El mal de Panamá (o marchitez por Fusarium ) es una enfermedad de las plantas de banano ( Musa spp.). Es una enfermedad de marchitez causada por el hongo Fusarium oxysporum f. sp. cubense (Foc). El patógeno es resistente a los fungicidas y su control se limita a medidas fitosanitarias . [1]
Durante la década de 1950, un brote de la enfermedad de Panamá casi acabó con la producción comercial de banano Gros Michel . El banano Gros Michel era el cultivar dominante de bananos, y el marchitamiento por Fusarium generó enormes costos y obligó a los productores a cambiar a otros cultivares resistentes a las enfermedades. Desde la década de 2010, un nuevo brote de la enfermedad de Panamá causado por la cepa Tropical Race 4 (TR4) ha amenazado la producción del banano Cavendish , el cultivar más popular en la actualidad.
Aunque los frutos de los plátanos silvestres ( Musa spp.) tienen semillas grandes y duras, la mayoría de los plátanos comestibles no tienen semillas. Por lo tanto, las plantas de plátano se propagan asexualmente a partir de vástagos. Debido a que estos rizomas generalmente no presentan síntomas incluso cuando la planta está infectada por F. oxysporum f. sp. cubense , son un medio común por el cual se disemina este patógeno. También puede propagarse en el suelo y el agua corriente, en herramientas o maquinaria agrícola. [2]
La enfermedad de Panamá es una de las enfermedades de las plantas más destructivas de los tiempos modernos. [2] [3] Se cree que se originó en el sudeste asiático [4] y se informó por primera vez en Australia en 1876. [5] La enfermedad no atrajo una atención generalizada hasta principios del siglo XX, cuando comenzó a afectar gravemente los cultivos de banano en Panamá y Costa Rica. [6] En 1950, se había extendido a todas las regiones productoras de banano del mundo, con la excepción de algunas islas en el Pacífico Sur, el Mediterráneo, Melanesia y Somalia. [5]
La enfermedad de Panamá afecta a una amplia gama de cultivares de banano; sin embargo, es más conocida por el daño que causó a un solo cultivar en las primeras plantaciones de exportación. [2] Antes de 1960, se confiaba totalmente en el cultivar ' Gros Michel ', y abastecía casi todo el comercio de exportación. Resultó susceptible a la enfermedad [4] y el uso de rizomas infectados para establecer nuevas plantaciones causó pérdidas generalizadas y graves. Una indicación de la escala de las pérdidas está demostrada por la erradicación completa de la producción en 30.000 hectáreas (74.000 acres) de plantación en el Valle de Ulúa de Honduras entre 1940 y 1960. En Surinam, una operación completa de 4.000 hectáreas (9.900 acres) cerró en ocho años y en el área de Quepos de Costa Rica, 6.000 hectáreas (15.000 acres) fueron destruidas en doce años. [5] En general, las enfermedades fúngicas , entre las que destaca el Foc , son desproporcionadamente importantes para los pequeños estados insulares en desarrollo . [7]
A mediados del siglo XX, los cultivares resistentes del subgrupo " Cavendish " se utilizaban como sustituto de "Gros Michel" en el comercio de exportación. [8] [4] Durante un tiempo, estos cultivares demostraron ser resistentes y crecieron bien, y en algunas áreas siguen siendo los clones en los que se basa el comercio de exportación actual. Desafortunadamente, en varias áreas de cultivo en el hemisferio oriental, estos cultivares están cayendo a TR4. [4] La enfermedad también se detectó en Colombia en 2019. [9] Esto representa una amenaza importante para la producción, porque actualmente no hay cultivares de reemplazo aceptables. [5] Los expertos anticipan que la vigilancia de enfermedades , el manejo integrado de plagas , el mejoramiento de cultivares resistentes y la ingeniería genética producirán resultados valiosos. [10] Esta conclusión proviene de un análisis económico que los examinó como inversiones en las que los gobiernos y las organizaciones internacionales pueden o no optar por invertir. [10] Su opinión era que habría un rendimiento positivo de estas inversiones, tomado como valor actual neto o tasa interna de retorno . [10]
En la prensa popular se ha informado de que una variedad de cultivar denominada Formosana (GCTCV-218), un tipo de Cavendish taiwanés, tiene cierta resistencia a TR4, [11] así como también por Molina et al 2009, [12] aunque en 2015 Ploetz opinaba que se ha evaluado que no tiene resistencia alguna. [13] 'GCTCV-119' es otro Cavendish taiwanés utilizado comercialmente por su resistencia a TR4. [12]
Para empeorar las cosas, esta variante del patógeno también afecta a los plátanos ( Musa acuminata × balbisiana ), que son un alimento básico importante en las regiones tropicales del mundo. [5] El estadounidense promedio come 26,2 libras (11,9 kg) de plátano Cavendish cada año, y se plantea la pregunta de si esta fruta de consumo frecuente está en camino a la extinción. [14]
Además del comercio de exportación, el 85% de la producción de banano se destina al consumo local y muchos de los cultivares utilizados para este propósito también son susceptibles a la infección. [5]
No todos los países productores de banano se han visto afectados por el brote de la enfermedad de Panamá. La raza tropical 4 (TR4) se identificó por primera vez en Taiwán [15] y desde allí se propagó rápidamente a Indonesia, China, Malasia, Australia y Filipinas [16] . Luego, la enfermedad se identificó en Jordania en 2013 [17]. Posteriormente, la TR4 se propagó a Vietnam [18] y Laos [19] , así como a Oriente Medio, donde se informó de su presencia en Pakistán y Líbano [20] . En 2015, la enfermedad se propagó a África, donde se anunció de manera informal en Mozambique y Omán [16] . En agosto de 2019, la TR4 llegó a Colombia , un país de América Latina , la región que comprende los mayores exportadores de banano del mundo [21] .
La infección por F. oxysporum f. sp. cubense desencadena los mecanismos de autodefensa de la planta huésped causando la secreción de un gel . A esto le sigue la formación de tilosa en los vasos vasculares que bloquea el movimiento de agua y nutrientes a las partes superiores de la planta. [ cita requerida ] Las puntas de las raíces alimentadoras son los sitios iniciales de infección que luego se mueven al rizoma . Los signos de la enfermedad son más notables como una mancha oscura donde la estela se une a la corteza . A medida que la enfermedad se desarrolla, grandes porciones del xilema se vuelven de un color marrón rojizo. Externamente, las hojas más viejas comienzan a ponerse amarillas y a menudo hay una división longitudinal de la parte inferior de las vainas foliares externas en el pseudotallo . Las hojas comienzan a marchitarse y pueden doblarse en la base del pecíolo. A medida que la enfermedad progresa, las hojas más jóvenes se ven afectadas, se vuelven amarillas y se arrugan y todo el dosel comienza a consistir en hojas muertas o moribundas. [5] Los síntomas de la marchitez por Fusarium en las hojas pueden confundirse con los de la marchitez por Xanthomonas . En las plantas afectadas por Fusarium, el amarillamiento y el marchitamiento de las hojas generalmente progresan de las hojas más viejas a las más jóvenes. [22] Las hojas marchitas también pueden romperse en el pecíolo y colgar del pseudotallo. En las plantas afectadas por Xanthomonas, el marchitamiento puede comenzar con cualquier hoja y las hojas infectadas tienden a romperse a lo largo del limbo.
Dos síntomas externos ayudan a caracterizar la enfermedad de Panamá del banano:
Los síntomas externos a menudo se confunden con los síntomas del marchitamiento bacteriano del banano, pero las formas de diferenciar entre las dos enfermedades incluyen:
Una vez que una planta de banano se infecta, la recuperación es rara, pero si ocurre, todos los retoños nuevos que surjan ya estarán infectados y pueden propagar la enfermedad si se plantan. [23]
Fusarium oxysporum f. sp. cubense ( Foc ) es un miembro del complejo de especies Fusarium oxysporum , un grupo de hongos ascomicetos con similitudes morfológicas. [24] [25] Con base en sus diferentes especies hospedantes, los hongos fitopatógenos de este complejo de especies se dividen en aproximadamente 150 formas especiales (formae specialis, f.sp.). [26] Fusarium oxysprorum f.sp. cubense infecta principalmente especies de banano ( Musa ). La forma especial cubense ha sido subdividida en cuatro razas diferentes, cada una de las cuales ataca a un grupo diferente de genotipos de banano.
Carrera tropical 1 /TR1 también se encuentra en Paspalum fasciculatum , Panicum purpurescens , Ixophorus unisetus y Commelina diffusa en América Central. [30] Estas malezas pueden estar actuando como una fuente de inóculo. [4] Al 13 de noviembre de 2020,[actualizar]TR1 se encuentra en Queensland . [31]
A partir del 13 de noviembre de 2020[actualizar] Carrera tropical 2 /TR2 se encuentra en Queensland . [31]
Carrera tropical 3 /TR3 es una plaga de las flores ornamentales de Heliconia . [32] [28] Anteriormente se informó que era una plaga menor de las plántulas de Musa balbisiana y de Gros Michel , pero ya no se cree que sea así. [28] [8] Ahora se le cambió el nombre a Fusarium oxysporum f. sp. heliconiae . [33] [28]
[34] [35] Carrera tropical 4 /TR4 pertenece al grupo de compatibilidad vegetativa 01213/16. Todos los cultivares que son susceptibles a la raza 1 y la raza 2 son susceptibles a TR4 (véase § Raza 1 y § Raza 2). [12]
Raza subtropical 4 /STR4 es una raza subtropical y no se vuelve sintomática en Cavendish hasta que los árboles se estresan por el frío. [36] A partir del 13 de julio de 2018,[actualizar]se impusieron cuarentenas para STR4 en el sureste de Queensland , el norte de Nueva Gales del Sur y Australia Occidental . [36] A partir del 13 de noviembre de 2020,[actualizar]STR4 se encuentra en el sureste de Queensland. [31] También se encuentra en Paspalum spp. y Amaranthus spp. en Australia. [34] Estas malezas pueden estar actuando como fuentes de inóculo. [4]
Las plantas de banano cultivadas comercialmente en la actualidad se reproducen asexualmente , replantando el brote basal de la planta que crece después de que se haya cortado la planta original. Al ser triploide , el fruto no contiene semillas y la flor masculina no produce polen adecuado para la polinización, lo que impide la reproducción sexual. Esto hace que todos los bananos de una misma variedad sean casi idénticos genéticamente. El hongo se propaga fácilmente de una planta a otra porque las defensas de cada planta son casi idénticas. [45]
La enfermedad se propaga por esporas o material infectado que se desplaza por las aguas superficiales o las actividades agrícolas. Uno de los mayores problemas en la propagación de la enfermedad es el medio por el cual se plantan nuevas plantas de banano. Se toman retoños de una planta y se propagan clonalmente para generar nuevos árboles. Alrededor del 30 al 40% de los retoños de una planta enferma están infectados y no todos muestran síntomas, por lo que la probabilidad de que crezca una nueva planta ya infectada es bastante alta. Finalmente, se sabe que la enfermedad infecta ciertas malezas sin mostrar síntomas, lo que significa que puede sobrevivir en ausencia de plantas de banano y permanecer sin detectar en un lugar donde se plantan bananos más tarde. [46]
Se cree que el FOC persiste solo de forma asexual, ya que no se ha observado una fase sexual (teleomorfa). Los eventos de recombinación pueden ocurrir a través de la hibridación somática y el ciclo parasexual. [47]
Esto significa que la supervivencia y dispersión de la enfermedad depende de esporas y estructuras puramente asexuales. La enfermedad sobrevive en clamidosporas que se liberan cuando la planta muere y pueden sobrevivir en el suelo hasta 30 años. Cuando el entorno es ideal y hay raíces hospedantes disponibles (el hongo se siente atraído por los exudados de las raíces), estas clamidosporas germinarán y las hifas penetrarán en las raíces, iniciando la infección. Hay un aumento en el número de plantas sintomáticas cuando emergen las inflorescencias y la mayor incidencia de la enfermedad ocurre justo antes de la cosecha. [46] Una vez infectadas, se producen microconidios y proliferan dentro de los vasos del sistema vascular de la planta. Los macroconidios son otra espora asexual que tiende a encontrarse en la superficie de las plantas muertas por el mal de Panamá. [48] La infección es sistémica, se mueve a través del sistema vascular y causa amarillamiento y pandeo que comienza en las hojas más viejas y progresa a las hojas más jóvenes hasta que muere toda la planta. [46]
Las salpicaduras de agua de lluvia, el movimiento de suelo contaminado y el movimiento de materiales de propagación contaminados son los principales medios de dispersión de Foc . La dispersión por el viento por sí sola aún no está demostrada y, si bien los animales pueden dar positivo en la prueba de Foc en sus superficies externas, aún no se ha demostrado que puedan ser vectores efectivos . [4]
El Gros Michel fue el único tipo de plátano consumido en los Estados Unidos desde finales del siglo XIX hasta después de la Segunda Guerra Mundial. La enfermedad era grave y se diagnosticaba en las plantaciones de plátanos panameños de América Central . A lo largo de varias décadas, el hongo se propagó desde Panamá a los países vecinos, desplazándose hacia el norte a través de Costa Rica hasta Guatemala y hacia el sur hasta Colombia y Ecuador .
La industria bananera estaba en una grave crisis, por lo que se encontró y adoptó un nuevo plátano que se creía inmune a la enfermedad de Panamá, el Cavendish . En pocos años, las plantaciones devastadas reanudaron sus actividades con normalidad y la transición se realizó sin problemas en el mercado estadounidense. Poco después, Malasia entró en el negocio del cultivo de plátanos. Las plantaciones de plátanos Cavendish eran nuevas en ese país en la década de 1980, pero se expandieron rápidamente para satisfacer la demanda. Miles de acres de selva tropical y antiguas plantaciones de aceite de palma se cambiaron a la producción de plátanos. Sin embargo, en pocos años, las nuevas plantas comenzaron a morir. Si bien tomó varios años encontrar la causa, finalmente se atribuyó al mal de Panamá. Aunque entonces se pensaba que el Cavendish era inmune , solo lo era a la cepa del hongo que destruyó al Gros Michel. La versión que aniquiló al Gros Michel se encontró solo en el hemisferio occidental, pero la versión encontrada en el suelo de Malasia era diferente y el Cavendish es susceptible a ella. Mató y se propagó más rápido, provocando más pánico que su homólogo anterior en Panamá. La cepa recién descubierta de F. oxysporum se denominó raza tropical 4 (TR4) .
La raza tropical 4 (TR4) fue descubierta en Taiwán en 1989. [49] En julio de 2013, los miembros de OIRSA, una organización regional latinoamericana para la sanidad vegetal y animal, elaboraron un plan de contingencia específico para la TR4 para sus nueve países miembros (Belice, Costa Rica, República Dominicana, El Salvador, Guatemala, Honduras, México, Nicaragua y Panamá). El plan solo está disponible en español. [50] En marzo de 2015, los productores de América Latina se reunieron para crear un esfuerzo de defensa regional y planearon reunirse nuevamente en septiembre u octubre de ese año. No se han establecido medidas regionales específicas. Los productores ecuatorianos solicitaron al gobierno que fumigara todos los contenedores. [51]
Los científicos están tratando de modificar la planta del banano para que resista la enfermedad de Panamá y muchas otras enfermedades graves que afectan al banano, desde infecciones fúngicas, bacterianas y virales hasta nematodos y escarabajos . Los investigadores están peinando selvas remotas en busca de nuevos bananos silvestres. Se están creando híbridos de banano con la esperanza de generar una nueva variedad con fuerte resistencia a las enfermedades. Algunos [ ¿quiénes? ] creen que la mejor esperanza para un banano más resistente es mediante la ingeniería genética. Sin embargo, la fruta resultante también debe tener buen sabor, madurar en un tiempo predecible, viajar largas distancias sin sufrir daños y ser fácil de cultivar en grandes cantidades. Actualmente, ningún cultivar o híbrido cumple todos estos criterios.
En Queensland, una granja en Tully , 1.500 kilómetros (900 millas) al norte de Brisbane , fue puesta en cuarentena y algunas plantas fueron destruidas después de que se detectara TR4 el 3 de marzo de 2015. Después de un cierre inicial de la granja infectada, camiones cargados de fruta partieron en abril y se permitió reanudar la cosecha bajo estrictas medidas de bioseguridad. El gobierno dice que no es factible erradicar el hongo. Investigadores como Gert Kema, con base en la Universidad de Wageningen, Países Bajos, dicen que la enfermedad continuará propagándose, a pesar de los esfuerzos por contenerla, mientras se cultiven variedades susceptibles. [52] La enfermedad se detectó nuevamente en Tully en julio de 2017, lo que llevó a Biosecurity Queensland a imponer condiciones de cuarentena. [53]
Se convocó a expertos externos para que revisaran el desempeño de Biosecurity Queensland del 15 de febrero al 24 de mayo de 2021. Su evaluación reconoce que BQ ha dado una respuesta rápida y eficaz que otros países están imitando. Hasta el momento, el TR4 sigue estando contenido solo en el valle de Tully y se cree que la contención es posible siempre que se pueda detener el movimiento y el transporte accidental de personas en aguas corrientes. [54]
En agosto de 2019, las autoridades de Colombia declararon una emergencia nacional tras confirmar que el mal de Panamá había llegado a América Latina. “Una vez que lo detectas, es demasiado tarde, y es probable que ya se haya propagado fuera de esa zona sin que nadie lo haya reconocido”, dijo un experto citado por National Geographic . [21]
Como los fungicidas son en gran medida ineficaces, hay pocas opciones para controlar la enfermedad de Panamá. [8] La esterilización química del suelo con bromuro de metilo redujo significativamente la incidencia de la enfermedad, pero se encontró que era eficaz solo durante tres años, después de los cuales el patógeno había recolonizado las áreas fumigadas. [55] La inyección de las plantas hospedantes con carbendazim y fosfonato de potasio parece proporcionar cierto control, pero los resultados no han sido concluyentes. El tratamiento térmico del suelo también se ha probado en Filipinas, pero es probable que el patógeno vuelva a invadir el área tratada. [5] La mayor esperanza para controlar esta enfermedad en suelos infestados es el desarrollo de modificaciones genéticas que proporcionen cultivares resistentes. [56] [57] Las primeras investigaciones sobre Foc a menudo fueron realizadas por grandes empresas con un interés financiero en la productividad del banano, especialmente la United Fruit Company . Entre los patólogos notables de la UFC estaba Frederick Wellman en la década de 1920. [58]
En 2008 se informó que en Uganda se cultivaban plátanos modificados de forma experimental, desarrollados en colaboración por científicos ugandeses y belgas. [59] En Australia, el movimiento, el intercambio y la venta de material de propagación están muy restringidos, especialmente entre estados, para frenar la amenaza combinada de TR4, Bunchy Top y leaf spot . [60]El gen RGA2 es (a partir de 2017[actualizar]) totalmente eficaz contra TR4. No se expresa en Cavendish, pero se ha encontrado expresado en la especie diploide M. a. ssp. malaccensis . Es posible producir un Cavendish que lo exprese con CRISPR . [41]
Yuan et al. (2012) han descubierto que varios compuestos orgánicos volátiles derivados de bacterias son selectivamente tóxicos para el Foc : varios bencenos alquilados, varios fenoles , varios naftalenos , benzotiazol , 2-etil-1-hexanol , 2-undecanol, 2-nonanona, 2-decanona , 2-undecanona , nonanal y decanal . [61] Actualmente, los fungicidas y otros agentes de control químico y biológico han demostrado ser bastante infructuosos, o solo exitosos in vitro o en invernaderos, frente a la enfermedad de Panamá del banano. Las prácticas más utilizadas incluyen principalmente prácticas de saneamiento y cuarentena para prevenir la propagación de la enfermedad de Panamá fuera de los campos infectados. Sin embargo, la herramienta más eficaz contra la enfermedad de Panamá es el desarrollo de plantas de banano resistentes a Fusarium oxysporum f. sp. cubense . [23] La reproducción clonal del banano ha provocado una falta consecuente de otras variedades. Se están realizando esfuerzos para producir variedades resistentes, pero como los bananos son triploides que no producen semillas, no es una tarea fácil. La creación de clones a partir de cultivos de tejidos, en lugar de retoños, ha demostrado ser algo exitosa en el cultivo de variedades resistentes, aunque estos tienden a tener un éxito menor en la tolerancia al estrés, el rendimiento u otros rasgos beneficiosos necesarios para las variedades comerciales. [46] Sin embargo, estos esfuerzos están conduciendo a la mejor medida de control para la enfermedad de Panamá del banano.
En 2017, se transformó un gen de resistencia a enfermedades ( RGA2 ) en plátanos Cavendish que mostraron resistencia a enfermedades como la raza tropical 4 del marchitamiento por Fusarium. Una línea transformada específica, que constaba de ocho plantas, mostró resistencia en el campo para todas ellas. El ensayo de campo duró tres años y las plantas exhibieron una reducción del rendimiento . [62]
Los investigadores taiwaneses creen que la aparición de TR4 estuvo relacionada con la degradación del suelo causada por el uso de fertilizantes químicos. [63]
Hong et al. (2020) lograron una supresión significativa con una rotación de chile y plátano . Este éxito no solo se aplica a Musa o incluso a los cultivos en general, sino que sugiere que es aconsejable un concepto de "rotación" similar en el ganado . [64]
La resistencia de diferentes cultivares de banano al patógeno está bajo estudio. [65]
La FAO proporciona un manual de saneamiento y diagnóstico. [23]
Un impedimento importante para el cultivo de bananos es la poliploidía ; los bananos Gros Michel y Cavendish son triploides y, por lo tanto, los intentos de meiosis en los óvulos de la planta no pueden producir un gameto viable . Solo en raras ocasiones la primera división de reducción en la meiosis en las flores de las plantas falla completamente, lo que resulta en un óvulo triploide euploide , que puede ser fertilizado por polen haploide normal de una variedad de banano diploide ; un tallo entero de bananos contendría solo unas pocas semillas y, a veces, ninguna. Como resultado, la nueva variedad de banano resultante es tetraploide y, por lo tanto, contiene semillas; el mercado de bananos no está acostumbrado a los bananos con semillas. La experiencia mostró que cuando fallaron ambos pasos de la meiosis, lo que provocó una plántula heptaploide , o cuando la plántula es aneuploide , los resultados no son tan buenos. [ cita requerida ]
La cría de segunda generación utilizando esos nuevos tetraploides como ambos progenitores no ha tendido a producir buenos resultados, porque la primera generación contiene el conjunto de genes triploides de Gros Michel intacto (más posiblemente características útiles en el cuarto conjunto de cromosomas añadido), pero en la segunda generación, el conjunto de genes de Gros Michel ha sido roto por la meiosis.
La Fundación Hondureña para la Investigación Agrícola cultiva varias variedades de Gros Michel y ha logrado producir algunas semillas polinizando manualmente las flores con polen de bananos con semillas diploides . [66]