiado en esta área. La aromatasa es una enzima que controla la relación andrógeno / estrógeno en animales catalizando la conversión de testosterona en estradiol , que es irreversible. Se ha descubierto que la vía de la aromatasa media el cambio de sexo en ambas direcciones en los organismos. [60] Muchos estudios también implican comprender el efecto de los inhibidores de la aromatasa sobre el cambio de sexo. Uno de esos estudios fue realizado por Kobayashi et al. En su estudio probaron el papel de los estrógenos en lábridos machos de tres manchas ( Halichoeres trimaculatus ). Descubrieron que los peces tratados con inhibidores de la aromatasa mostraban una disminución del peso gonodal, del nivel de estrógeno plasmático y de la proliferación espermatogonial en los testículos, así como de un aumento de los niveles de andrógenos. Sus resultados sugieren que los estrógenos son importantes en la regulación de la espermatogénesis en este hermafrodita protógino. [61]
Estudios anteriores también han investigado los mecanismos de inversión de sexo en peces teleósteos . Durante la inversión sexual, todas sus gónadas, incluido el epitelio germinal, sufren cambios, remodelación y reforma significativos. Un estudio sobre el teleósteo Synbranchus marmoratus encontró que las metaloproteinasas (MMP) estaban involucradas en la remodelación gonadal. En este proceso, los ovarios degeneraron y fueron lentamente reemplazados por el tejido germinal masculino. En particular, la acción de las MMP indujo cambios significativos en el tejido gonadal intersticial, permitiendo la reorganización del tejido epitelial germinal. El estudio también encontró que los esteroides sexuales ayudan en el proceso de reversión del sexo al ser sintetizados a medida que las células de Leydig se replican y diferencian. Así, la síntesis de esteroides sexuales coincide con la remodelación gonadal, que es desencadenada por las MMP producidas por el tejido epitelial germinal. Estos resultados sugieren que las MMP y los cambios en los niveles de esteroides desempeñan un papel importante en el hermafroditismo secuencial en teleósteos. [62]
Los hermafroditas secuenciales casi siempre tienen una proporción de sexos sesgada hacia el sexo de nacimiento y, en consecuencia, experimentan un éxito reproductivo significativamente mayor después de cambiar de sexo. Según la teoría de la genética de poblaciones, esto debería disminuir la diversidad genética y el tamaño efectivo de la población (Ne). Sin embargo, un estudio de dos doradas santer ( gonocóricas ) y doradas (protóginas) ecológicamente similares en aguas sudafricanas encontró que las diversidades genéticas eran similares en las dos especies, y aunque Ne era menor en el instante para la que cambiaba de sexo, fueron similares en un horizonte temporal relativamente corto. [63] La capacidad de estos organismos para cambiar el sexo biológico ha permitido un mejor éxito reproductivo basado en la capacidad de ciertos genes de transmitirse más fácilmente de generación en generación. El cambio de sexo también permite que los organismos se reproduzcan si ya no hay individuos del sexo opuesto presentes. [64]
El hermafroditismo secuencial en las plantas es el proceso en el que una planta cambia de sexo a lo largo de su vida. El hermafroditismo secuencial en plantas es muy raro. Hay menos del 0,1% de los casos registrados en los que las especies de plantas cambian completamente de sexo. [65] El modelo de entorno irregular y la asignación de sexos dependiente del tamaño son los dos factores ambientales que impulsan el hermafroditismo secuencial en las plantas. El modelo de entorno irregular establece que las plantas maximizan el uso de sus recursos cambiando su sexo. Por ejemplo, si una planta se beneficia más de los recursos de un determinado entorno en un determinado sexo, cambiará a ese sexo. Además, la asignación de sexo dependiente del tamaño describe que en las plantas hermafroditas secuenciales, es preferible cambiar de sexo de una manera que maximice su aptitud general en comparación con su tamaño a lo largo del tiempo. [66] De manera similar a maximizar el uso de recursos, si la combinación de tamaño y aptitud para un determinado sexo es más beneficiosa, la planta cambiará a ese sexo. Evolutivamente, los hermafroditas secuenciales surgieron cuando ciertas especies obtuvieron una ventaja reproductiva al cambiar de sexo.
Arisaema es un género de plantas que comúnmente se cita por ejercer hermafroditismo secuencial. La planta Arisaema más conocidaes la planta Arisaema triphyllum (Jack en el púlpito). [67] [68] A medida que A. triphyllum crece y cambia, se desarrolla desde una planta juvenil no sexual hasta una planta joven completamente masculina, luego una planta masculina y femenina y una planta completamente femenina. Esto significa que A. triphyllum cambia su sexo de macho a hembra a lo largo de su vida a medida que aumenta su tamaño, lo que muestra la asignación de sexos dependiente del tamaño. Otro ejemplo es Arisaema dracontium o el dragón verde, que puede cambiar de sexo anualmente. [67] El sexo de A. dracontium también depende del tamaño: las flores más pequeñas son masculinas, mientras que las flores más grandes son tanto masculinas como femeninas. Normalmente, en las especies de Arisaema , las flores pequeñas sólo contienen estambres, lo que significa que son masculinas. Las flores más grandes pueden contener estambres y pistilos o solo pistilos, lo que significa que pueden ser hermafroditas o estrictamente femeninas. [67] En general, los Arisaemas están cambiando de sexo a medida que crecen, maximizando la aptitud general para ese entorno en particular.
Los arces rayados ( Acer pensylvanicum ) son hermafroditas secuenciales, ya que se sabe que tienen la capacidad de cambiar de sexo. A partir de 2014, un estudio de caso mostró que durante un período de cuatro años, el 54% de los arces rayados desarrollaron un sexo diferente. [69] Los científicos quitaron ramas de los arces rayados para investigar la causa de su hermafroditismo secuencial. [70] Se descubrió que las ramas cambiaban a femeninas o femeninas y masculinas como respuesta al daño causado por el corte del árbol. Los investigadores coinciden en que cuando el arce rayado sufre daños o está enfermo, esto desencadenará un cambio de sexo a femenino o femenino y masculino. Esto podría deberse a que el arce rayado necesitaría florecer lo más rápido posible, produciendo descendencia antes de que finalmente muera por daño o enfermedad.
En el contexto de la sexualidad de las plantas con flores (angiospermas), existen dos formas de dicogamia: la protoginia —la función femenina precede a la función masculina— y la protandria —la función masculina precede a la función femenina—. Los ejemplos incluyen en Asteraceae , los floretes tubulares (discos) bisexuales suelen ser protándricos. Mientras que en Acacia y Banksia las flores son protóginas, con el estilo de la flor femenina alargándose, más tarde en la fase masculina las anteras arrojan polen.
Históricamente, la dicogamia ha sido considerada como un mecanismo para reducir la endogamia . [9] Sin embargo, un estudio de las angiospermas encontró que las plantas autoincompatibles (SI), que son incapaces de endogamia, tenían tantas probabilidades de ser dicógamas como las plantas autocompatibles (SC). [71] Este hallazgo llevó a una reinterpretación de la dicogamia como un mecanismo más general para reducir el impacto de la interferencia polen - pistilo en la importación y exportación de polen. [10] [72] A diferencia de la hipótesis de evitación de la endogamia , que se centró en la función femenina, esta hipótesis de evitación de interferencias considera ambas funciones reproductivas.
En muchas especies de plantas hermafroditas, la proximidad física de las anteras y el estigma hace que la interferencia sea inevitable, ya sea dentro de una flor o entre flores de una inflorescencia . La interferencia dentro de la flor, que ocurre cuando el pistilo interrumpe la eliminación del polen o las anteras impiden la deposición del polen, puede resultar en una autopolinización autónoma o facilitada. [73] [10] La interferencia entre flores resulta de mecanismos similares, excepto que las estructuras que interfieren ocurren en diferentes flores dentro de la misma inflorescencia y requieren actividad polinizadora . Esto da como resultado la polinización geitonógama , la transferencia de polen entre flores del mismo individuo. [74] [73] En contraste con la interferencia dentro de la flor, la geitonogamia implica necesariamente los mismos procesos que el cruzamiento: atracción de polinizadores, provisión de recompensas y eliminación de polen. Por lo tanto, la interferencia entre flores no sólo conlleva el costo de la autofecundación ( depresión endogámica [75] [76] ), sino que también reduce la cantidad de polen disponible para la exportación (el llamado "descuento de polen" [77] ). Debido a que la reducción del polen disminuye el éxito de los cruces, evitar la interferencia puede ser una fuerza evolutiva importante en la biología floral. [77] [78] [72] [79] La dicogamia puede reducir la interferencia entre flores al reducir o eliminar la superposición temporal entre el estigma y las anteras dentro de una inflorescencia. Las inflorescencias grandes atraen a más polinizadores, lo que potencialmente mejora el éxito reproductivo al aumentar la importación y exportación de polen. [80] [81] [82] [75] [83] [84] Sin embargo, las inflorescencias grandes también aumentan las oportunidades tanto para la geitonogamia como para el descuento de polen, de modo que la oportunidad de interferencia entre flores aumenta con el tamaño de la inflorescencia. [78] En consecuencia, la evolución del tamaño de la exhibición floral puede representar un compromiso entre maximizar la visita de polinizadores y minimizar la geitonogamia y el descuento de polen (Barrett et al., 1994). [85] [86] [87]
La protandria puede ser particularmente relevante para este compromiso, porque a menudo da como resultado una estructura de inflorescencia con flores en fase femenina ubicadas debajo de las flores en fase masculina. [88] Dada la tendencia de muchos insectos polinizadores a buscar alimento hacia arriba a través de las inflorescencias, [89] la protandria puede mejorar la exportación de polen al reducir la interferencia entre flores. [90] [9] Además, esta mayor exportación de polen debería aumentar a medida que aumenta el tamaño de la exhibición floral, porque la interferencia entre flores debería aumentar con el tamaño de la exhibición floral. Estos efectos de la protandria sobre la interferencia entre flores pueden desacoplar los beneficios de las inflorescencias grandes de las consecuencias de la geitonogamia y el descuento de polen. Tal desacoplamiento proporcionaría una ventaja reproductiva significativa a través de una mayor visita de polinizadores y un mayor éxito en la reproducción.
Más duro y col. (2000) demostraron experimentalmente que la dicogamia redujo las tasas de autofecundación y mejoró el éxito de los cruces a través de reducciones en la geitonogamia y el descuento de polen, respectivamente. [90] Routley y Husband (2003) examinaron la influencia del tamaño de la inflorescencia en esta ventaja de reproducción y encontraron una distribución bimodal con mayor éxito de reproducción con tamaños de exhibición tanto pequeños como grandes. [91]
La duración de la receptividad estigmática juega un papel clave en la regulación del aislamiento de las etapas masculina y femenina en plantas dicógamas, y la receptividad estigmática puede verse influenciada tanto por la temperatura como por la humedad. [92] Otro estudio realizado por Jersakova y Johnson, estudió los efectos de la protandria en el proceso de polinización de la orquídea polinizada por polilla, Satyrium longicauda . Descubrieron que la protandria tendía a reducir los niveles absolutos de autopolinización y sugieren que la evolución de la protandria podría estar impulsada por las consecuencias del proceso de polinización para el éxito del apareamiento de los machos. [93] Otro estudio que indicó que la dicogamia podría aumentar el éxito de la polinización masculina fue el de Dai y Galloway. [94]
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