Las interacciones tritróficas en la defensa de las plantas contra la herbivoría describen los impactos ecológicos de tres niveles tróficos entre sí: la planta, el herbívoro y sus enemigos naturales. También pueden denominarse interacciones multitróficas cuando se consideran otros niveles tróficos , como los microbios del suelo, los endófitos o los hiperparasitoides (depredadores de orden superior). [1] [2] Las interacciones tritróficas unen la polinización y la dispersión de semillas como funciones biológicas vitales que las plantas realizan mediante la cooperación con los animales . [3]
Los enemigos naturales ( depredadores , patógenos y parasitoides que atacan a los insectos que se alimentan de plantas) pueden beneficiar a las plantas al obstaculizar el comportamiento alimentario del insecto dañino. Se cree que muchos rasgos de las plantas han evolucionado en respuesta a este mutualismo para hacerse más atractivas para los enemigos naturales. Este reclutamiento de enemigos naturales funciona para proteger contra la herbivoría excesiva y se considera un mecanismo indirecto de defensa de las plantas. [3] Los rasgos atractivos para los enemigos naturales pueden ser físicos, como en los casos de los domatios y los nectarios ; [1] o químicos, como en el caso de los químicos volátiles inducidos de las plantas que ayudan a los enemigos naturales a localizar una fuente de alimento. [4]
Los humanos pueden aprovechar las interacciones tritróficas en el control biológico de plagas de insectos.
Las plantas producen metabolitos secundarios conocidos como aleloquímicos . En lugar de participar en procesos metabólicos básicos , median las interacciones entre una planta y su entorno, a menudo atrayendo, repeliendo o envenenando insectos. [5] [6] También ayudan a producir componentes secundarios de la pared celular, como los que requieren la modificación de aminoácidos. [7]
En un sistema tritrófico, los volátiles , que se liberan al aire, son superiores a los químicos de la superficie para atraer a los enemigos naturales que buscan alimento desde lejos. Las plantas también producen volátiles de la raíz que impulsarán las interacciones tritróficas entre los herbívoros subterráneos y sus enemigos naturales. [8] Algunos volátiles de las plantas pueden ser olidos por los humanos y dan a plantas como la albahaca, el eucalipto y el pino sus olores distintivos. [1] La mezcla y las proporciones de volátiles individuales emitidos por una planta en determinadas circunstancias (también denominadas sinomonas en el contexto de la atracción de enemigos naturales) se conoce como perfil volátil. Estos son altamente específicos de ciertas especies de plantas y son detectables a metros de la fuente. Los depredadores y parasitoides explotan la especificidad de los perfiles volátiles para navegar por las complejas señales infoquímicas presentadas por las plantas en sus esfuerzos por localizar una especie de presa en particular. [1]
Es probable que la producción de sustancias volátiles sea beneficiosa si se dan dos condiciones: que sean eficaces para atraer a los enemigos naturales y que estos sean eficaces para eliminar o impedir el paso de los herbívoros. Sin embargo, es posible que las sustancias volátiles no hayan evolucionado inicialmente con este fin; actúan en la señalización dentro de la planta [9] , la atracción de polinizadores [10] o la repulsión de los herbívoros a los que les desagradan esos olores [1] .
Cuando un herbívoro comienza a comer una planta, la planta puede responder aumentando su producción de volátiles o cambiando su perfil volátil . Esta plasticidad está controlada por la vía del ácido jasmónico o la vía del ácido salicílico , dependiendo en gran medida del herbívoro; estas sustancias a menudo se denominan volátiles de plantas inducidos por herbívoros (HIPV). [1] [4] La hormona vegetal ácido jasmónico aumenta en concentración cuando las plantas están dañadas y es responsable de inducir la transcripción de enzimas que sintetizan metabolitos secundarios. [7] Esta hormona también ayuda en la producción de proteínas defensivas como los inhibidores de la α-amilasa , así como las lectinas . Dado que la α-amilasa descompone el almidón, los inhibidores de la α-amilasa evitan que los insectos obtengan nutrición del almidón. [7] Las lectinas también interfieren con la absorción de nutrientes de los insectos, ya que se unen a los carbohidratos. [7]
Aunque los volátiles de cualquier tipo tienen un efecto de atracción sobre los enemigos naturales, este efecto es más fuerte en las plantas dañadas que en las que no lo están [1] , tal vez porque los volátiles inducidos indican una actividad herbívora reciente y definitiva. La inducibilidad da lugar a la idea de que las plantas están enviando una "llamada de socorro" al tercer nivel trófico en tiempos de ataque herbívoro.
Los enemigos naturales pueden distinguir entre el daño mecánico a los tejidos, que puede ocurrir durante eventos distintos a la herbivoría, y el daño que es el resultado directo del comportamiento de alimentación de los insectos. La presencia de saliva o regurgitación de herbívoros media esta diferenciación, y la vía química resultante conduce a una respuesta del enemigo natural más fuerte que la que podría dar el daño mecánico. [11] [12] [13] [14] La fiabilidad de los HIPV para transmitir la ubicación de las presas significa que, para muchos enemigos que buscan alimento, los volátiles inducidos de las plantas son más atractivos que incluso los olores emitidos por el propio insecto presa. [15]
Las plantas son capaces de determinar qué tipos de especies de herbívoros están presentes y reaccionarán de forma diferente según las características de estos. Si ciertos mecanismos de defensa no son eficaces, las plantas pueden recurrir a atraer enemigos naturales de las poblaciones de herbívoros. Por ejemplo, las plantas de tabaco silvestre utilizan la nicotina , una neurotoxina , para defenderse de los herbívoros. Sin embargo, cuando se enfrentan a herbívoros tolerantes a la nicotina, atraerán enemigos naturales. [16]
Cuando los herbívoros activan una vía de defensa química inducible, los HIPV resultantes pueden emitirse desde el sitio del daño por alimentación (inducción local) o desde tejidos no dañados pertenecientes a una planta dañada (inducción sistémica). Por ejemplo, cuando un herbívoro se alimenta de una sola hoja de plántula de maíz, la planta emitirá sustancias volátiles de todas sus hojas, independientemente de que también hayan sido dañadas o no. Las defensas inducidas localmente ayudan a los parasitoides a dirigir sus comportamientos de búsqueda de alimento a la ubicación exacta del herbívoro en la planta. Las defensas sistémicas son menos específicas espacialmente y pueden servir para confundir al enemigo una vez que se localiza la planta de origen. Una planta puede emplear respuestas locales y sistémicas simultáneamente. [1]
Los enemigos naturales deben sobrevivir lo suficiente y responder con la suficiente rapidez a los volátiles de la planta para beneficiar a la planta a través de un comportamiento depredador. Ciertas estructuras de la planta, llamadas domatia , pueden reforzar selectivamente mutualismos con enemigos naturales y aumentar el beneficio de aptitud que reciben de ese mutualismo al asegurar la supervivencia y proximidad de los enemigos naturales. Domatia proporciona una especie de vivienda o refugio para los depredadores tanto de los estresores abióticos , como la desecación, como de los estresores bióticos, como la depredación de depredadores de orden superior. Por lo tanto, no solo aseguran una mejor supervivencia, sino que eliminan el tiempo necesario para que los enemigos naturales localicen y viajen a la planta dañada. A menudo se dice que los enemigos naturales que hacen uso de domatia sirven como "guardaespaldas" para la planta en la que viven. Domatia puede estar tan bien desarrollada como las espinas de la acacia o tan simple e incidental como una depresión o grieta en el tallo de una hoja, pero se distinguen de las agallas y otras estructuras similares en que no son inducidas por el insecto sino formadas constitutivamente por la planta. [1]
Mientras los enemigos naturales tengan cierto potencial para ser omnívoros , las plantas pueden proporcionar recursos alimenticios para fomentar su retención y aumentar el impacto que tienen en las poblaciones de herbívoros. Sin embargo, este potencial puede depender de una serie de rasgos del insecto. Por ejemplo, los depredadores hemípteros pueden usar sus piezas bucales succionadoras para aprovechar hojas, tallos y frutos, pero las arañas con quelíceros no pueden. [17] Aun así, se ha observado que los insectos ampliamente considerados como puramente carnívoros divergen del comportamiento alimentario esperado. [18] Algunas plantas simplemente toleran un bajo nivel de herbivoría por parte de los enemigos naturales por el servicio que brindan al librar a la planta de herbívoros más serios. Otras, sin embargo, tienen estructuras que se cree que no sirven para ningún otro propósito que atraer y aprovisionar a los enemigos naturales. Estas estructuras derivan de una larga historia de coevolución entre el primer y el tercer nivel trófico. Un buen ejemplo son los nectarios extraflorales que muchas mirmecófitas y otras angiospermas lucen en hojas, brácteas, tallos y frutos. Nutricionalmente, los nectarios extraflorales son similares a los florales, pero no hacen que el insecto visitante entre en contacto con el polen. Por lo tanto, su existencia no es el producto de un mutualismo entre polinizador y planta, sino más bien de una interacción defensiva tritrófica. [17]
El campo de la ecología química ha dilucidado tipos adicionales de interacciones multitróficas de plantas que implican la transferencia de compuestos defensivos a través de múltiples niveles tróficos. [19] Por ejemplo, se ha descubierto que ciertas especies de plantas de los géneros Castilleja y Plantago producen compuestos defensivos llamados glucósidos iridoides que son secuestrados en los tejidos de las larvas de la mariposa damero de Taylor que han desarrollado una tolerancia a estos compuestos y son capaces de consumir el follaje de estas plantas. [20] [21] Estos glucósidos iridoides secuestrados luego confieren protección química contra los depredadores de aves a las larvas de la mariposa. [20] [21] Otro ejemplo de este tipo de interacción multitrófica en plantas es la transferencia de alcaloides defensivos producidos por endófitos que viven dentro de un huésped de hierba a una planta hemiparásita que también utiliza la hierba como huésped. [22]
La explotación de las interacciones tritróficas puede beneficiar a los sistemas agrícolas. El control biológico de las plagas de los cultivos puede ejercerse mediante el tercer nivel trófico, siempre que exista una población adecuada de enemigos naturales. [24] [25] Sin embargo, el uso generalizado de pesticidas o de cultivos Bt puede socavar el éxito de los enemigos naturales. [26] [27] [28] En algunos casos, las poblaciones de depredadores y parasitoides se diezman, lo que hace necesario un uso aún mayor de insecticidas porque se ha perdido el servicio ecológico que proporcionaban para controlar a los herbívoros.
Incluso cuando los pesticidas no se usan ampliamente, los monocultivos a menudo tienen dificultades para mantener a los enemigos naturales en cantidades suficientes para que disminuyan las poblaciones de plagas. [ cita requerida ] La falta de diversidad en el primer nivel trófico está relacionada con la baja abundancia en el tercero porque faltan en el sistema recursos alternativos que son necesarios para poblaciones estables y grandes de enemigos naturales. Las dietas de los enemigos naturales se pueden subsidiar aumentando la diversidad del paisaje mediante la siembra asociada , cultivos de borde, cultivos de cobertura , cultivos intercalados o tolerancia al crecimiento de algunas malezas. [23] Cuando se proporciona néctar u otros recursos ricos en azúcar , la población de enemigos naturales prospera. [29]
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Además de los domacios y las recompensas nutricionales, otras características de las plantas influyen en la colonización de las plantas por enemigos naturales. Estas pueden incluir el tamaño físico, la forma, la densidad, la madurez, el color y la textura de una especie de planta determinada. Las características específicas de las plantas, como la vellosidad o el brillo de la vegetación, pueden tener efectos mixtos sobre diferentes enemigos naturales. Por ejemplo, los tricomas disminuyen la eficiencia de caza de muchos enemigos naturales, ya que tienden a ralentizar o impedir el movimiento debido a los obstáculos físicos que presentan o las secreciones adhesivas que producen. Sin embargo, a veces la especie presa puede verse más impedida que el depredador. Por ejemplo, cuando la presa de mosca blanca del parasitoide Encarsia formosa se ve frenada por los pelos de la planta, el parasitoide puede detectar y parasitar un mayor número de moscas blancas juveniles. [24]
Muchos escarabajos coccinélidos depredadores tienen preferencia por el tipo de superficie de las hojas que frecuentan. Cuando se les presenta la oportunidad de posarse sobre el follaje brillante o peludo de Brassica oleracea , los escarabajos prefieren el follaje brillante, ya que pueden adherirse mejor a estas hojas. Se están realizando estudios para evaluar el efecto de varios genotipos de plantas sobre los enemigos naturales. [24]
Dos formas en las que la liberación de compuestos orgánicos volátiles (COV) puede beneficiar a las plantas son la disuasión de los herbívoros y la atracción de enemigos naturales. [30] Los productos sintéticos podrían replicar los distintos perfiles de COV liberados por diferentes plantas; estos productos podrían aplicarse a plantas que sufren plagas que son el objetivo del enemigo natural atraído. [30] Esto podría hacer que los enemigos naturales entren en cultivos que están ocupados por poblaciones de plagas que de otro modo probablemente permanecerían sin ser detectadas por los enemigos naturales. [31]
Los cuatro elementos que deben considerarse antes de manipular los COV son los siguientes: los COV deben ayudar eficazmente al enemigo natural a encontrar la presa; la plaga debe tener enemigos naturales presentes; el costo de aptitud de atraer potencialmente más herbívoros debe ser superado por la atracción de enemigos naturales; y los enemigos naturales no deben verse afectados negativamente por las defensas directas de las plantas que puedan estar presentes. [32]
El nivel de domesticación de las plantas de algodón se correlaciona con la inversión indirecta en defensa en forma de nectarios extraflorales. Las variedades silvestres producen mayores volúmenes de néctar y atraen una mayor variedad de enemigos naturales. [33] Por lo tanto, el proceso de mejoramiento de nuevas variedades de algodón ha pasado por alto los rasgos de resistencia natural en la búsqueda de variedades de alto rendimiento que puedan protegerse con pesticidas. Las plantas que producen nectarios extraflorales tienen niveles más bajos de plagas junto con mayores niveles de enemigos naturales. [34] Estos hallazgos ilustran los beneficios potenciales que podrían obtenerse mediante la incorporación de la genética deseable de las variedades silvestres en las variedades cultivadas.
Algunas plantas tropicales albergan colonias de hormigas en sus domacios huecos y les proporcionan nutrición proveniente de nectarios o cuerpos alimenticios. Estas colonias de hormigas se han vuelto dependientes de las plantas hospedantes para su supervivencia y, por lo tanto, protegen activamente a la planta; esta protección puede tomar la forma de matar o repeler plagas, malezas y ciertos hongos patógenos. Los agricultores chinos de cítricos han capitalizado esta relación mutualista durante muchos años incorporando nidos artificiales de hormigas en sus cultivos para suprimir las plagas. [35]
Los parasitoides se han incorporado con éxito a los programas de control biológico de plagas durante muchos años. Las plantas pueden influir en el efecto de los parasitoides sobre los herbívoros al liberar señales químicas que los atraen y al proporcionar fuentes de alimento o domacios. [1] Ciertos parasitoides pueden depender de esta relación con la planta. Por lo tanto, en las zonas agrícolas donde se desea la presencia de parasitoides, es probable que asegurar que los cultivos que se cultivan cumplan con todos estos requisitos promueva poblaciones más altas de parasitoides y un mejor control de plagas. [31]
En un cultivo de remolacha azucarera , cuando solo se cultivaban remolachas, pocos pulgones eran parasitados. Sin embargo, cuando se cultivaban coles junto a las remolachas azucareras, el parasitismo de los pulgones aumentaba. Las coles liberan más COV que las remolachas azucareras. Como resultado, las plantas acompañantes de coles atraen más parasitoides de pulgones, que matan a los pulgones tanto en las coles como en las remolachas azucareras cercanas. [36]
En un estudio relacionado, el etileno y otros compuestos liberados por las plantas de arroz en respuesta a la alimentación de la chicharrita marrón atrajeron a un parasitoide facultativo que parasita los huevos de la chicharrita marrón. [30]
En otro estudio, la presencia de nectarios extraflorales en cultivos de algodón provocó que los parasitoides pasaran más tiempo en el algodón y provocaron la parasitación de más larvas de polilla que en cultivos de algodón sin nectarios. Desde la publicación de este estudio, la mayoría de los agricultores han cambiado a variedades de algodón con nectarios. [37] Un estudio independiente encontró que una variedad de algodón naturalizada emitía siete veces más COV que las variedades de algodón cultivadas cuando sufría daños por alimentación. [38] Se desconoce si esto se puede generalizar a otros cultivos; hay casos de otros cultivos que no muestran la misma tendencia. [31]
Estos hallazgos revelan las variables específicas que un agricultor puede manipular para influir en las poblaciones de parasitoides e ilustran el impacto potencial que puede tener la gestión del hábitat de los parasitoides en el control de plagas. [31] En el caso del algodón y otros cultivos similares con alto contenido de COV, existe interés en modificar genéticamente las vías químicas de las variedades cultivadas para producir selectivamente los altos niveles de COV que se observaron en las variedades naturalizadas con el fin de atraer mayores poblaciones de enemigos naturales. Esto presenta desafíos, pero podría generar oportunidades prometedoras de control de plagas. [39]
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Los entomopatógenos son otro grupo de organismos que se ven influidos por las plantas. El grado de influencia depende en gran medida de la historia evolutiva compartida entre ambos y del método de infección y la duración de la supervivencia de los patógenos fuera de un huésped. Diferentes plantas hospedantes de insectos contienen compuestos que modulan la mortalidad de los insectos cuando se inyectan simultáneamente ciertos entomopatógenos. Se han registrado aumentos de la mortalidad de hasta 50 veces. Sin embargo, ciertas plantas influyen en los entomopatógenos de forma negativa, reduciendo su eficacia. [40]
Es principalmente la superficie de la hoja de la planta la que influye en el entomopatógeno; las plantas pueden liberar varios exudados , fitoquímicos y aleoloquímicos a través de sus hojas, algunos de los cuales tienen la capacidad de inactivar ciertos entomopatógenos. [40] Por el contrario, en otras especies de plantas, las características de las hojas pueden aumentar la eficacia de los entomopatógenos. Por ejemplo, la mortalidad de los pulgones del guisante fue mayor en el grupo de pulgones que se encontraron en plantas con menos exudados de cera que en aquellos en plantas con más exudados de cera. Esta cerosidad reducida aumenta la transmisión de conidios de Pandora neoaphidus de la planta a los pulgones. [41]
Los volátiles inducidos por la alimentación emitidos por diferentes plantas aumentan la cantidad de esporas liberadas por ciertos hongos entomopatógenos , lo que aumenta la probabilidad de infección de algunos herbívoros pero no de otros. Las plantas también pueden influir en la eficacia de los patógenos de forma indirecta, y esto ocurre normalmente ya sea aumentando la susceptibilidad de los huéspedes herbívoros o modificando su comportamiento. Esta influencia a menudo puede adoptar la forma de tasas de crecimiento alteradas, fisiología de los herbívoros o hábitos alimentarios. Por lo tanto, existen varias formas en que las especies de plantas hospedantes pueden influir en las interacciones entomopatógenas. [40]
En un estudio, se descubrió que las coles se defienden actuando como vectores de entomopatógenos. Los pulgones infectados con virus que se alimentan de las plantas introducen un virus en el floema. El virus se transporta pasivamente en el floema y se distribuye por toda la planta. Esto hace que los pulgones que se alimentan de otros insectos también se infecten. Este hallazgo ofrece la posibilidad de inyectar virus entomopatógenos compatibles en los cultivos para defenderse de las plagas de insectos susceptibles. [42]
Menos estudiadas que las interacciones sobre el suelo, pero que están demostrando ser cada vez más importantes, son las interacciones bajo el suelo que influyen en la defensa de las plantas . [43] Existe una red compleja de vías de transducción de señales involucradas en las respuestas de las plantas a los estímulos, y los microbios del suelo pueden influir en estas respuestas. Ciertos microbios del suelo ayudan al crecimiento de las plantas, produciendo una mayor tolerancia a varios estresores ambientales, y pueden proteger a sus plantas hospedantes de muchos patógenos diferentes al inducir resistencia sistémica. [44] Los organismos en entornos sobre y bajo el suelo pueden interactuar indirectamente a través de las plantas. Muchos estudios han demostrado los efectos positivos y negativos que un organismo en un entorno puede tener sobre otros organismos en el mismo entorno o en el opuesto, con la planta actuando como intermediario. [43]
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La colonización de las raíces de las plantas con micorrizas generalmente da como resultado una relación mutualista entre la planta y el hongo, lo que induce una serie de cambios en la planta. Dicha colonización tiene un impacto mixto en los herbívoros; los insectos con diferentes métodos de alimentación se ven afectados de manera diferente, algunos de manera positiva y otros de manera negativa. [45] La especie de micorriza involucrada también importa. Se ha observado que una especie común, Rhizophagus irregularis , tiene un efecto negativo en el éxito de alimentación de los herbívoros masticadores, mientras que otras especies estudiadas tienen efectos positivos. [45]
Las raíces de algunas plantas de maíz producen una sustancia química de defensa cuando las larvas del escarabajo de las hojas las dañan; esta sustancia química atrae a la especie de nematodo entomopatógeno Heterorhabditis megidis . Sólo ciertas variedades de maíz producen esta sustancia química; las plantas que liberan esta sustancia química sufren hasta cinco veces más parasitación por parte de las larvas del escarabajo de las hojas que las que no lo hacen. La incorporación de estas variedades o sus genes a la producción comercial de maíz podría aumentar la eficacia de los tratamientos contra los nematodos. [46]
Estudios posteriores sugieren que las sustancias químicas emitidas por las plantas actúan como la principal fuente de atracción para los nematodos. Se cree que los herbívoros han evolucionado para evadir la detección por parte de los nematodos, mientras que las plantas han evolucionado para liberar señales químicas altamente atractivas. Existe un alto grado de especificidad en juego; las especies que componen estas interacciones tritróficas han evolucionado entre sí durante un largo período de tiempo y, como resultado, tienen interrelaciones estrechas. [47]
Los microorganismos también pueden influir en las interacciones tritróficas. La bacteria Klebsiella aerogenes produce el volátil 2,3-butanediol, que modula las interacciones entre plantas, patógenos e insectos. [48] Cuando las plantas de maíz se cultivan en un cultivo de suelo que contiene la bacteria o las plantas se inoculan con la bacteria, el maíz es más resistente al hongo Setosphaeria turcica . [48] La bacteria no disuade la herbivoría de los insectos; en realidad aumenta la ganancia de peso y el consumo de hojas en la oruga Spodoptera littoralis . [48] Sin embargo, la avispa parásita Cotesia marginiventris se siente atraída más fácilmente por las plantas de maíz cultivadas en cultivos de suelo que contienen la bacteria productora de volátiles o 2,3-butanediol puro. [48]
La producción sostenible de cultivos es cada vez más importante si los seres humanos quieren sustentar una población en aumento y evitar un colapso de los sistemas de producción. [49] Si bien la comprensión e incorporación de interacciones tritróficas en el control de plagas ofrece una opción de control prometedora, el control biológico sostenible de plagas requiere un enfoque dinámico que involucre diversidad en todas las especies presentes, riqueza en enemigos naturales y actividad adversa limitada (es decir, uso mínimo de pesticidas). Este enfoque es especialmente importante en los esfuerzos de control biológico de conservación. [50]
En un entorno de producción determinado, suelen intervenir más de tres niveles tróficos, por lo que el modelo de interacción tritrófica puede representar una simplificación excesiva. [31] Además, pueden entrar en juego la complejidad ecológica y las interacciones entre especies del mismo nivel trófico. Hasta ahora, la investigación ha tenido un enfoque relativamente estrecho, que puede ser adecuado para entornos controlados como los invernaderos, pero que aún no ha abordado las interacciones multigeneracionales de las plantas con comunidades dinámicas de organismos. [51]
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