Una de las características principales del juego es que los jugadores pueden cambiar libremente entre dos personajes: Jonathan Morris y Charlotte Aulin, similar al modo Julius de Castlevania: Dawn of Sorrow.
Durante la aventura, los héroes encuentran 155 enemigos diferentes, que se mantienen registrados en el bestiario.
En un momento en el juego, las acciones del jugador determinan qué horas se obtendrá.
El primer final se denomina "malo" porque los objetivos principales de la historia del juego no se completan; para indicar este hecho, el juego mostrará un "Game over" en lugar de los créditos.
Este final se considera el "bueno" y pone fin al juego.
La historia se desarrolla en el año 1944, durante la Segunda Guerra Mundial y es una continuación de Castlevania: Bloodlines.
Drácula está en estado latente, ocasión que aprovecha otro vampiro, Brauner y sus hijas gemelas, para redigir su poder hacia él mediante una red de cuadros mágicos y así evitar su resurrección, con la intención de sumir al mundo en el caos.
En este caso deben enfrentarse a El Señor de las Tinieblas junto con la Parca (La Muerte).
También mencionó que estaba pensando en la incorporación de juego cooperativo en una fase desbloqueable a través del WiFi.