La rana túngara ( Engystomops pustulosus ) es una especie de anfibios de la familia Leptodactylidae . [2] Es una pequeña rana terrestre nocturna que se encuentra en México, América Central y las regiones del noreste de América del Sur.
La rana túngara exhibe un comportamiento interesante en las interacciones entre machos y hembras. Las vocalizaciones de los machos son fundamentales en la elección de pareja de las hembras, y las hembras a menudo prefieren a los machos que emiten llamadas de apareamiento complejas a una frecuencia más baja en lugar de llamadas simples a una frecuencia más alta. [3] Esta vocalización de larga distancia es el comportamiento de apareamiento primario de las ranas túngara, y es producida por una masa fibrosa en la laringe de la rana. La rana túngara también puede tener una relación mutualista con las tarántulas, donde las tarántulas participan en la defensa de los depredadores mientras que las ranas protegen los huevos de tarántula. Las ranas túngara tienen una coloración distintiva que las ayuda a defenderse de los depredadores.
Engystomops pustulosus es una especie pequeña de rana terrestre que crece hasta una longitud de entre 25 y 35 mm (1,0 y 1,4 pulgadas). [4] El tímpano no es visible y el dorso está cubierto de pequeñas verrugas . [5] Estas verrugas dieron lugar a otras descripciones tempranas que identificaban falsamente a las ranas túngara como una especie de sapo del género Bufo . [6] [7] Los ojos son relativamente grandes y protuberantes. Los machos tienen sacos vocales grandes y oscuros que se expanden cuando llaman a las hembras. Tanto los machos como las hembras suelen tener una franja blanca llamativa que se extiende desde el labio inferior hasta la garganta. [8]
Se distribuye desde México y en toda América Central hasta el norte de América del Sur, llegando hasta Trinidad y Tobago, Venezuela y posiblemente Guyana. Sus hábitats naturales son los bosques secos subtropicales o tropicales , las sabanas secas , las sabanas húmedas, los pastizales secos de tierras bajas subtropicales o tropicales , los pastizales de tierras bajas estacionalmente húmedos o inundados subtropicales o tropicales, los pantanos de agua dulce, los pantanos de agua dulce intermitentes, los pastizales, los antiguos bosques muy degradados, los estanques y los canales y zanjas. [1]
Engystomops pustulosus es un ave nocturna , que emerge por la noche para alimentarse de hormigas y termitas y otros pequeños invertebrados (como caracoles , escarabajos , moscas e isópodos ) entre la hojarasca vegetal del suelo. [9] Durante la temporada de reproducción, los machos se agrupan por la noche en charcas temporales y llaman para atraer a sus parejas. Cuando una hembra elige a uno de los machos, se produce un amplexo en el borde del agua y el macho crea un nido de espuma en el que pone los huevos; los renacuajos se desarrollan en el agua y experimentan una metamorfosis en ranas juveniles en unas cuatro semanas. [4]
El comportamiento de apareamiento principal de las ranas túngara es un llamado de apareamiento de larga distancia que consta de dos componentes de llamado distintos: 'whine' y 'chuck'. Los machos producen un llamado que consiste en un gemido, y también pueden agregar hasta siete sonidos cortos de chuck a su llamado de apareamiento . Un llamado que consiste tanto en un gemido como en un chuck se considera un llamado complejo. La parte de chuck del llamado es producida por vibraciones de una masa fibrosa suspendida cerca de la laringe de la rana , con masas más grandes que permiten la producción de más chucks por gemido. [10] El gemido es un sonido largo, modulado en frecuencia con cinco armónicos, frecuencia fundamental que barre de 900 Hz a 400 Hz, frecuencia dominante de aproximadamente 700 Hz y duración de aproximadamente 300 ms. El llamado chuck es un estallido de sonido corto y de gran amplitud con 15 armónicos, frecuencia fundamental de unos 200 Hz, frecuencia dominante de unos 2500 Hz, 90% de su energía por encima de 1500 Hz y duración de unos 45 ms. Con estos componentes, las ranas túngara macho pueden producir dos tipos de llamados: el llamado simple, que consiste únicamente en un gemido, y el llamado complejo, que consiste en un gemido inmediatamente seguido de hasta seis o siete llamados chuck. El llamado chuck induce la fonotaxis de la hembra y contribuye al reconocimiento de la especie, mientras que el llamado chuck aumenta el atractivo del llamado en el apareamiento. [10]
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El principal órgano responsable de producir sonido en las ranas túngara es la laringe, sostenida por su masa fibrosa que cuelga de las cuerdas vocales y se proyecta desde la laringe hacia los bronquios. A medida que los músculos del tronco alrededor de los pulmones se contraen, el aire expulsado empuja a través de la laringe y hace vibrar las cuerdas vocales y la laringe, produciendo el sonido. El aire ingresa a la cavidad bucal, pasa a través de las hendiduras vocales e infla el saco vocal. También se sabe que la inflación del saco vocal sirve como una señal visual para los receptores. Las ranas túngara macho producen chuck a través de su masa fibrosa, y su masa fibrosa es más grande que la de otras especies y poblaciones que no producen chuck. Además, la escisión quirúrgica de la masa fibrosa inhibe la producción de chuck a pesar del intento de la rana de producir un llamado complejo. [11] [12]
Las preferencias de las hembras por los llamados desempeñan un papel importante en el apareamiento de las ranas túngaras. Prefieren los llamados complejos en lugar de los simples, los silbidos de baja frecuencia en lugar de los de alta frecuencia y los gemidos de la misma especie en lugar de los de la misma especie. Las hembras prefieren el llamado de apareamiento de las ranas que producen silbidos de frecuencia más baja. Si una hembra encuentra atractivo el llamado de un macho, utilizará el llamado, así como las ondas en el agua causadas por su producción, para localizar a su nueva pareja.
La elección de las hembras por llamadas complejas se puede explicar por la afinación de los órganos del oído interno de la rana túngara: la papila anfibia y la papila basilar. La frecuencia a la que la papila basilar es más sensible es 2130 Hz, y la frecuencia dominante de la rana túngara es de aproximadamente 2500 Hz. Cuanto menor sea la diferencia de frecuencia entre la frecuencia de la rana túngara del macho y la afinación de la papila basilar, mayor será la excitación neuronal de la hembra. Por lo tanto, las hembras prefieren las ranas túngaras de frecuencia más baja que están más cerca de la frecuencia de afinación de la papila basilar. [13]
La elección de las hembras por los sonidos de baja frecuencia proviene de la preferencia de las hembras por los machos más grandes, que les proporcionan un beneficio reproductivo. La diferencia de tamaño entre los compañeros determina la tasa de fertilización, ya que la disminución de la diferencia de tamaño conduce a una disminución en la cantidad de huevos no fertilizados y un aumento en la tasa de fertilización. Debido a la tendencia de las hembras de ranas túngara a ser más grandes que los machos, los machos más grandes reducen la diferencia de tamaño con las hembras y benefician la fertilización. Y dado que los machos más grandes tienen laringes más grandes, producen una frecuencia de sonido más baja (sonidos y gemidos). En consecuencia, se puede observar un fuerte dimorfismo sexual en el tamaño de la laringe. Hasta aproximadamente los 16 mm de longitud del hocico al cloaca, las hembras y los machos tienen laringes de aproximadamente el mismo tamaño. Sin embargo, por encima de este punto, los machos muestran un fuerte crecimiento alométrico positivo en el tamaño de la laringe hasta la meseta de crecimiento de aproximadamente 24 mm de longitud del hocico al cloaca, aproximadamente en el momento del primer llamado del macho en el campo. Esto demuestra que el comportamiento reproductivo masculino se desencadena en el pleno desarrollo de la laringe. [14]
La elección de las hembras por el gemido de sus congéneres proviene de la falta de predicción entre la similitud filogenética de las especies de ranas túngara y la similitud acústica de sus llamadas. Además, se sugiere que la ascendencia común compartida conduce a respuestas auditivas y neuronales compartidas. En comparación con la elección femenina anterior, la elección femenina por el gemido de sus congéneres tiene menos importancia debido a la falta de superposición entre el hábitat de las ranas túngara y el hábitat de otras especies de Physalaemus , lo que disminuye los casos de evitar las llamadas de parientes cercanos. [14]
El experimento de fonotaxis confirma la preferencia de las hembras por llamadas complejas y silbidos de baja frecuencia. En cuanto a la elección de las hembras por llamadas complejas, el experimento está diseñado de tal manera que una hembra se coloca equidistante entre dos hablantes que emiten una serie de llamadas de prueba. Los resultados muestran que las hembras prefieren predominantemente un gemido con un silbido a un gemido simple por más de cinco veces. En cuanto a la elección de las hembras por silbidos de baja frecuencia, el experimento está diseñado de tal manera que a una hembra se le dan gemidos idénticos, pero el único silbido que sigue al gemido es de baja o alta frecuencia. Los resultados muestran que las hembras prefieren el gemido seguido de un silbido de baja frecuencia. Además, las hembras prefieren el gemido de baja frecuencia al gemido de alta frecuencia. [14]
La prueba con células ancestrales reconstruidas confirma la preferencia de las hembras por el gemido de sus congéneres. Los resultados muestran que las hembras dan la respuesta más fuerte a los llamados de las especies filogenéticamente más cercanas, lo que indica que la historia evolutiva tiene una influencia más significativa que la similitud acústica. [14]
Investigaciones recientes sugieren que los llamados sexuales de los machos están influenciados por sus condiciones alimentarias. Las ranas hembras respondieron menos a los llamados de los machos sin alimentarse a medida que aumentaba el tiempo sin alimentarse. [15]
A pesar del beneficio de satisfacer la elección de la hembra y aumentar el éxito de apareamiento, los llamados complejos también tienen el costo de un mayor riesgo de depredación y parasitismo porque los murciélagos comedores de ranas, Trachops cirrhosus , y las moscas hematófagas, Corethrella spp. , prefieren los llamados complejos a los simples. [14] Al igual que las hembras, estos depredadores prefieren los llamados complejos y los usarán para localizar y cazar ranas túngara macho; por lo tanto, se ha encontrado que los machos alternan entre llamados complejos y simples dependiendo de la situación. [16] Los machos producen llamados complejos con mayor frecuencia cuando hay otros machos llamando cerca, formando lo que se conoce como un coro. Los machos que usan tales estrategias de llamado pueden maximizar la posibilidad de encontrar una pareja y minimizar el riesgo de depredación. [17]
Por lo tanto, los machos deben encontrar una estrategia que resuelva el conflicto entre la selección natural y la selección sexual. Al tiempo que muestran un rasgo que aumenta su atractivo, el macho también debe pasar desapercibido mediante una variación estratégica de la complejidad de sus llamados. Cuando los machos están solos, producen principalmente llamados simples, pero cuando están en coros, aumentan la complejidad de sus llamados y producen llamados complejos.
Las investigaciones sugieren la relación entre el tamaño del coro y los costos y beneficios de la conducta de coro de las ranas. El beneficio de la conducta de coro de las ranas aumenta en coros de mayor tamaño porque el aumento del tamaño del coro conduce a un aumento de la proporción sexual operativa, la probabilidad de apareamiento y la disminución del riesgo de depredación. Si bien la tasa de depredación y el tamaño del coro no tienen una correlación, el riesgo de depredación y el tamaño del coro sí tienen correlación. El costo de la conducta de coro de las ranas aumenta en coros de menor tamaño, como se muestra en la correlación negativa entre el riesgo de depredación y el tamaño del coro. La tendencia de orientar acústicamente a los depredadores para atacar coros influye en el riesgo de depredación del individuo de manera que cuando el depredador aparece en el sitio del coro, el individuo tiene una mayor probabilidad de ser atacado cuando no hay tantas ranas en el sitio. El modelo de costo-beneficio de la conducta de coro de las ranas sugiere la influencia de los beneficios asimétricos relacionados con el tamaño y la conducta de los machos sobre el tamaño de las ranas túngara macho en términos de unirse a los coros. [18]
Mientras los machos de la rana túngara se reúnen en coros en el sitio de reproducción y llaman a sus parejas, las hembras se mueven suavemente entre la multitud de machos y eligen a su pareja mediante el contacto físico. El macho sujeta a la hembra por encima, y ambos permanecen en estado de amplexo durante varias horas. [10] Al aparearse, el macho se centra sobre la hembra para mezclar rítmicamente un solvente productor de espuma que libera la hembra para generar un nido de espuma flotante. [19] Los nidos son bioespumas resistentes que protegen los huevos fertilizados. Después de unos cuatro días, los renacuajos se van y el nido se degrada, pero por lo demás puede durar hasta dos semanas. [20]
Las hembras de rana túngara también exhiben conductas de provocación que sirven principalmente para hacer que una pareja potencial aumente la intensidad de su exhibición sexual. Entre todas las conductas locomotoras repetibles y notables que exhiben las hembras, las conductas en las que las hembras se acercan o alejan claramente de los machos se conocen como conductas de aproximación/retirada (AR), mientras que las conductas en las que las hembras no se acercan ni se alejan se conocen como conductas de no aproximación/retirada (NAR). Específicamente, las conductas de provocación son conductas NAR que inducen un aumento en el número de crías de los machos. Su función principal es manipular la exhibición de los machos, no adquirir pareja. Las conductas de provocación varían con el tamaño del coro de machos, siendo más comunes en coros de baja densidad que en coros de alta densidad debido a su propósito principal de producir más crías. En coros de alta densidad, el aumento de la producción de crías no proporcionaría tanto beneficio como en coros de baja densidad. [21]
Se ha informado que la rana puede tener una relación mutualista con las tarántulas del género Aphonopelma en México. Como se observó en la rana microhílida Chiasmocleis ventrimaculata y la tarántula Xenesthis immanis , la araña puede proteger a la rana de los depredadores mientras que la rana protege los huevos de la araña de las hormigas, una interacción que puede ocurrir con otros microhílidos así como con la rana túngara, que es un leptodactiloide . [22]
Algunos de los principales depredadores de las ranas túngara incluyen murciélagos ( Trachops cirrhosus ), ranas ( Leptodactylus pentadactylus ), zarigüeyas ( Philander opossum ) y cangrejos ( Potamocarcinus richmondia ). Para protegerse de los depredadores, desarrollan una coloración protectora dependiendo de la región del hábitat. Las ranas túngara tienen dos patrones de color distintos: patrón sin rayas y patrón rayado. La frecuencia de los patrones de color difiere a lo largo del gradiente de urbanización de la región. El aumento de la urbanización ha afectado la coloración antidepredadores de las ranas túngara, especialmente conduciendo al aumento de individuos rayados. Las ranas rayadas son más abundantes en áreas urbanas que en áreas forestales. Específicamente, es más probable que las ranas rayadas sean abundantes en áreas que en áreas forestales donde prevalece la depredación aviar. Además, las ranas en áreas forestales tienen un menor número de ataques de aves en comparación con las ranas en áreas urbanas, pero las tasas de depredación son similares para las ranas sin rayas y rayadas. La investigación también sugiere que se deben considerar otros factores además de la urbanización para comprender el cambio en la dinámica de la coloración en la región, como las diferentes comunidades de depredadores y la presión de la depredación. La coloración protectora cambiará continuamente su frecuencia y patrón dependiendo de varios factores. [23]
Dentro de las categorías de riesgo de extinción asignadas por la Lista Roja de la UICN , [24] [25] Engystomops pustulosus está catalogada como “ Preocupación menor ”. Aunque su estatus en la UICN parece disminuir la preocupación por la conservación de la población de las ranas túngara, el 43% de las especies están experimentando un declive, lo que sugiere que esta rana puede estar amenazada en el futuro cercano. [26] Los principales factores de estrés de la disminución de los anfibios incluyen los siguientes: pérdida/degradación del hábitat, contaminación, cambio climático y especies invasoras. [26]
Entre todas las causas, se sabe que la pérdida/degradación del hábitat y la contaminación son las más importantes. Estas causas también muestran una coexistencia, ya que la intensificación de la agricultura y el paisaje urbanizado conducen tanto a cambios en el hábitat como a una mayor liberación de contaminantes. [26] Sin embargo, los efectos específicos de estas causas sobre los anfibios, especialmente su salud, son en gran medida desconocidos.
Algunas investigaciones sugieren el impacto negativo de los sitios agrícolas en la salud de la rana túngara, que se manifiesta en una menor cantidad de huevos, un menor éxito de eclosión y un tamaño corporal y características sexuales secundarias masculinas más pequeños. [26] Estos hallazgos en las investigaciones se relacionan significativamente con la conservación de los anfibios, ya que es probable que una menor reproducción se correlacione con una disminución acelerada de la población. [26]