La determinación sexual dependiente de la temperatura ( TSD ) es un tipo de determinación sexual ambiental en la que las temperaturas experimentadas durante el desarrollo embrionario/larval determinan el sexo de la descendencia. [1] Se observa en reptiles y peces teleósteos , con algunos informes de que ocurre en especies de camarones. [2] [3] [4] [5] [6] La TSD difiere de los sistemas de determinación sexual cromosómica comunes entre los vertebrados. Es el tipo más estudiado de determinación sexual ambiental (ESD). También se observa que algunas otras condiciones, por ejemplo, la densidad, el pH y el color de fondo ambiental, alteran la proporción sexual, lo que podría clasificarse como determinación sexual dependiente de la temperatura o diferenciación sexual dependiente de la temperatura, dependiendo de los mecanismos involucrados. [7] Como mecanismos de determinación del sexo, la TSD y la determinación genética del sexo (GSD) deben considerarse de manera equivalente, [8] lo que puede llevar a reconsiderar el estado de las especies de peces que se afirma que tienen TSD cuando se las somete a temperaturas extremas en lugar de la temperatura experimentada durante el desarrollo en la naturaleza, ya que los cambios en la proporción de sexos con la variación de la temperatura son ecológica y evolutivamente relevantes. [7]
Si bien se ha observado TSD en muchas especies de reptiles y peces, no se han determinado las diferencias genéticas entre sexos ni los mecanismos moleculares de TSD. [7] Se cree que la vía mediada por cortisol y la vía reguladora epigenética son los mecanismos potenciales involucrados en TSD. [7] [9]
Los huevos se ven afectados por la temperatura a la que se incuban durante el tercio medio del desarrollo embrionario . [10] Este período crítico de incubación se conoce como período termosensible. [11] El momento específico del compromiso sexual se conoce debido a que varios autores han resuelto la cronología histológica de la diferenciación sexual en las gónadas de tortugas con TSD. [10]
El período termosensible, o sensible a la temperatura, es el período durante el desarrollo en el que el sexo se determina de forma irreversible. Se utiliza en referencia a especies con determinación sexual dependiente de la temperatura, como los cocodrilos y las tortugas . [12] El TSP normalmente abarca el tercio medio de la incubación con los puntos finales definidos por la etapa embrionaria cuando se encuentran bajo temperaturas constantes. La extensión del TSP varía un poco entre especies, [12] y el desarrollo dentro de los oviductos debe tenerse en cuenta en especies donde el embrión está en una etapa relativamente tardía del desarrollo en la puesta de huevos (por ejemplo, muchos lagartos). Los pulsos de temperatura durante el período termosensible suelen ser suficientes para determinar el sexo, pero después del TSP, el sexo no responde a la temperatura y la inversión sexual es imposible. [12]
Dentro del mecanismo se han descubierto dos patrones distintos, denominados Patrón I y Patrón II . El Patrón I se divide a su vez en IA y IB .
El patrón IA tiene una única zona de transición, donde los huevos eclosionan predominantemente machos si se incuban por debajo de esta zona de temperatura, y predominantemente hembras si se incuban por encima de ella. El patrón IA se presenta en la mayoría de las tortugas , y la transición entre las temperaturas de producción de machos y las temperaturas de producción de hembras se produce en un rango de temperaturas tan pequeño como 1–2 °C . [15] El patrón IB también tiene una única zona de transición, pero las hembras se producen por debajo de ella y los machos por encima de ella. El patrón IB se presenta en múltiples especies de peces [5] y en el tuátara .
El patrón II tiene dos zonas de transición, con los machos dominando en temperaturas intermedias y las hembras dominando en ambos extremos. [14] El patrón II se presenta en algunas tortugas , lagartijas y cocodrilos . [16] Se han observado proporciones sexuales mixtas y (más raramente) individuos intersexuales en o cerca de la temperatura fundamental de determinación del sexo. [15]
Se ha propuesto que esencialmente todos los modos de TSD son en realidad el Patrón II y aquellos que se desvían del patrón hembra-macho-hembra esperado son especies cuyo rango de temperatura viable no permite las temperaturas extremas necesarias para pasar la segunda zona de transición. [17]
La distinción entre los sistemas de determinación sexual cromosómica y el TSD suele ser borrosa porque el sexo de algunas especies (como el eslizón de tres líneas Bassiana duperreyi y el dragón barbudo central Pogona vitticeps ) está determinado por los cromosomas sexuales, pero esto se ve anulado por temperaturas que son tolerables pero extremas. Además, los experimentos realizados a la temperatura fundamental, donde la temperatura tiene una influencia equívoca, han demostrado una predisposición genética subyacente a ser de un sexo o del otro.
La determinación del sexo dependiente de la temperatura fue descrita por primera vez en Agama agama en 1966 por Madeleine Charnier . [18]
Un estudio de 2015 descubrió que las altas temperaturas alteraban la expresión de los cromosomas sexuales en los lagartos dragón barbudo de Australia . Los lagartos tenían apariencia de hembras y eran capaces de tener descendencia, a pesar de tener los cromosomas ZZ que suelen asociarse con los lagartos machos. [19]
En 2018, un equipo de investigadores chinos y estadounidenses demostró que la histona H3 lisina 27 (H3K27) desmetilasa KDM6B (JMJD3), un modificador epigenético, activa el desarrollo masculino en las tortugas de orejas rojas al unirse al promotor del gen dominante masculino [DMRT1]. La supresión de la expresión de este modificador a 26 °C desencadena la inversión sexual de macho a hembra en la mayoría de los embriones supervivientes. [20]
Una investigación de 2020 identificó el momento del compromiso gonadal en el caimán americano para comprender los efectos de la señalización de estrógenos en la TSD. Se determinó que un factor principal en el destino gonadal es el nivel de genes testiculares y la señalización de estrógenos. El estudio encontró que el compromiso crítico en el desarrollo testicular es durante la etapa 24-26, que es más tarde que un TSP conocido para promover machos en TSD. Además, la señalización de estrógenos más temprana indujo el desarrollo de partes del ovario. [21]
También se ha identificado un sinergismo entre la temperatura y las hormonas en estos sistemas. La administración de estradiol a temperaturas que producen machos genera hembras que son fisiológicamente idénticas a las hembras producidas por la temperatura. [22] El experimento inverso, los machos producidos a temperaturas femeninas, solo ocurre cuando se administra testosterona no aromatizable o un inhibidor de la aromatasa , lo que indica que la enzima responsable de la conversión de testosterona en estradiol, la aromatasa , desempeña un papel en el desarrollo femenino. [23] No obstante, los mecanismos de la TSD aún son relativamente desconocidos, pero en algunos aspectos, la TSD se parece a la determinación genética del sexo (GSD), particularmente en lo que respecta a los efectos de la aromatasa en cada proceso. [24] En algunas especies de peces, la aromatasa se encuentra tanto en los ovarios de los organismos femeninos que se sometieron a TSD como en los que se sometieron a GSD, y no menos del 85% de las secuencias codificantes de cada aromatasa son idénticas, [25] lo que demuestra que la aromatasa no es exclusiva de TSD y sugiere que debe haber otro factor además de este que también afecta a TSD.
Las hormonas y la temperatura muestran signos de actuar en la misma vía, en el sentido de que se requiere menos hormona para producir un cambio sexual a medida que las condiciones de incubación se acercan a la temperatura fundamental. Se ha propuesto [26] que la temperatura actúa sobre los genes que codifican dichas enzimas esteroidogénicas , y la prueba de vías GSD homólogas ha proporcionado un punto de partida genético. [27] Sin embargo, la vía de determinación sexual genética en las tortugas TSD es poco conocida y no se ha identificado el mecanismo de control del compromiso masculino o femenino. [28]
Aunque se ha observado que las hormonas sexuales se ven influenciadas por la temperatura, lo que potencialmente altera los fenotipos sexuales, genes específicos en la vía de diferenciación gonadal muestran una expresión influenciada por la temperatura. [29] En algunas especies, genes determinantes del sexo tan importantes como DMRT1 [30] y aquellos involucrados en la vía de señalización Wnt [29] podrían estar potencialmente implicados como genes que proporcionan un mecanismo (que abre la puerta a fuerzas selectivas) para el desarrollo evolutivo de la TSD. También se ha demostrado que la aromatasa desempeña un papel en el desarrollo de ciertos tumores. [31]
Actualmente, no se comprende bien el significado adaptativo de la TSD. Una posible explicación de que la TSD sea común en los amniotas es la inercia filogenética : la TSD es la condición ancestral en este clado y simplemente se mantiene en los linajes existentes porque actualmente es adaptativamente neutral o casi. [32] De hecho, los análisis comparativos filogenéticos recientes implican un único origen para la TSD en la mayoría de los amniotas alrededor de 300 millones de años, con la re-evolución de la TSD en los escamosos [33] y las tortugas [34] después de que habían desarrollado independientemente la GSD. En consecuencia, la importancia adaptativa de la TSD en todos los orígenes de la TSD, excepto los más recientes, puede haber sido oscurecida por el paso del tiempo profundo, y es posible que la TSD se mantenga en muchos clados de amniotas simplemente porque funciona "bastante bien" (es decir, no tiene costos generales de aptitud en línea con la explicación de la inercia filogenética).
Otros trabajos se centran en un modelo teórico de 1977 (el modelo de Charnov - Bull ), [35] [36] que predijo que la selección debería favorecer la TSD sobre los sistemas basados en cromosomas cuando "el entorno de desarrollo influye de manera diferencial en la aptitud de los machos frente a las hembras"; [2] este modelo teórico fue validado empíricamente treinta años después [2] pero la generalidad de esta hipótesis en reptiles está en duda. Esta hipótesis está respaldada por la persistencia de la TSD en ciertas poblaciones de eslizón moteado ( Niveoscincus ocellatus ), un pequeño lagarto de Tasmania, donde es ventajoso tener hembras a principios de la temporada. El calor a principios de la temporada asegura crías sesgadas por las hembras que luego tienen más tiempo para crecer y alcanzar la madurez y posiblemente reproducirse antes de experimentar su primer invierno, lo que aumenta la aptitud del individuo. [1]
En apoyo de la hipótesis de Charnov y Bull, Warner y Shine (2008) demostraron con seguridad que la temperatura de incubación influye en el éxito reproductivo de los machos de manera diferente que en el de las hembras en los lagartos Jacky Dragon ( Amphibolurus muricatus ) al tratar los huevos con sustancias químicas que interfieren en la biosíntesis de la hormona esteroide. Estas sustancias químicas bloquean la conversión de testosterona en estradiol durante el desarrollo, de modo que cada cría de cada sexo puede producirse a todas las temperaturas. Encontraron que las temperaturas de eclosión que producen naturalmente cada sexo maximizan la aptitud de cada sexo, lo que proporciona evidencia empírica sustancial en apoyo del modelo de Charnov y Bull para los reptiles. [2]
Spencer y Janzen (2014) encontraron más apoyo para el modelo de Charnov-Bull al incubar tortugas pintadas ( Chrysemys picta ) a diferentes temperaturas y medir varias características indicativas de aptitud. Las tortugas fueron incubadas a temperaturas que producen solo machos, ambos sexos y solo hembras. Spencer y Janzen (2014) encontraron que las crías de nidos mixtos eran menos eficientes energéticamente y crecían menos que sus contrapartes del mismo sexo incubadas en temperaturas productoras de un solo sexo. Las crías de temperaturas productoras de un solo sexo también tuvieron mayor supervivencia en el primer año que las crías de la temperatura que produce ambos sexos. La TSD puede ser ventajosa y seleccionada en tortugas, ya que la eficiencia energética del embrión y el tamaño de la cría están optimizados para cada sexo a temperaturas de incubación de un solo sexo y son indicativas de la supervivencia en el primer año. [37] Esto sugiere que la selección natural favorecería a la TSD, ya que la TSD puede mejorar la aptitud de la descendencia.
En 1982, Bulmer y Bull propusieron una hipótesis alternativa de significación adaptativa [38] , que fue apoyada por el trabajo de Pen et al. (2010). Conjeturaron que la selección disruptiva producida por la variación en el ambiente podría resultar en una transición evolutiva de ESD a GSD. [38] Pen et al. (2010) abordan la divergencia evolutiva en SDM a través de la selección natural en las proporciones de sexos. Al estudiar el eslizón moteado, observaron que la población de las tierras altas no se vio afectada por la temperatura, sin embargo, hubo una correlación negativa entre la temperatura anual y las proporciones de sexos de la cohorte en las tierras bajas. Las tierras altas son más frías, con una mayor magnitud de fluctuación de temperatura anual y una temporada de actividad más corta, lo que retrasa la madurez, por lo que se favorece la GSD, por lo que las proporciones de sexos no están sesgadas. Sin embargo, en las tierras bajas, las temperaturas son más constantes y una temporada de actividad más larga permite condiciones favorables para TSD. Concluyeron que esta diferenciación climática provoca una selección divergente de elementos reguladores en la red determinante del sexo, lo que permite la aparición de cromosomas sexuales en las tierras altas. [39]
El cambio climático presenta una amenaza única en las especies influenciadas por la determinación sexual dependiente de la temperatura al sesgar las proporciones sexuales y la disminución de la población. [40] El calentamiento de los hábitats de las especies que exhiben TSD está comenzando a afectar su comportamiento y pronto puede comenzar a afectar su fisiología. [41] Muchas especies (con Patrón IA y II ) han comenzado a anidar cada vez más temprano en el año para preservar la proporción sexual. [42] Los tres rasgos de temperatura pivote (la temperatura a la cual la proporción sexual es del 50%), elección del sitio de anidación maternal y fenología de anidación han sido identificados como los rasgos clave de TSD que pueden cambiar, y de estos, solo la temperatura pivote es significativamente heredable, esta tendría que aumentar en 27 desviaciones estándar para compensar un aumento de temperatura de 4 °C. [43] Es probable que el cambio climático supere la capacidad de muchos animales TSD para adaptarse, [44] [45] y muchos probablemente se extinguirán. Sin embargo, hay evidencia de que durante los extremos climáticos, los cambios en el mecanismo de determinación del sexo en sí (a GSD) son seleccionados, particularmente en las tortugas altamente mutables. [46] También se ha propuesto que las tortugas marinas pueden ser capaces de utilizar TSD a su favor en un clima cálido. Cuando la viabilidad de la descendencia disminuye debido al aumento de las temperaturas, son capaces de utilizar la coadaptación entre la proporción de sexos y la capacidad de supervivencia para aumentar la producción de crías hembras. Esto permite a las tortugas marinas mantener las poblaciones y podría aumentar su resiliencia al cambio climático. [47]