Autoincompatibilidad ( SI ) es un nombre general para varios mecanismos genéticos que previenen la autofertilización en organismos que se reproducen sexualmente y, por lo tanto, fomentan el cruzamiento y la alogamia . Se contrasta con la separación de sexos entre individuos ( dioecia ), y sus diversos modos de separación espacial ( herkogamia ) y temporal ( dicogamia ).
La SI está mejor estudiada y es particularmente común en plantas con flores, [1] aunque está presente en otros grupos, incluidas las ascidias y los hongos . [2] En plantas con SI, cuando un grano de polen producido en una planta alcanza un estigma de la misma planta o de otra planta con un alelo o genotipo coincidente, se inicia el proceso de germinación del polen , crecimiento del tubo polínico, fertilización del óvulo o desarrollo del embrión . se inhibe y, en consecuencia, no se producen semillas . La SI es uno de los medios más importantes para prevenir la endogamia y promover la generación de nuevos genotipos en las plantas y se considera una de las causas de la propagación y el éxito de las angiospermas en la Tierra.
Los mecanismos de SI mejor estudiados actúan inhibiendo la germinación del polen en los estigmas, o el alargamiento del tubo polínico en los estilos. Estos mecanismos se basan en interacciones proteína -proteína, y los mecanismos mejor comprendidos están controlados por un único locus denominado S , que tiene muchos alelos diferentes en la población de la especie . A pesar de sus manifestaciones morfológicas y genéticas similares, estos mecanismos han evolucionado de forma independiente y se basan en diferentes componentes celulares; [3] por lo tanto, cada mecanismo tiene sus propios genes S únicos .
El locus S contiene dos regiones codificantes de proteínas básicas : una expresada en el pistilo y la otra en la antera y/o el polen (denominadas determinantes femenino y masculino , respectivamente). Por su proximidad física, estos están ligados genéticamente y se heredan como una unidad. Las unidades se denominan haplotipos S. Los productos de traducción de las dos regiones del locus S son dos proteínas que, al interactuar entre sí, provocan la detención de la germinación del polen y/o el alargamiento del tubo polínico y, por lo tanto, generan una respuesta SI que impide la fertilización. Sin embargo, cuando un determinante femenino interactúa con un determinante masculino de un haplotipo diferente, no se crea ningún SI y se produce la fertilización. Esta es una descripción simplista del mecanismo general de SI, que es más complicado y en algunas especies el haplotipo S contiene más de dos regiones codificantes de proteínas.
A continuación se muestra una descripción detallada de los diferentes mecanismos conocidos de SI en plantas.
En la autoincompatibilidad gametofítica (GSI) , el fenotipo SI del polen está determinado por su propio genotipo haploide gametofítico . Este es el tipo más común de SI. [4] Se han descrito en detalle dos mecanismos diferentes de GSI a nivel molecular, y su descripción se presenta a continuación.
En este mecanismo, el alargamiento del tubo polínico se detiene cuando ha recorrido aproximadamente un tercio del recorrido del estilo . [5] La proteína ribonucleasa del componente femenino, denominada S-RNasa [6] probablemente causa la degradación del ARN ribosomal (ARNr) dentro del tubo polínico, en el caso de alelos S masculinos y femeninos idénticos, y en consecuencia se detiene el alargamiento del tubo polínico. y el grano de polen muere. [5]
Una década después de la confirmación inicial de su papel en GSI, también se descubrió que las proteínas pertenecientes a la misma familia de genes RNasa causaban rechazo del polen en especies de Rosaceae y Plantaginaceae . A pesar de la incertidumbre inicial sobre la ascendencia común de la SI basada en RNasa en estas familias de plantas lejanamente relacionadas, los estudios filogenéticos [7] y el hallazgo de determinantes masculinos compartidos ( proteínas F-box ) [8] [9] [10] respaldaron firmemente la homología entre eudicotas . Por lo tanto, este mecanismo probablemente surgió hace aproximadamente 90 millones de años y es el estado ancestral inferido de aproximadamente el 50% de todas las especies de plantas. [7] [11]
En la última década, las predicciones sobre la amplia distribución de este mecanismo de SI se han confirmado, lo que respalda aún más su único origen antiguo. Específicamente, un gen T2/S-RNase expresado en estilo y genes F-box expresados en polen ahora están implicados en causar SI entre los miembros de Rubiaceae , [12] Rutaceae , [13] y Cactaceae . [14] Por lo tanto, se cree que otros mecanismos de SI se derivaron recientemente en plantas eudicotiledóneas, en algunos casos relativamente recientemente. Un caso particularmente interesante es el sistema Prunus SI, que funciona mediante el autorreconocimiento [15] (la actividad citotóxica de las S-RNAsas es inhibida por defecto y activada selectivamente por el polen SFB durante la autopolinización), [donde "SFB " es un término que significa "proteína F-box específica del haplotipo S", como se explica (entre paréntesis) en el resumen de [15] ], mientras que SI en las otras especies con S-RNAsa funciona a través del no autoreconocimiento ( las S-RNAsas se desintoxican selectivamente tras la polinización cruzada).
En este mecanismo, el crecimiento del polen se inhibe a los pocos minutos de su colocación en el estigma. [5] El mecanismo se describe en detalle para Papaver rhoeas y hasta ahora parece restringido a la familia de plantas Papaveraceae .
El determinante femenino es una pequeña molécula extracelular, expresada en el estigma; La identidad del determinante masculino sigue siendo difícil de alcanzar, pero probablemente se trate de algún receptor de la membrana celular . [5] La interacción entre los determinantes masculinos y femeninos transmite una señal celular al tubo polínico, lo que resulta en una fuerte afluencia de cationes de calcio ; esto interfiere con el gradiente de concentración intracelular de iones calcio que existe dentro del tubo polínico, fundamental para su elongación. [16] [17] [18] La entrada de iones de calcio detiene el alargamiento del tubo en 1 a 2 minutos. En esta etapa, la inhibición del polen aún es reversible y se puede reanudar el alargamiento aplicando ciertas manipulaciones, lo que resulta en la fertilización del óvulo. [5]
Posteriormente, la proteína citosólica p26 , una pirofosfatasa , es inhibida por fosforilación , [19] lo que posiblemente resulte en la detención de la síntesis de los componentes moleculares necesarios para el alargamiento del tubo. Hay despolimerización y reorganización de los filamentos de actina , dentro del citoesqueleto del polen . [20] [21] Dentro de los 10 minutos posteriores a la colocación en el estigma, el polen se compromete a un proceso que termina con su muerte. Entre 3 y 4 horas después de la polinización, comienza la fragmentación del ADN del polen [22] y, finalmente (entre 10 y 14 horas), la célula muere por apoptosis . [5] [23]
En la autoincompatibilidad esporofítica (SSI) , el fenotipo SI del polen está determinado por el genotipo diploide de la antera (el esporofito ) en la que fue creado. Esta forma de SI fue identificada en las familias: Brassicaceae , Asteraceae , Convolvulaceae , Betulaceae , Caryophyllaceae , Sterculiaceae y Polemoniaceae . [24] Hasta el día de hoy, solo se ha descrito en detalle un mecanismo de SSI a nivel molecular, en Brassica (Brassicaceae).
Dado que el SSI está determinado por un genotipo diploide, el polen y el pistilo expresan cada uno los productos de traducción de dos alelos diferentes, es decir, dos determinantes masculinos y dos femeninos. A menudo existen relaciones de dominancia entre pares de alelos, lo que da lugar a patrones complicados de compatibilidad/autoincompatibilidad. Estas relaciones de dominancia también permiten la generación de individuos homocigotos para un alelo S recesivo . [25]
En comparación con una población en la que todos los alelos S son codominantes , la presencia de relaciones de dominancia en la población aumenta las posibilidades de apareamiento compatible entre individuos. [25] La relación de frecuencia entre los alelos S recesivos y dominantes refleja un equilibrio dinámico entre la seguridad reproductiva (favorecida por los alelos recesivos) y la evitación de la autofecundación (favorecida por los alelos dominantes). [26]
Como se mencionó anteriormente, el fenotipo SI del polen está determinado por el genotipo diploide de la antera. En Brassica , la capa polínica, derivada del tejido tapetum de la antera , lleva los productos de traducción de los dos alelos S. Se trata de proteínas pequeñas ricas en cisteína . El determinante masculino se denomina SCR o SP11 y se expresa en el tapete de la antera, así como en la microspora y el polen (es decir, de forma esporofítica). [27] [28] Posiblemente haya hasta 100 polimorfos del haplotipo S en Brassica, y dentro de estos hay una jerarquía de dominancia.
El determinante femenino de la respuesta SI en Brassica es una proteína transmembrana denominada SRK , que tiene un dominio quinasa intracelular y un dominio extracelular variable. [29] [30] SRK se expresa en el estigma y probablemente funciona como un receptor para la proteína SCR/SP11 en la cubierta del polen. Otra proteína estigmática, denominada SLG , tiene una secuencia muy similar a la proteína SRK y parece funcionar como correceptor del determinante masculino, amplificando la respuesta SI. [31]
La interacción entre las proteínas SRK y SCR/SP11 da como resultado la autofosforilación del dominio quinasa intracelular de SRK, [32] [33] y se transmite una señal a la célula de la papila del estigma. Otra proteína esencial para la respuesta SI es la MLPK , una serina - treonina quinasa, que está anclada a la membrana plasmática desde su lado intracelular. [34] El ligando de ubiquitina ARC1 E3 se activa en la cascada de señalización descendente que se dirige a factores de compatibilidad como ExO70A1 y GLO1 para la degradación proteasomal que conduce a una respuesta SI | diario = Naturaleza Plantas| volumen = 1 | problema = 12| doi=https://doi.org/10.1038/nplants.2015.185.
Estos mecanismos han recibido sólo una atención limitada en la investigación científica. Por lo tanto, todavía no se comprenden bien.
La subfamilia de gramíneas Pooideae , y quizás toda la familia Poaceae , tienen un sistema de autoincompatibilidad gametofítica que involucra dos loci no vinculados denominados S y Z. [35] Si los alelos expresados en estos dos loci en el grano de polen coinciden con los alelos correspondientes en el pistilo, el grano de polen se reconocerá como incompatible. [35] En ambos loci, S y Z , se pueden encontrar dos determinantes masculinos y uno femenino. Los cuatro determinantes masculinos codifican proteínas que pertenecen a la misma familia (DUF247) y se predice que están unidos a la membrana. Se predice que los dos determinantes femeninos serán proteínas secretadas sin pertenencia a una familia de proteínas. [36] [37] [38]
Existe un mecanismo SI distinto en las flores heterostilas , denominado autoincompatibilidad heteromórfica . Este mecanismo probablemente no esté relacionado evolutivamente con los mecanismos más familiares, que se definen diferencialmente como autoincompatibilidad homomórfica . [39]
Casi todos los taxones heterostilos presentan SI hasta cierto punto. Los loci responsables del SI en flores heterostilas están fuertemente vinculados a los loci responsables del polimorfismo floral y estos rasgos se heredan juntos. Distyly está determinada por un solo locus, que tiene dos alelos; tristyly está determinada por dos loci, cada uno con dos alelos. El SI heteromórfico es esporofítico, es decir, ambos alelos en la planta masculina determinan la respuesta del SI en el polen. Los loci SI siempre contienen sólo dos alelos en la población, uno de los cuales es dominante sobre el otro, tanto en el polen como en el pistilo. La variación en los alelos SI es paralela a la variación en las formas de las flores, por lo que el polen de una forma puede fertilizar sólo los pistilos de la otra forma. En las flores tristilas, cada flor contiene dos tipos de estambres ; cada estambre produce polen capaz de fertilizar sólo una forma de flor, de las tres formas existentes. [39]
Una población de una planta distila contiene sólo dos genotipos SI: ss y Ss. La fertilización sólo es posible entre genotipos; cada genotipo no puede fertilizarse a sí mismo. [39] Esta restricción mantiene una proporción de 1:1 entre los dos genotipos de la población; Los genotipos suelen estar dispersos aleatoriamente en el espacio. [40] [41] Las plantas tristilas contienen, además del locus S, el locus M, también con dos alelos. [39] El número de genotipos posibles es mayor aquí, pero existe una proporción de 1:1 entre individuos de cada tipo SI. [42]
La autoincompatibilidad críptica (CSI) existe en un número limitado de taxones (por ejemplo, hay evidencia de CSI en Silene vulgaris , Caryophyllaceae [43] ). En este mecanismo, la presencia simultánea de polen cruzado y propio en el mismo estigma da como resultado una mayor producción de semillas a partir del polen cruzado, en relación con el polen propio. [44] Sin embargo, a diferencia del SI 'completo' o 'absoluto', en CSI, la autopolinización sin la presencia de polen cruzado competitivo da como resultado una fertilización y un conjunto de semillas sucesivos; [44] de esta manera, se asegura la reproducción, incluso en ausencia de polinización cruzada. CSI actúa, al menos en algunas especies, en la etapa de elongación del tubo polínico y conduce a un alargamiento más rápido de los tubos polínicos cruzados, en relación con los tubos polínicos propios. No se han descrito los mecanismos celulares y moleculares de la CSI.
La fuerza de una respuesta CSI se puede definir como la proporción de óvulos cruzados y autofecundados, formados cuando se colocan sobre el estigma cantidades iguales de polen cruzado y propio; en los taxones descritos hasta el día de hoy, esta relación oscila entre 3,2 y 11,5. [45]
La autoincompatibilidad de acción tardía (LSI) también se denomina autoincompatibilidad ovárica (OSI) . En este mecanismo, el polen propio germina y llega a los óvulos, pero no se produce ningún fruto . [46] [47] LSI puede ser prezigótico ( p. ej., deterioro del saco embrionario antes de la entrada al tubo polínico, como en Narcissus triandrus [48] ) o poscigótico (malformación del cigoto o del embrión , como en ciertas especies de Asclepias y en Spathodea campanulata [49] [50] [51] [52] ).
La existencia del mecanismo LSI entre diferentes taxones y en general, es objeto de debate científico. Los críticos afirman que la ausencia de cuajado se debe a defectos genéticos (homocigosidad para alelos recesivos letales), que son el resultado directo de la autofecundación ( depresión endogámica ). [53] [54] [55] Los partidarios, por otro lado, argumentan a favor de la existencia de varios criterios básicos, que diferencian ciertos casos de LSI del fenómeno de depresión endogámica. [46] [51]
La autocompatibilidad ( SC ) es la ausencia de mecanismos genéticos que impidan la autofertilización, lo que da como resultado plantas que pueden reproducirse con éxito tanto a través del polen propio como del polen de otros individuos. Aproximadamente la mitad de las especies de angiospermas son SI, [1] el resto son SC. Las mutaciones que desactivan SI (lo que resulta en SC) pueden volverse comunes o dominar por completo en las poblaciones naturales. La disminución de los polinizadores , la variabilidad en el servicio de los polinizadores, la llamada "ventaja automática" de la autofecundación, entre otros factores, pueden favorecer la pérdida de SI.
Muchas plantas cultivadas son SC, aunque hay excepciones notables, como las manzanas y Brassica oleracea. La selección artificial mediada por humanos a través de la reproducción selectiva a menudo es responsable del SC entre estos cultivos agrícolas. SC permite emplear técnicas de mejoramiento más eficientes para mejorar los cultivos. Sin embargo, cuando se obtienen cultivares SI genéticamente similares, la depresión endogámica puede provocar que surja una forma de SC incompatible entre sí, como en los albaricoques y las almendras. [56] [57] En este mecanismo raro, intraespecífico e incompatible entre sí, los individuos tienen más éxito reproductivo cuando se autopolinizan que cuando se polinizan de forma cruzada con otros individuos de la misma especie. En poblaciones silvestres, se ha observado incompatibilidad cruzada intraespecífica en Nothoscordum bivalvo . [58]