La incompatibilidad citoplasmática ( IC ) es una incompatibilidad de apareamiento reportada en muchas especies de artrópodos y causada por parásitos intracelulares como Wolbachia . Estas bacterias residen en el citoplasma de las células huésped (de ahí el nombre de incompatibilidad citoplasmática ) y modifican el esperma de sus huéspedes de una manera que conduce a la muerte del embrión, a menos que esta modificación sea "rescatada" por las mismas bacterias en los óvulos . Se ha informado de IC en muchas especies de insectos (incluidos, entre muchos otros , mosquitos , [1] moscas de la fruta Drosophila , [2] [3] escarabajos de la harina , [4] polillas del hocico [5] y avispas parasitoides [6] ), así como en ácaros [7] y cochinillas . [8] Además de Wolbachia , la IC puede ser inducida por las bacterias Cardinium , [9] Rickettsiella , [10] Candidatus Mesenet longicola [11] [12] y Spiroplasma . [13] La CI se está explotando actualmente como un mecanismo para el control de enfermedades mediadas por Wolbachia en mosquitos. [14]
Historia
La IC se informó por primera vez en mosquitos en la década de 1930 [15] y luego fue estudiada extensamente en la década de 1950 por Sabbas Ghelelovitch [16] y especialmente Hannes Laven. [1] Al parecer, Laven también fue el primero en reconocer el potencial de la especiación inducida por CI [17] y el control de la población. [18] El primer modelo matemático que descubrió los principios biológicos poblacionales de la IC se presentó en 1959. [19] En 1971, Janice Yen y A. Ralph Barr demostraron la relación etiológica entre la infección por Wolbachia y la incompatibilidad citoplasmática en los mosquitos Culex cuando descubrieron que los huevos murieron cuando los espermatozoides de machos infectados con Wolbachia fertilizaron óvulos libres de infección. [20] El descubrimiento de que Wolbachia es muy común y está ampliamente distribuida entre los artrópodos [21] [22] condujo a un aumento en la investigación sobre la IC en las décadas de 1990 y 2000. Varios estudios emblemáticos realizados en la década de 2010 [23] [24] [25] allanaron el camino para utilizar Wolbachia inductora de CI para controlar enfermedades supresoras como el dengue en los mosquitos. [26] [14]
Síntomas
CI unidireccional: el apareamiento de machos infectados y hembras no infectadas produce CI. Todos los demás cruces son compatibles. CI bidireccional: el apareamiento de machos infectados con la cepa I de Wolbachia y hembras infectadas con la cepa II de Wolbachia (y viceversa) produce CI.
La CI ocurre cuando un macho infectado con Wolbachia se aparea con una hembra que está infectada por otra cepa de Wolbachia (CI bidireccional) o no está infectada (CI unidireccional). Cualquier otra combinación de cruces de macho/hembra infectados o no infectados es compatible. Una hembra infectada es compatible con cualquier macho no infectado o con cualquier macho infectado con la misma cepa de Wolbachia . Por otra parte, una mujer no infectada sólo es compatible con un hombre no infectado. En otras palabras, si el macho está infectado por una cepa de Wolbachia inductora de CI que no existe en su pareja, se trata de un cruce incompatible. [27] Turelli et al. 2018 encuentra que la IC se puede resolver mediante la infección de las hembras con la misma cepa que afecta a los machos, lo que impone un incentivo a nivel poblacional a favor de las cepas de Wolbachia que inducen la IC . También encuentran que esto propaga el fago WO. [28] Los huéspedes pueden curarse de la infección por Wolbachia mediante el uso de antibióticos.
En organismos diploides , la CI conduce a la mortalidad embrionaria. Por el contrario, la IC en huéspedes haplodiploides también puede manifestarse como mortalidad embrionaria, pero en algunas especies también puede dar lugar a descendencia haploide que luego se convierte en machos. Las especies estrechamente relacionadas de la avispa Nasonia muestran mortalidad embrionaria y desarrollo masculino entre cruces incompatibles. En N. vitripennis , sin embargo, la gran mayoría de los embriones de CI se convierten en machos. [29]
Mecanismo celular
Hay dos eventos distinguidos que conducen a que el IC induzca la manipulación. La primera ocurre dentro del macho infectado con Wolbachia durante la espermatogénesis y se llama modificación. Debido a que las Wolbachia están ausentes en los espermatozoides maduros y parecen ser excluidas durante el proceso de individualización, la modificación debe ocurrir antes de que concluya la espermatogénesis. [30]
El segundo evento, llamado rescate, tiene lugar dentro del óvulo fertilizado donde la presencia de Wolbachia evita que se produzca la IC. Mientras las cepas de Wolbachia en los óvulos y en los espermatozoides coincidan, no se pueden observar efectos nocivos a nivel celular.
Una consecuencia importante de la CI es el retraso en la entrada en la mitosis del pronúcleo masculino . Como consecuencia secundaria, derivada de esta asincronía, los cromosomas paternos no se condensan ni se alinean adecuadamente en la placa metafásica durante la primera mitosis . Como consecuencia, sólo el cromosoma materno se segrega normalmente, produciendo embriones haploides. [31] El rescate de CI por huevos infectados conduce a la restauración de la sincronía entre el pronúcleo femenino y masculino. [31] [32]
Se desconocen los mecanismos exactos de cómo Wolbachia realiza la modificación y el rescate. En Drosophila , los primeros efectos causados por la CI ya se pueden observar durante la remodelación de la cromatina espermática de los cromosomas paternos. [33] Sin embargo, también se observó que en otras especies huésped, los defectos causados por la CI solo ocurren mucho más tarde en el desarrollo. [34]
Biología de poblaciones
La CI es un fenotipo manipulador que puede conducir a la rápida propagación de las bacterias que la inducen. La CI provoca la muerte de los descendientes no infectados y, por lo tanto, los descendientes infectados se benefician de una competencia reducida dentro de la población. Cuando las bacterias que inducen la CI son raras en la población, habrá sólo unos pocos apareamientos incompatibles y la selección (o impulso) hacia frecuencias más altas sólo será débil. Sin embargo, cuanto más comunes se vuelven las bacterias, más fuerte es la selección y, por tanto, más rápida se propaga entre la población ( selección positiva dependiente de la frecuencia ). Por lo tanto, sin obstáculos, las bacterias pueden alcanzar rápidamente frecuencias de infección del 100%. [19]
Sin embargo, una serie de factores empíricamente bien documentados pueden ralentizar o incluso prevenir la propagación de agentes inductores de IC. [35] Estos incluyen transmisión materna imperfecta, aptitud física reducida de las personas infectadas o IC incompleta. Cuando la transmisión materna es incompleta y/o las hembras infectadas tienen una aptitud física reducida, surge un "umbral de infección" de modo que las bacterias se propagan desde una frecuencia inicial superior a este umbral, pero se extinguen cuando su frecuencia inicial está por debajo del umbral. [36] El umbral de invasión puede superarse mediante deriva genética aleatoria y, por lo tanto, puede verse facilitado por tamaños de población pequeños (al menos localmente). [35]
Se han explorado escenarios más complejos que el de una simple población huésped a través de modelos matemáticos, incluidos modelos con más de una cepa o especie de bacteria heredada materna, [37] poblaciones estructuradas de huéspedes, [38] deriva genética aleatoria [39] y generaciones superpuestas. . [40]
Implicaciones evolutivas
La CI, como lo describe Werren, [27] produce una presión de selección sobre los machos no infectados, ya que las hembras infectadas pueden aparearse tanto con machos no infectados como con machos infectados, pero las hembras no infectadas no pueden aparearse con machos infectados. Como las Wolbachia solo las transmiten las hembras, este mecanismo promueve su propagación y, por lo tanto, evita que la Wolbachia desaparezca debido a una transmisión incompleta. Esto ha llevado a descubrimientos sobre el control de la transmisión de enfermedades mediante el uso de Wolbachia para controlar la reproducción de una población mediante la introducción de machos infectados con Wolbachia . [41] Esto se ha observado en la familia de mosquitos Aedes, en las especies Aedes albopictus y Aedes aegypti .
especiación
Se especula que la CI puede conducir a una "rápida especiación ". [27] Cuando dos poblaciones de la misma especie están infectadas por dos cepas de Wolbachia A y B, pueden ser bidireccionalmente incompatibles y los cruces entre las dos poblaciones no dan lugar a una descendencia viable. De este modo se interrumpe el flujo genético entre estas dos poblaciones, lo que lleva a una segregación constante en el desarrollo y, finalmente, a la especiación. Las poblaciones se desarrollan hasta un punto en el que la incompatibilidad se mantendría incluso en ausencia de Wolbachia .
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