Fue fundado en 1910 y compite en la Cymru North, segunda categoría del fútbol galés.
Prestatyn Town se fundó en 1910, año en que jugaron su primer partido (el 20 de octubre), cuando derrotaron a las reservas del Rhyl FC 3-2.
[1] Durante toda su historia fue un equipo que jugó en las divisiones inferiores del fútbol galés.
Aunque partía como favorito para el descenso, el club salvó la categoría al terminar en decimoquinto lugar, y un año después consiguió plaza en la remodelación del campeonato al acabar octavo, el mejor puesto en su trayectoria.
Pese a estar en la élite del fútbol galés, el equipo mantiene una estructura semiprofesional.