Como todos en su familia trabajaron en algún momento en el espectáculo, Richard Hunt siempre sintió que iba a terminar en entretenimiento.
Mientras estudiaba en la escuela intermedia y en la secundaria, realizaba espectáculos con títeres para los niños de su vecindad.
Una de sus primeras grandes actuaciones fue en la película The Frog Prince (‘el príncipe sapo’) como titiritero del personaje «Taminella Grinderfall», mientras Jerry Juhl realizó la voz.
Hunt realizó muchos personajes en Sesame Street, incluyendo Forgetful Jones, Plácido Flamingo, Don Music, Gladys la Vaca, Sully, y una primera versión de Elmo.
También en ese programa, los personajes de Hunt a menudo se combinaban con los que realizaba Steve Whitmire.
Cuando el bailarín ruso Rudolf Nureyev ―que también era abiertamente gay―, hizo una aparición especial en The Muppet Show, se presentó a Hunt con una propuesta sexual directa.